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== 观察与思考  ==
假设你正在观察一只在草丛中觅食的鸟类（图1.1）。起初，知晓其物种——本例为紫翅椋鸟（starling ''Sturnus vulgaris''）——或许已满足你的好奇心。接着你更细致地观察：椋鸟行走间不时停顿，啄探地面。偶遇猎物（如甲虫幼虫）便捕食之，最终收集足够食物后飞返巢穴喂养饥饿的雏鸟。  

对行为生态学研究者而言，此类观察会引发一连串问题。首组问题关乎取食行为：为何选择此特定区域觅食？为何独处而非集群？是否全盘接收遭遇的所有食物，抑或对猎物类型与体型有所选择？何种因素影响其停止采集、返巢育雏的决策？  

随椋鸟返巢，第二组问题浮现：为何选择此筑巢位点？巢中雏鸟数量由何决定？双亲如何分配食物供给量？这对成鸟是否皆为所有雏鸟的亲生父母？雏鸟为何如此喧闹乞食并争抢投喂？此举无疑会招致天敌注意。若能长期追踪椋鸟，我们继而会探究成鸟如何在繁殖投入与自身生存间权衡，影响其季节性活动时机、配偶选择、后代扩散等的因素……  

行为生态学为解答此类问题提供了框架。本章将阐述其如何整合行为、生态（个体展演行为策略的"舞台"）与进化（行为如何通过自然选择演化）的思考。但首先需明确：当我们追问"为何"时，其确切含义是什么？  

图1.1 觅食的紫翅椋鸟。照片\circledcirc iStockphoto.com/ Dmitry Maslov  

=== Tinbergen的四个"为何"问题  ===
Niko Tinbergen（1963）——野外动物行为科学研究的奠基者之一——强调，关于行为的"为何"问题可从四个不同层面解答。例如，若问为何雄性椋鸟在春季鸣唱，可作如下回答：  

(1) 从因果机制（causation）层面。椋鸟鸣唱因白昼增长触发激素变化，或因气流通过发声器官引发膜振动。此类回答关注引发鸣唱的机制，包括感觉与神经系统、激素机制及骨骼-肌肉控制。  (2) 从发育或个体发生（development/ontogeny）层面。例如，椋鸟鸣唱因从亲代与邻近个体习得鸣声，并具学习本种鸣唱的遗传倾向。此回答关注遗传与发育机制。  (3) 从适应优势或功能（adaptive advantage/function）层面。椋鸟鸣唱为吸引配偶繁殖，故鸣唱可提升雄性生殖成功率。  (4) 从进化历史或系统发育（evolutionary history/phylogeny）层面。此回答涉及鸣唱如何从椋鸟的鸟类祖先演化而来。现存最原始鸟类仅能发出简单声响，故可合理推测椋鸟与其他鸣禽的复杂鸣唱由更简单的祖先叫声演化而来。  

因果与发育因素被称为'''近因（proximate）解释'''，因其阐释个体在生命周期中如何形成特定行为。适应优势与进化因素则称'''终极（ultimate）解释'''，因其阐明行为为何及如何通过演化形成。为明晰此区分，下文将详述一例。  

=== 狮子的繁殖行为 ===
在坦桑尼亚的塞伦盖蒂国家公园，狮子(''Panthera leo'')以群居形式生活，每个群体包含3至12头成年雌狮、1至6头成年雄狮及若干幼崽(图1.2a)。群体保卫其狩猎领地，主要猎物包括羚羊(gazelle)和斑马(zebra)。群体中所有雌狮都有亲缘关系——她们是姐妹、母女、表亲等。所有雌狮都出生并成长于该群体，并在此繁育后代。雌狮从四岁至十八岁期间具有繁殖能力，享有较长的生殖周期。

雄狮的生活截然不同。三岁左右的年轻雄狮（通常为兄弟）会离开出生群体。经过几年流浪后，它们会试图从年老体弱的雄狮手中夺取其他群体。成功夺权后，它们会驻留群体两到三年，随后又被新雄狮驱逐。因此雄狮的生殖窗口期较短。

图1.2 (a) 狮群。(i)雌狮在驱逐邻近群体后返回领地中心。(ii)雌狮与幼崽。(iii)巡逻领地的雄狮及(iv)休息中的雄狮。(v)携带幼崽的雄狮。照片\circledcirc Craig Packer (b)杀婴行为：刚夺取群体的雄狮口含被其杀死的幼崽。照片\circledcirc Tim Caro  

狮群由长期共同生活的近亲雌狮群体和短期驻留的远亲雄狮群体组成。Brian Bertram (1975)提出了关于狮群生殖行为的'''两个重要观察'''。

(1) 狮子全年均可繁殖，尽管不同群体繁殖时间各异，'''但群体内所有雌狮倾向于同期进入发情期'''(oestrus)。其机制或因果解释可能与信息素(pheromones)对发情周期的影响有关(Stern & McClintock, 1998)。但为何演化会塑造雌狮的这种同步性？发情同步的适应性优势在于：同期出生的幼崽存活率更高。这是因为群体内存在共同哺乳(communal suckling)现象，当母狮外出捕猎时，幼崽可吸吮其他哺乳期雌狮的乳汁。此外，同期出生的雄狮在离群年龄时更容易找到同龄伙伴。有同伴的雄狮更易成功夺取其他群体(Bygott et al. 1979; Packer et al. 1991)。

