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顶端分生组织是指位于芽和根顶端的一组分生干细胞，它们通过细胞分裂奠定了植物初生体的基础。如第五章所述，分生组织由使分生组织得以延续的初始细胞'''initials'''及其衍生物derivatives组成。此外，衍生物derivatives通常会分裂并产生一代或多代细胞，然后细胞学变化（表示特定细胞和组织的分化）才会在芽或根的顶端附近发生。

分裂在已经可辨别此类变化的所有层面上继续进行。因此，就细胞分裂而言，生长并不局限于芽或根的最顶端，而是延伸到远离通常称为顶端分生组织的区域的水平。事实上，距顶端一定距离处的分裂比顶端处更丰富（Buvat，1952 年）。在枝条中，在新叶萌发的水平上观察到比在顶端更强烈的分生组织活动，并且在茎的伸长过程中，细胞分裂延伸到顶端分生组织下方的几个节间（Sachs，1965 年）。从顶端分生组织到成年原发组织的变化是渐进的，涉及细胞分裂、细胞增大和细胞分化现象的相互影响，因此不能将分生组织一词限制在枝条和根的顶端。枝条和根部未来的组织和器官已经部分确定但细胞分裂和细胞增大仍在进行的部分也是分生的。在

大量有关顶端分生组织的文献中，术语繁多且不一致，反映了该主题的复杂性。最常见的是，顶端分生组织这一术语的含义比仅仅指原始细胞及其直接派生词更广泛；它还包括靠近顶端的枝条和根的不同长度。茎尖和根尖'''Shoot apex and root apex'''通常被用作顶端分生组织的同义词，尽管有时会在茎尖分生组织和茎尖之间做出区分：顶端分生组织仅表示位于最年轻的叶原基远端的茎部部分，而茎尖包括顶端分生组织以及带有幼叶原基的亚顶端区域（Cutter，1965 年）。在确定茎尖尺寸时，仅测量最年轻的叶原基或最年轻的节点上方的部分。

当需要区分顶端分生组织中确定性最差的部分时，使用术语'''promeristem or protomeristem'''  (Jackson, 1953)：'''它指的是原始细胞及其最近的衍生物，没有任何组织分化的证据，并被认为与初始部分处于相同的生理状态。'''Johnson 和 Tolbert (1960) 的metameristem 指与promeristem (protomeristem)相同的细胞群。他们将其具体定义为“茎尖的中心部分，它保持自身，有助于顶端的生长和组织，但没有或几乎没有组织分离的证据。”因此，顶端分生组织中这个最不确定的部分对应于茎尖中被称为中心区的一般区域（见下文）。另一方面，Clowes（1961）的原分生组织仅包括初始细胞。

== ❙ 顶端组织概念的演变 ==

=== 顶端分生组织最初被设想为有一个初始细胞 ===
根据 Wolff（1759）的认识，茎尖是植物生长的未开发区域，并且在无籽维管植物的顶端发现了一个形态不同的初始细胞，因此人们认为这种细胞也存在于种子植物中。顶端细胞'''apical cell''' （图 6.1）被解释为顶端分生组织的一致结构和功能单位，控制着整个生长过程（顶端细胞理论）。'''后来的研究人员驳斥了单个顶端细胞普遍存在的假设，并用植物体不同部分独立起源的概念取而代之。'''

=== 顶端细胞理论被组织原理论（Histogen Theory）取代 ===
组织原理论是由 Hanstein（1868 年、1870 年）在对被子植物茎尖和胚胎进行广泛研究的基础上发展起来的。根据这一理论，'''植物的主体不是来自表层细胞，而是来自一个具有相当深度的大量分生组织，该分生组织由三个部分组成，即组织原'''，可根据其起源和发育过程进行区分。

最外层的部分是'''dermatogen'''（来自希腊语，意为皮肤和产生），是表皮的前身；第二层是'''periblem'''（来自希腊语，意为衣服），形成皮层；第三层是'''plerome'''（来自希腊语，意为填充物），构成轴的内层。dermatogen，每一层periblem，和plerome以一个或多个初始细胞开始，这些初始细胞分布在顶端分生组织最远端的叠加层中。

Hanstein 的“dermatogen”与 Haberlandt（1914 年）的“protoderm”并不等同。 Haberlandt 的protoderm是指顶端分生组织的最外层，无论这一层是否来自独立的初始层，也无论它是否产生表皮或一些表皮下组织。在许多顶端，表皮确实起源于顶端分生组织中的独立层；在这样的顶端，dermatogen和protoderm可能重合。

'''Hanstein 意义上的periblem and plerome在许多根中都可以辨别，但在芽中很少被划定。'''因此，细分为 dermatogen, periblem, and plerome'''并不具有普遍适用性'''。但 Hanstein 的组织原理论的'''致命缺陷在于，它假设植物体不同区域的命运由这些区域在顶端分生组织中的离散起源决定。'''