(2) '''当新雄狮（或雄狮联盟）接管群体时，常会杀死现有幼崽'''(图1.2b)。其触发机制尚不明确，可能是幼崽的陌生气味诱发攻击行为。但无论机制如何，为何演化会塑造雄狮的这种行为？

杀婴行为(infanticide)对夺权雄狮的益处在于：清除前任雄狮的后代能加速雌狮恢复生殖状态。若保留幼崽，雌狮需25个月后才再次发情；而杀婴可使雌狮在9个月内即可交配。鉴于雄狮在群体中的生殖期短暂，实施杀婴的个体将获得更多繁殖机会，该行为倾向将通过自然选择传播。

新雄狮联盟的夺权行为也促进了雌狮生殖同步：由于所有依赖期幼崽在夺权过程中被清除，雌狮将同期进入发情期(Packer & Pusey, 1983b)。值得注意的是，雌狮在夺权后数月的性活动最为频繁。她们主动寻求与多个雄狮交配，这引发了不同雄狮联盟间的竞争，最终较大规模的联盟得以驻留群体。这对雌狮具有适应意义：成功养育幼崽（3.5个月妊娠期加1.5-2年抚育期）需要雄狮保护幼崽免受骚扰，而只有大型雄狮联盟可能驻留超过两年。雌狮在夺权期间的高强度性活动可能激发雄狮竞争，从而筛选出最佳保护者接管群体(Packer and Pusey, 1983a)。

表1.1  狮子生殖行为两个方面的因果与功能解释总结(Bertram, 1975; Packer and Pusey, 1983a, 1983b)。

表1.1总结了狮子生殖行为两个方面的因果解释与功能解释差异。核心在于：因果解释关注机制本身，功能解释阐释为何自然选择偏好特定机制。

== 自然选择(natural selection) ==
行为生态学旨在理解动物行为如何适应其生存环境。当讨论适应(adaptation)时，我们特指通过自然选择进化产生的改变。对查尔斯·达尔文而言，适应是显而易见的事实——眼睛为视觉而生、腿为奔跑而造、翅膀为飞行而设。他试图解释的是：没有造物主的情况下，这种适应性如何产生？或者说，如何实现"无设计者的设计"？《物种起源》(Darwin, 1859)提出的自然选择理论可概括为：

(1) 物种内个体在形态、生理和行为上存在差异（变异variation）  (2) 部分变异可遗传；子代平均更似父母而非种群其他个体  (3) 生物具有指数繁殖潜力，但种群数量保持相对稳定，导致个体间必须竞争有限资源（食物、配偶、栖息地）  (4) As a result of this competition, some variants will leave more offspring than others.  These will be those that are best at competing for the scarce resources. Their offspring   will inherit the characteristics of their successful parents and so, through natural  selection over the generations, organisms will come to be adapted to their environment.  The individuals that are selected, naturally, will be those best able to find food and  mates, avoid predators and so on. (5) 如果环境发生变化，新的变体可能表现最佳，因此自然选择可导致进化（evolutionary change）。  

达尔文提出其理论时对遗传机制一无所知。现代对自然选择理论的表述基于基因（genes）。尽管选择作用于个体生物体（即表型（phenotypes）在生存和繁殖成功率上的差异，但进化过程中变化的是基因的相对频率（relative frequency）。我们可以用现代遗传学术语重新表述达尔文的学说如下：  

(1) 所有生物体都具有编码蛋白质（proteins）的基因。这些蛋白质调控神经系统、肌肉和个体结构的发育，从而影响其行为。  (2) 在种群内，许多基因以两种或更多形式（即等位基因（alleles）存在，它们编码同一蛋白质的轻微变异形式或决定该蛋白质表达的时间、位置和数量。这将导致发育和功能的差异，因此种群内存在变异（variation）。  (3) 任何能比其替代形式产生更多存活自身拷贝的等位基因最终将取代种群中的替代形式。自然选择是不同等位基因通过影响复制成功率而产生的差异生存（differential survival）。  

个体可被视为基因存活和复制的临时载体或生存机器（Dawkins, 1976）。由于基因选择通过表型介导，最成功的基因通常是那些能最有效提升个体生存和繁殖成功率（或其亲属的，如本书后续章节所示）的基因。  

== 基因与行为  ==
自然选择仅作用于遗传差异，因此行为的进化需满足：(a) 种群中必须存在或历史上曾存在行为替代方案；(b) 这些差异必须具有或曾具有可遗传性，即部分变异源于遗传；(c) 某些行为替代方案必须比其他方案赋予更高的繁殖成功率。  

以下讨论几个例子以说明个体间的遗传差异如何导致行为差异。注意“差异”一词的强调。当我们谈论某结构或行为的“基因”时，并非指单一基因独立编码该特征。基因协同作用，多个基因共同影响个体的择偶偏好、觅食、迁徙等。然而，两个个体间的行为差异可能由一个（或多个）基因的差异导致。一个有用的类比是烘焙蛋糕：食谱中一个词的变化（一勺vs两勺）可能导致蛋糕整体味道不同，但这并不意味着该词单独负责整个蛋糕（Dawkins, 1978）。当我们谈论某特征的“基因”时，实为基因差异导致行为差异的简略表述。  

阅读这些示例时还需注意三点：首先，连接基因与行为的分子路径极为复杂（转录、翻译、对感觉系统的影响、神经活动、脑代谢等）；其次，基因与行为间的箭头是双向的（Robinson et al., 2008）。基因不仅通过影响大脑发育和生理调控行为，行为也可影响基因表达。第三，基因影响行为的证据不意味着基因单独决定行为。行为发育是基因与环境复杂互动的结果。以下示例将阐明这些要点。  

=== 黑腹果蝇与蜜蜂：觅食、学习与鸣唱  ===
黑腹果蝇（''Drosophila melanogaster''）幼虫有两种摄食模式：“漫游者（rovers）”四处游走搜寻食物，而“定居者（sitters）”倾向于停留小区域摄食。这些差异延续至成虫阶段，漫游型果蝇觅食时搜索范围更广。在无食物时，幼虫或成虫的漫游者与定居者总体活动性无差异。这种觅食策略差异由单一基因（觅食基因，''for''）的差异引起，该基因编码一种酶——环磷酸鸟苷（cGMP）依赖性蛋白激酶（PKG）。该酶在脑中产生并影响行为。携带“漫游”等位基因（''forR''）的果蝇表现出比纯合“定居”等位基因（''forS''）个体更高的PKG活性。将''forR''等位基因插入定居者幼虫基因组后，其转变为漫游者（Osborne et al., 1997）。  

携带''forR''等位基因的个体对嗅觉刺激的短期记忆更佳，而携带''forS''的个体在涉及气味线索的长期记忆任务中表现更好。这些差异可能与觅食行为的差异协同适应：漫游者因在食物斑块间移动而受益于快速学习，定居者则因定居摄食模式而受益于长期记忆（Mery et al., 2007）。  

多伦多某果园种群中，70%幼虫为漫游者，30%为定居者。为何两种摄食类型共存？实验室实验表明，漫游者在食物分布不均且幼虫密度高时表现最佳（更擅长发现新食物斑块），而定居者在食物分布均匀且幼虫密度低时占优（因局部食物充足，漫游无必要；Sokolowski et al., 1997）。因此，每种形态在不同生态条件下表现最优。然而，维持多态性还涉及另一因素：当食物稀缺时，同形态个体间竞争最激烈——定居者在局部食物斑块内竞争，漫游者则争夺新斑块的发现权。这导致稀有类型具有优势，称为负频率依赖性选择（negative frequency-dependent selection）：漫游者占优的种群中定居者表现尤佳，反之亦然。由于每种类型在稀有时更具优势，行为多态性得以维持（Fitzpatrick et al., 2007）。第5章将深入探讨该主题。  

同一觅食基因（''for''）调控工蜂（''Apis mellifera''）随年龄变化的觅食行为。成年工蜂幼年时在蜂巢内执行贮存食物、照料幼体等任务；约三周龄时开始外出采集花粉花蜜。这种从“居家”到“漫游”的显著转变涉及''for''表达的变化——觅食者PKG酶产量增加。当通过移除年长工蜂诱导幼蜂提前（一周龄）转为觅食时，这些早熟觅食者的''for''表达亦升高。因此，''for''表达与社会信息（年长工蜂是否存在）相关，进而影响觅食活动，而非单纯年龄响应。此外，实验性提升幼蜂PKG活性也可促使其转向觅食行为（Ben-Shahar et al., 2002）。

因此，在''Drosophila''中，不同个体的觅食行为差异由''for''基因（foraging gene）等位基因（allele）的差异引起，而在蜜蜂中，个体内部行为的转换则由''for''基因表达的变化导致。

单个基因差异也能导致果蝇求偶歌的差异。雄性通过振动翅膀产生求偶歌，其时间模式在不同物种间存在差异。育种实验和分子遗传学分析表明，这些歌曲结构的差异由''period''基因的差异引起。将''D. simulans''的一小段''period''基因转移至''D. melanogaster''后，''melanogaster''雄性会发出''simulans''的求偶歌而非''melanogaster''的版本（Wheeler et al., 1991）。  

=== MC1R：配偶选择与伪装  ===
皮肤、毛发或羽毛的深浅主要取决于由特化皮肤细胞——黑色素细胞（melanocyte）产生的色素黑色素（melanin）的量。''MC1R''基因（melanocortin-1 receptor）编码一种在黑色素细胞中表达的受体（receptor）。该受体的活性调节黑色素合成的量和类型。该基因的点突变（point mutation）与鱼类、爬行动物、鸟类和哺乳动物的颜色变异相关，表明该基因在漫长的进化历史中被保留。  

在小雪雁（''Anser chen caerulescens''）中存在两种颜色型：白色和蓝色。在''MC1R''位点上对某一变异等位基因（allele）纯合（homozygous）的个体为白色，而杂合（heterozygous）或对另一等位基因纯合的个体为蓝色。奇怪的是，没有证据表明白色或蓝色具有任何选择优势。然而，颜色会影响配偶选择。存在颜色匹配的交配（assortative mating）（白配白，蓝配蓝），幼雁会铭记（imprint）父母的颜色并偏好同色配偶（Mundy et al., 2004）。  