=== 顶端组织的原套-原体 （Tunica-Corpus）概念主要适用于被子植物 ===
顶端细胞和组织原理论是参考根和茎尖发展起来的。第三种顶端结构理论，即 A. Schmidt (1924) 的 '''Tunica-Corpus理论，是观察被子植物茎尖的结果'''。它指出，顶端分生组织的起始区域由 (1) '''tunica'''，'''一层或多层外围细胞组成'''，这些细胞在垂直于分生组织表面的平面上分裂（anticlinal分裂），以及 (2)'''corpus'''，'''有几层深，细胞在各个平面上分裂'''（图 6.2）。因此，虽然原体通过增加体积增加了顶端分生组织的体积，但一层或多层原套通过表面生长在不断扩大的质量上保持连续性。每层原套都来自一小组独立的初始细胞，而原体有自己的初始细胞，位于原套的初始细胞之下。换句话说，'''初始细胞层数等于原套层数加一'''，即原体初始细胞层。'''与组织原理论相反，原套-原体理论并不暗示顶the configuration of cells at the apex and histogenesis below the apex之间存在任何关系'''。'''虽然表皮通常来自原套的最外层，因此与 Hanstein 的dermatogen相吻合，但下层组织可能起源于原套或原体或两者，这取决于植物种类和原套层数。'''

随着越来越多的植物被研究，原套-原体概念经历了一些修改，特别是在原套定义的严格性方面。'''一种观点认为，原套应仅包括中间位置（即高于叶原基起源水平）从未出现任何周缘分裂的层'''（Jentsch，1957）。如果'''顶端包含周期性平周分裂分裂的额外平行层，则这些层被分配给原体，而原体则被描述为分层的'''（Sussex，1955；Tolbert 和 Johnson，1966）。其他工作者对原套的处理更为宽松，并将其描述为'''层数波动：原套的一个或多个内层可能平周分裂，从而成为原体的一部分（'''Clowes，1961）。由于术语 tunica 的用法不同，Popham (1951) 质疑了它在准确描述茎尖生长关系方面的实用性，他提出术语 '''mantle''' '''包括“顶端顶部的所有层，其中平周分裂足够频繁，导致确定的细胞层永存”；mantle 覆盖着称为core的细胞团。避免使用术语 corpus。'''

=== 大多数裸子植物和被子植物的茎尖显示细胞组织学分区 ===
参考被子植物茎尖开发的 tunica-corpus 概念被证明在很大程度上不适合描述裸子植物的顶端分生组织（Foster，1938 年、1941 年；Johnson，1951 年；Gifford 和 Corson，1971 年；Cecich，1980 年）。'''除少数例外（买麻藤、麻黄和几种针叶树）外，裸子植物在茎尖不显示原套组织'''；也就是说，'''它们没有稳定的只进行垂向分裂的表面层'''。顶端分生组织的最外层经历平周分裂和垂周分裂，并为茎的外周和内部组织提供细胞。'''位于顶端分生组织中间位置的表面细胞被解释为初始细胞。'''对裸子植物顶端的研究导致了对分区的识别——'''称为细胞组织学分区 cytohistological zonation'''——不仅基于分裂平面，还基于细胞学和组织学分化以及组成细胞复合体的分生活动程度（图 6.3）。此后，'''在大多数被子植物中都观察到了类似的分区，这些分区叠加在原套-原体的组织模式上'''（Clowes，1961；Gifford 和 Corson，1971）。

在茎尖分生组织中可以识别的细胞学区域在分化程度和细胞分组细节上有所不同。分区可以简洁地描述为'''将顶端分生组织分为一个中心区和两个从中心区衍生的区域'''。其中'''一个是肋区或肋（髓）分生组织 rib zone, or rib (pith) meristem'''，'''出现在中心区的正下方，位于顶端的中心位置'''。'''它通常在发生额外的分生活动后变成髓'''。'''另一个是外围区或外围分生组织peripheral zone, or peripheral meristem，环绕着其他区域'''。'''外围区域通常是所有三个区域中分生组织最强的区域，'''具有最密集的原生质体和最小的细胞尺寸。它可以被描述为'''真分生组织eumeristem'''。'''叶原基和原形成层以及皮层基本组织都出现在这里'''。'''在具有膜-体组织的物种中，中心区域对应于原体和覆盖在原体上的原套的部分。'''