同一基因的变异也控制岩袋鼠（''Chaetodipus intermedius''）的颜色。在亚利桑那州的皮纳卡特沙漠中，该鼠存在两种颜色型。深色的黑化鼠生活在黑色熔岩流上，沙色鼠则栖息于沙质沙漠生境。猫头鹰对与环境背景不匹配的鼠存在选择性捕食（Nachman et al., 2003）。  

=== 黑顶林莺：迁徙行为  ===
前述案例涉及单个基因差异导致显著表型（phenotype）差异。然而，表型差异通常反映多基因协同作用。迁徙行为是一个绝佳例证。  

大多数莺科鸟类是欧洲的夏候鸟。若将个体关在笼中，它们会在秋季表现出“躁动”期，即原本向南迁徙至地中海或非洲的时间。对不同纬度繁殖种群的定量比较显示，躁动持续时间与迁徙距离相关，而笼中扑腾方向与迁徙方向相关。因此，迁徙行为可通过笼养鸟类进行实验研究。  

Peter Berthold及其同事研究了黑顶林莺（''Sylvia atricapilla''，图1.3a）迁徙距离和方向的遗传基础。德国南部的种群高度迁徙，而加那利群岛的种群为留鸟。当这两个种群在鸟舍中杂交时，后代表现出中间水平的迁徙躁动，提示遗传调控（图1.3b）。选择实验证实迁徙行为差异存在遗传基础。在法国南部罗讷河谷种群人工饲养的267只黑顶林莺中，四分之三表现出迁徙躁动，四分之一则无。通过选择性繁殖迁徙或非迁徙亲本，培育出了100%迁徙（三代）或100%留居（六代）的黑顶林莺品系。此外，迁徙个体的迁徙活动也响应了选择（图1.3c）。该实验不仅揭示了迁徙行为的遗传基础，还表明迁徙可能快速演化。  

最后，Berthold团队激动地发现了一个正在发生的进化实例。中欧黑顶林莺传统上向繁殖地西南方向的西地中海地区越冬（图1.3d）。然而过去40年中，在英国和爱尔兰（传统越冬地以北1500公里）越冬的黑顶林莺数量稳步增加。起初认为这些应是英国本地繁殖鸟因冬季变暖而停留。但环志（ringing）回收表明它们是中欧繁殖鸟，具有全新的迁徙习性。在英国越冬的黑顶林莺被捕获并饲养于鸟舍中。笼中测试显示，它们的秋季迁徙方向为西向，较传统的西南向偏移约70°。此外，其后代继承了这一新方向（图1.3d）。  

新迁徙方向可能因英国冬季变暖及食物增加（来自花园喂食器和近几十年种植的冬季浆果灌木）而被选择。这些新迁徙种群享有更短的越冬距离，并能更早返回中欧繁殖地，从而获得最佳繁殖领地并产生更多后代（Bearhop et al., 2005）。繁殖地到达时间差异还导致按越冬地区域的交配匹配（在英国越冬的雄性倾向于与同地越冬的雌性配对），从而限制基因流（gene flow），可能促进了新迁徙行为的快速演化（Bearhop et al., 2005）。  

图1.3 黑顶林莺迁徙。（a）雄性黑顶林莺与雏鸟。照片© W. B. Carr（b）德国、加那利群岛种群及其杂交F₁代在秋季迁徙期间的笼中迁徙躁动。引自Berthold和Querner（1981）。经AAAS许可转载。（c）对法国南部部分迁徙种群进行高（红）低（蓝）迁徙行为的人工选择：A：迁徙个体频率；B：迁徙个体的活动强度。引自Berthold et al.（1990）和Pulido et al.（1996）。（d）传统上，德国南部黑顶林莺秋季向西南迁徙至西地中海越冬。过去40年演化出新迁徙习性，部分个体西迁至英国；其F₁子代继承新方向（左圈中各点代表单一个体的迁徙方向，箭头示平均方向）。引自Berthold et al.（1992）。经Nature出版集团许可转载。  

== 利己个体还是群体优势？ ==
我们现在回到研究行为适应意义（adaptive significance）的主题，即行为如何提升个体的生存机会和繁殖成功（reproductive success）。我们对狮子行为的解释基于个体优势，这反映了达尔文强调进化是种群内个体间为超越他人而进行的斗争。许多特征的进化源于对个体的有利性，即使这些特征对种群内其他个体不利。例如，当新雄狮接管狮群时，幼崽被杀对物种并无益处。这对雌狮也毫无益处！然而，雌狮体型小于雄狮，通常对此无能为力。杀婴行为之所以进化，仅仅是因为实施该行为的雄狮所获优势超过了雌狮抵抗的代价。

然而不久前，许多人认为动物的行为是为了群体或物种的利益。诸如“狮子很少战斗至死，因为这会危及物种生存”或“鲑鱼从远洋迁徙数千英里到小溪中产卵死亡，以耗尽自身确保物种生存”的解释曾常见（有时仍可见）。由于“群体思维”易于被接受，有必要详细探讨为何这是理解行为进化的错误方式。

最著名的“动物为群体利益行动”观点的支持者是V.C. Wynne-Edwards（1962, 1986）。他认为若种群过度开发食物资源将灭绝，因此进化出适应性机制确保每个群体或物种控制其消耗速率。他提出个体会通过减少后代数量、隔年繁殖、延迟繁殖启动等方式限制出生率以防止种群过剩。这一观点吸引人之处在于人类也应如此控制自身种群。但有两个理由表明该机制在动物种群中难以成立。

=== 理论考量 ===
假设某鸟类雌性产两枚卵且未过度开发食物资源。若产两卵的倾向可遗传，现考虑一个产三卵的突变体。由于种群未过度开发食物，幼鸟将有充足食物，且三卵基因型能产生多50%的后代，将迅速取代两卵基因型。

三卵类型会被产四卵的鸟类取代吗？只要产更多卵的个体能产生更多存活后代，答案就是肯定的。最终亲鸟将无法像照顾较小巢群那样高效照料过大巢群。自然中观察到的窝卵数（clutch size）应是能产生最多存活后代的数值，因为自然选择（natural selection）会青睐表现最佳的个体。为群体利益的自愿生育控制（birth control）系统不会进化，因其不稳定；无法阻止个体按自身利益行动。

图1.4 Wynne-Edwards的群体选择模型。自私个体（S）组成的群体因过度开发资源而灭绝。利他个体（A）组成的群体通过不过度开发资源（如减少潜在可养育的后代数量）得以存活。

Wynne-Edwards意识到这点，因此提出“群体选择（group selection）”来解释为群体利益而进化的行为。他认为由自私个体组成的群体会因过度开发食物资源而灭绝。限制出生率的个体组成的群体则能存活。通过群体差异存活的过程，有利于群体的行为得以进化（图1.4）。

理论上这可行，但需要群体在进化中被选择，且某些群体灭绝速度快于其他群体。然而现实中，群体灭绝速度通常不足以使群体选择成为重要进化力量。个体的死亡速率几乎总是快于群体灭绝速率，因此个体选择（individual selection）更具效力。此外，群体选择生效需种群隔离，使个体无法成功迁移。否则自私个体将迁入实行繁殖节制的种群。一旦自私个体进入，其基因型将迅速扩散。自然界中群体极少足够隔离以阻止此类迁移。因此Wynne-Edwards提出的群体选择通常作用微弱，可能鲜有重要性（Williams, 1966a; Maynard Smith, 1976a）。我们将在最后一章重探此话题。

=== 实证研究：最佳窝卵数（optimal clutch size）  ===
除理论反对外，实地证据表明个体不会为群体利益限制出生率，而是最大化自身繁殖成功（reproductive success）。经典案例是David Lack自1947年起在英国牛津Wytham Woods对大山雀（''Parus major''）的长期研究（Lack, 1966）。

该种群的大山雀在巢箱中繁殖（图1.5a），春季产单窝卵。所有成鸟和幼鸟均被佩戴带编号的金属腿环标记。每对的卵被计数，幼鸟被称重，离巢后的存活率通过重捕环志鸟测量。这项全年全职团队运作的密集研究已持续60余年！多数个体产8-9枚卵（图1.5b，柱状图）。限制因素并非孵化能力，因添加更多卵仍可成功孵化。但亲鸟无法充分喂养更大巢群。较大巢群的雏鸟获喂频率更低，获得毛虫更小，离巢体重更轻（图1.6a）。亲鸟从黎明到黄昏觅食，雏鸟生长高峰期每天需投喂超1000次，喂养限制不足为奇。对动物可持续代谢率（sustainable metabolic rate）的调查发现，仅两例动物工作代谢率超基础代谢率七倍：繁殖期鸟类和环法自行车赛选手（Peterson et al., 1990）。

图1.5 (a) (i) 牛津Wytham Woods——大山雀繁殖行为的长期研究地。照片\circledcirc Jane Carpenter (ii) 巢箱。照片\circledcirc Ben Sheldon。(iii) 雌性大山雀孵卵。照片\circledcirc Sandra Bouwhuis (b) 柱状图：Wytham Woods大山雀窝卵数频率分布。多数个体产8-9枚卵。曲线与蓝点：巢群大小的实验操控显示，使每窝存活幼鸟数最大化的窝卵数略高于实际观察均值。引自Perrins（1965）。

雏鸟体重的重要性在于较重的雏鸟存活率更高（图1.6b）。因此，过于雄心勃勃的亲鸟会因无法充分喂养雏鸟而导致更少后代存活。通过实验性创建不同大小的育雏群并随机分配给不同巢穴，研究表明从自私个体的视角来看，存在一个使每窝存活雏鸟数量最大化的最优值（图1.5b曲线）。最常观测到的窝卵数接近但略低于预测的最优值。原因何在？  

'''图1.6''' 大山雀（''Parus major''）育雏群大小的实验操控。(a) 在较大的育雏群中，雏鸟离巢时体重较轻，因为亲鸟无法高效喂养。(b) 雏鸟离巢体重决定其存活概率；较重者存活率更高。引自Perrins (1965)。  

'''一种假说'''认为，图1.5b（曲线）的最优值旨在最大化每窝存活雏鸟数量，而在稳定种群中，自然选择应使动物最大化其终生繁殖输出（lifetime reproductive output）。'''若增加育雏规模会降低成体存活率（从而减少未来繁殖机会）'''，则使终生繁殖成功率最大化的窝卵数将略低于单次繁殖尝试的最优值（图1.7）。专栏1.1提供了关于当前与未来繁殖投入最优权衡的更普适模型。  

'''第二种假说'''认为，当实验性给予大山雀额外卵或雏鸟时，它们可能有效抚育部分额外后代，但我们忽略了'''产卵与孵化的成本'''（Monaghan & Nager, 1997）。更公平的测试应诱导鸟类自行产下额外卵，而非免费提供。若雌鸟被迫支付产卵与孵化额外卵的“全额成本”，则预测的最优育雏规模可能降低。  

注意两种假说均涉及测量额外权衡。David Lack预测的最优值（图1.5b曲线）涉及后代数量与质量的权衡。关于预测与观测窝卵数不匹配的第一种假说认为，还需考虑成体繁殖投入与死亡率的权衡。第二种假说涉及另一权衡：产卵与孵化投入 vs. 雏鸟抚育投入。正如本书所述，资源有限性（resource limitation）是行为生态学（behavioural ecology）的核心主题之一，即探究自然选择如何解决各类权衡。  

Marcel Visser与Kate Lessells (2001)通过巧妙实验设计（首次由Heany & Monaghan (1995)用于海鸟窝卵数研究）测量了这两种额外权衡对大山雀最优窝卵数的影响。在荷兰Hoge Veluwe国家公园的巢箱种群中，他们设置了三组实验雌鸟，每组均额外抚育两只雏鸟：  

(i) '''免费雏鸟组'''：雌鸟自有雏鸟孵化后不久，巢中添加两只额外雏鸟。这些雌鸟仅需抚育额外雏鸟。  (ii) '''免费卵组'''：雌鸟开始孵化自有窝卵当天，窝中添加两枚额外卵。这些雌鸟需孵化额外卵并抚育额外雏鸟。  (iii) '''全额成本组'''：通过逐日移除雌鸟产下的前四枚卵（先前实验表明移除四枚可诱导其多产两枚），诱导雌鸟额外产两枚卵。移除卵被保存于苔藓中并在孵化前放回。因此该组雌鸟需承担产卵、孵化及抚育额外后代的全部成本。  

结果显示，三组处理间存活至繁殖年龄的后代数量（新加入个体）无差异。因此'''第二种假说不成立'''；全额成本组雌鸟与免费组产生同样多的存活后代。然而，'''雌鸟存活率受影响'''：全额成本组次年存活率最低，免费雏鸟组最高，免费卵组居中。这些结果'''支持第一种假说'''；存在繁殖投入增加与成体存活的权衡。计算适合度（fitness）时，全额成本组低于对照组（自主选择窝卵数；图1.8）。因此，当考虑产卵与孵化的全部成本时，观测窝卵数即为最优（至少相对于增加两枚卵而言）。  

育雏规模操控最易在鸟类中实施，但小鼠（König et al., 1988）与昆虫（Wilson, 1994）的类似研究表明，繁殖率倾向于最大化个体成功，尽管具体权衡因案例而异且难以测量。  

'''图1.7'''<nowiki> 成体死亡率对最优窝卵数的影响。后代数量随窝卵数变化呈曲线（如图1.5），\mathsf{b}_{1}为单次繁殖后代数最大化的窝卵数。然而窝卵数增加会提高成体死亡率（简化为直线）。使终生繁殖成功率（lifetime reproductive success）最大化的窝卵数为\mathsf{b}_{2^{\prime}}，即收益与成本曲线间距最大处。该值小于单次繁殖最优值\mathsf{b}_{1}。引自Charnov & Krebs (1974)。  </nowiki>

窝卵数可能随年份、季节及食物供应变化，个体确实表现出变异。但这些变异围绕其自身最优点（selfish optima），而非群体利益。Goran Högstedt (1980)对在瑞典繁殖的喜鹊（''Pica pica''）的研究提供了个体最优化（individual optimization）的典型案例。Observed clutch sizes varied from five to eight depending  on feeding conditions in different territories. To test the hypothesis that some females  laid only five eggs because this was the maximum number of young they could raise  efficiently on their particular territories, Högstedt manipulated clutch sizes  experimentally. He found that pairs that had produced large clutches did best with  large broods, while those which had laid small clutches did best with smaller broods  (Fig. 1.9). Variation in clutch size occurred because there was a range of territory  quality and each pair raised a brood size appropriate for its own particular territory.  Experiments have shown similar individual optimization of clutch size in great tits  (Pettifor et al., 1988; Tinbergen & Daan, 1990) and collared flycatchers (Gustafsson &  Sutherland, 1988).<blockquote>专栏1.1 存活与繁殖投入的最优权衡（Pianka & Parker, 1975; Bell, 1980）  

个体投入繁殖的努力越多，其存活概率越低，从而降低未来繁殖成功的预期。繁殖成本（reproductive costs）包括将资源分配给繁殖而非自身生长与存活，以及繁殖期间捕食风险增加等。最优生活史（optimal life history）取决于当前后代收益与未来后代成本间的关系曲线形态。

The families of straight lines represent fitness isoclines, that is equal lifetime  production of offspring (Fig. B1.1.1). In a stable population, present and future  offspring will be of equal value and these lines will have slopes of −1. In an  expanding population, current offspring are worth more than future offspring  (current offspring gain a greater contribution to the gene pool) and the slopes  are steeper. In a declining population, future offspring are worth more and  slopes will be less than −1. 

The point of intersection of the curves relating the trade-off between current  and future reproductive success, with the fitness isocline furthest from the  origin, gives the optimal reproductive tactic (indicated by a solid dot). When the  trade-off curve is convex (a), fitness is maximized by allocating part of the  resources to current reproduction and part to survival (i.e. iteroparity, or  repeated breeding). When the curve is concave (b), it is best to allocate all  resources to current reproduction, even at the expense of own survival  (semelparity, or ‘big bang’ suicidal reproduction). If maximal future reproductive  success is greater than maximal current reproductive success in case (b), then  the optimal tactic is to not breed and save all resources for the future.</blockquote>

== 表型可塑性：气候变化与繁殖时间  ==
单一基因型根据环境条件改变其表型的能力称为表型可塑性(phenotypic plasticity)。例如，我们刚看到窝卵数(clutch size)是一个具有表型可塑性的性状，会随季节和食物供应而变化。当表型变异呈连续性时，每个基因型的表型与环境之间的关系称为'''反应规范'''('''reaction norm''')(图1.10)。线的高度（性状值）和斜率（性状值随环境变化的响应方式）都可能存在遗传变异。近期关于鸣禽响应气候变化提前繁殖的研究为表型可塑性提供了良好例证。它们也展示了将行为近因解释(proximate explanation)与终因解释(ultimate explanation)结合起来研究的实用性。  

在47年间（1961-2007年），英国牛津附近威瑟姆森林(Wytham Wood)的大山雀种群中雌鸟的平均产卵日期提前了约14天（图1.11a）。主要变化始于1970年代中期，此后春季温度显著升高（图1.11b）。这导致夏栎(''Quercus robur'')叶片和冬尺蛾(''Operophtera brumata'')毛虫提前出现——毛虫以栎叶为食，是雏鸟的关键食物。产卵日期随温度变化的速率（图1.11c）与毛虫出现随温度变化的速率（图1.11d）相似，因此近五十年间山雀密切追踪了食物可获得性的时间变化。  

图1.10 产卵日期对春季温度响应的表型可塑性。虚线代表不同雌性个体的反应规范示例，这些个体在平均产卵日期（高度）或对春季温度的可塑性响应（斜率）上存在差异。在英国威瑟姆森林，大山雀的响应如(a)所示，雌性个体间可塑性无显著差异，群体平均水平对温度有强烈响应（实线）。在荷兰霍格费吕韦(Hoge Veluwe)，大山雀的响应如(b)所示，群体平均水平无显著响应（实线），但个体雌性的可塑性存在显著差异。改自Charmantier et al. (2008)。经AAAS许可转载。  

山雀是如何实现这一点的？对温带繁殖鸟类而言，春季逐渐延长的光周期(photoperiod)是启动性腺生长和繁殖相关激素变化的主要近因线索。然而，这种响应可以通过温度、食物可获得性和社会刺激等其他线索进行微调(Dawson, 2008)。提前繁殖的'''一个可能解释'''是山雀种群发生了'''微进化'''变化，自然选择偏爱对这些近因线索具有不同响应阈值的新基因型（例如在更短昼长下繁殖）。'''另一种可能性'''是提前繁殖仅通过'''表型可塑性'''产生，无需任何遗传改变。  

Anne Charmantier、Ben Sheldon及其同事的研究表明，第二种假说解释了威瑟姆大山雀对气候变化的响应。他们分析了644只连续繁殖三年以上的雌性个体的产卵日期数据，发现这些个体对春季温度的响应无显著差异，所有雌性都具有相似的反应规范（图1.10a）。此外，这些个体响应斜率与整个种群的响应斜率类似。因此，种群水平的变化可完全由个体雌鸟的可塑性响应幅度（magnitude）解释。  

= 遗传改变还是表型可塑性？  =
图 1.11 (a) 在英国Wytham Woods，大山雀（''Parus major''）的平均产卵日期提前，尤其是自20世纪70年代中期以来。(b) 春季气温也呈现上升趋势，以“温暖指数（Warmth Sum）”衡量，即3月1日至4月25日（产卵前期）每日最高气温的总和。(c) 平均产卵日期随温度变化的速率与(d)毛虫出现时间随温度变化的速率相似。(e) 雌性大山雀个体的表型可塑性（phenotypic plasticity）响应，通过连续两年间产卵日期差异与同期春季温暖指数差异的关系图表示。图a-e来自Charmantier等（2008）。经AAAS许可转载。(f) 雌性大山雀。照片\circledcirc Thor Veen。(g) 栎树上的冬尺蛾（''Operophtera brumata''）幼虫。照片\circledcirc Jane Carpenter。  

对荷兰Hoge Veluwe地区大山雀种群的研究则呈现截然不同的图景（Visser等，1998；Nussey等，2005）。过去三十年（1973–2004）间，当地环境发生类似变化：晚春气温升高，大山雀主要食物来源毛虫的出现时间提前。然而，该种群产卵日期未发生改变，导致许多荷兰个体繁殖过晚，无法为后代捕捉到毛虫数量高峰。因此，雌鸟终生繁殖成功率在研究期间下降（与繁荣的Wytham种群形成对比）。对个体雌鸟连续多年变异的分析显示（不同于Wytham种群），雌鸟的表型可塑性存在差异：部分个体对年际温度变化响应微弱，而另一些则表现出显著响应（图1.10b）。此外，可塑性变异具有遗传性。理论上，更具可塑性的基因型应被自然选择青睐。  

为何荷兰与英国种群存在差异？一种可能是两种群雌鸟使用不同的近因线索（proximate cues）调控产卵时间（Lyon等，2008）。例如，若仅以光周期为线索，则个体不会在暖春提前繁殖；反之，若鸟类与毛虫均响应温度或其他共同环境线索，则大山雀个体将自动追踪毛虫出现的年际变化。  

另一种可能是英国与荷兰种群使用相同线索，但在英国这些线索能更准确预测雏鸟期的食物供应。在Hoge Veluwe，过去三十年间早春气温（成鸟储备繁殖所需能量时期）变化微小，而显著变暖的晚春气温（影响雏鸟期毛虫供应）则未被成鸟预测到（Visser等，1998）。  

结论是：为预测种群如何演化以适应食物供应变化，需理解调控产卵时间的近因机制。  

== 行为、生态与演化  ==
现可总结本书的核心主题：  

首先，演化过程中自然选择将青睐那些采取最大化基因传递效能的生活史策略（life history strategies）的个体。大山雀窝卵数（clutch size）的优化为此提供了定量验证，但后文将揭示繁殖仅是基因传递的途径之一。另一途径是协助近亲繁殖。我们将探讨影响个体选择不同途径的因素。  

其次，个体生存与繁殖成功高度依赖行为表现，因此选择倾向于塑造个体在觅食、避敌、求偶、亲代抚育等行为中的高效性。资源有限性导致各类活动内外均存在权衡（trade-offs）。例如：个体应通过集群还是独处来躲避捕食？最佳觅食地可能伴随最高被捕食风险。自然选择如何解决这些权衡？  

第三，个体常需为稀缺资源竞争。我们将发现冲突不仅存在于配偶或领域竞争者间，也存在于配偶对间甚至亲子间。此类冲突如何解决？结果是否可能表现为合作而非显性冲突？  

第四，个体的行为在生态舞台上展开。不同物种栖居不同生境并利用不同资源，这亦将影响个体的最优策略。因此，我们也将探讨生态条件如何塑造个体行为。  

我们将展示同一基础理论如何应用于从微生物到猫鼬的广泛类群，并见证设计严谨实验（野外与实验室）验证理论所需的独创性。最重要的是，我们希望阐明行为生态学思想如何助力理解与欣赏自然界的奇迹。  

== 总结  ==
行为生态学旨在理解行为如何随生态条件（包括物理环境与社会环境（竞争者、捕食者与寄生者））演化。区分近因因素（解释个体发育过程中行为形成的机制）与终因因素（涉及演化中的适应优势）至关重要。自然选择作用于遗传差异。文中讨论了遗传差异导致表型与行为差异的案例：果蝇（''Drosophila''）的觅食、学习与求偶；蜜蜂的觅食；雁与鼠类的体色及配偶/生境选择；以及黑顶林莺（''Sylvia atricapilla''）迁徙策略——该案例展示了行为近期演化改变。  

通常认为个体行为不为群体利益服务，而是最大化自身基因的未来贡献。野外实验揭示大山雀窝卵数可最大化个体终生繁殖成功率。生活史权衡（life history trade-offs）包括窝内后代数量与质量的权衡，以及当前与未来繁殖的权衡。  

近期关于大山雀如何随气候变暖调整繁殖时间的研究，为表型可塑性（单一基因型响应环境条件产生不同表型的能力）提供了范例，同时表明全面理解演化响应需将近因与终因研究相结合。  

== 延伸阅读 ==
The classic books by Niko Tinbergen (1974) and Bert Hölldobler and Edward O. Wilson  (1994) convey the delight of watching and wondering in the field. The books by Richard  Dawkins (1982, 1989) explain why evolution favours behaviour that benefits  individuals and genes, rather than species and groups. Reeve and Sherman (1993)  provide a lucid discussion of the distinctions between Tinbergen’s four questions and  the inter-relationships between them. Scott-Phillips et al. (2011) discuss the distinction  between proximate and ultimate questions about human behaviour. Robinson et al  (2008) review genes and social behaviour. Pulido (2007) reviews the genetics and  evolution of bird migration. Godfray et al. (1991) review clutch size. Both and Visser  (2001) show how migrant birds, which breed in northern Europe, may be constrained  in their responses to advanced springs on the breeding grounds due to climate change,  because their migration from African winter quarters is triggered by day-length  variation on the wintering grounds.

== 讨论主题  ==

# 是否可能在不理解某行为模式的因果（causation）、发育（development）和演化（evolution）的情况下研究其功能（function）？  
# 本章得出结论，杀婴行为（infanticide）的演化是因为其对雄狮接管狮群时的优势。另一种假说认为，这仅仅是新雄性群体接管时混乱的非适应性结果。如何区分这两种假说？  
# 讨论某一年生产较大窝卵数（clutch size）如何导致亲本未来年份繁殖成功率下降。如何验证你的假说？  
# 探讨通过野外研究调查窝卵数是否“最优”的问题。如果研究表明窝卵数有时明显非最优，你会得出什么结论？（阅读：Tinbergen & Both, 1999）。快速气候变化是否会导致次优窝卵数？

{{:An Introduction to Behavioural Ecology}}