== ❙ 探究顶端分生组织的身份 ==
对茎尖分生组织的下一个解释发展来自法国细胞学家的努力（Buvat，1955a；Nougarède，1967）。'''分生活动引起了这项工作的主要关注'''。有丝分裂计数以及细胞学、组织化学和超微结构研究有助于形成以下理论：在'''胚胎中组织顶端结构后，中心区域成为等待分生组织 waiting meristem'''（图 6.4；法语： '''méristème d’attente'''）。'''等待分生组织保持静止状态，直到达到生殖阶段并在远端细胞中恢复分生活动'''。在营养阶段，分生活动集中在起始环（anneau initial），对应于外周区域，以及髓（髓）分生组织（méristème medul laire）。顶端分生组织中不活跃中心区的概念从血管精子的芽扩展到裸子植物的芽（Camefort，1956；他将中心区称为“zone apicale”）和无籽维管植物（Buvat，1955b），以及根（Buvat 和 Genevès，1951；Buvat 和 Liard，1953）。后来，这一概念略有修改，人们认识到中心区不活跃程度与顶端大小及其发育阶段的关系存在差异（Catesson，1953；Lance，1957；Loiseau，1959）。对于根尖，出现不活跃的

B

A

周边

区 顶端初始细胞

中央

母细胞

过渡

区

肋分生组织

中央母细胞

过渡

区

周边

区

肋分生组织

初始层

图 6.3

纵向视图中的 Pinus strobus 茎尖。A 中的细胞细节，B 中的解释图。顶端初始细胞通过垂周分裂将细胞贡献给表面层，通过周周分裂将细胞贡献给中央母细胞区。母细胞区（具有细胞核的细胞）将细胞贡献给过渡区，过渡区由从母细胞区辐射出的一系列活跃分裂细胞组成。这些分裂的产物形成肋分生组织和周边区的亚表层。 （A，×139。A，取自 A. R.

Spurr 的幻灯片；B，取自 Esau，1977 年。）

顶端分生组织 | 137

中心在分生组织中的位置在许多研究中得到证实，导致 Clowes (1961) 提出了静止中心的概念。

法国工人对顶端初始概念的修订起到了为进一步研究顶端分生组织提供了极大的刺激（Cutter，1965；Nougarède，1967；Gifford 和 Corson，1971）。对茎尖不同区域的有丝分裂进行计数，用放射性标记化合物喂养根尖以检测 DNA、RNA 和蛋白质的位置和合成，组织化学测试，实验操作以及追踪固定和活茎尖中的细胞模式，提供的数据实质上证实了中心区域有丝分裂活动相对不频繁的假设（表 6.1）（Davis 等人，1979；Lyndon，1976，1998）。认识到中心区有丝分裂活动相对不频繁，并没有导致人们放弃最远端的细胞是真正的初始细胞和芽中所有体细胞的最终来源这一概念。考虑到顶端的几何形状，人们可以先验地推断，鉴于顶端分生组织衍生物的指数增长，最远端细胞中的一些分裂将导致这些细胞的任何独特基因组特征通过大量细胞传播。如前所述，细胞膜理论假设在顶端分生组织的每一层中都存在一小组初始细胞。克隆分析通常被引用为每层中 1 到 3 个初始细胞的证据（Stewart 和 Dermen，1970、1979；Zagórska-Marek 和 Turzan´ska，2000；Korn，2001）。

顶端分生组织中的初始细胞和直接衍生物之间的关系是灵活的。细胞作为初始细胞发挥作用不是因为任何固有属性，而是因为它的位置。（参见第 12 章维管形成层中初始细胞的类似概念。）在初始细胞分裂时，无法预测两个子细胞中的哪一个将“继承”初始细胞的功能，哪一个将成为衍生物。我们还知道，一个给定的初始细胞可能会被一个细胞所取代，而这个细胞在之前的历史中会被归类为初始细胞的衍生物 (Soma and Ball, 1964; Ball, 1972; Ruth et al., 1985; Hara, 1995; Zagórska-Marek and Turzan´ska, 2000)。

由于没有细胞是永久的初始细胞，Newman (1965) 认为，为了理解分生组织的结构和功能，必须区分“连续的分生残基”——即作为初始细胞功能的细胞结构的来源——和“一般分生组织”，即一个精细化的区域。新细胞从持续的

分生组织残留物中出现是一个非常缓慢、持续很长时间的连续过程，而一般分生组织中细胞的传递是一个非常快速、连续的过程

表 6.1 ■ 被子植物营养枝顶端分生组织顶端和侧面的细胞倍增时间（平均细胞生成时间）

细胞倍增时间（小时）

物种 顶端c

侧面d

白三叶草 108 69

豌豆（可能是 P. sativum） 69 28

豌豆（主顶端） 49 31

豌豆（腋芽，起始） 127 65

豌豆（腋芽，释放） 40 33

稻（水稻） 86 11

黑心菊 >40 30

茄属植物（马铃薯） 117 74

曼陀罗 76 36

锦紫苏 250 130

白芥 288 157

菊花

144 50

菊花

102 32

菊花 139 48

菊花 140 54

向日葵 83 37

资料来源：林登，1998 年。

一个

光子通量 = 70 μmol/m2

。乙

光子通量 = 200 μmol/m2

。 c

或者中心地带。

d

或外围区域。

ma

mm

ai ai

图 6.4

根据 méristème d’attente 概念解释的 Cheiranthus cheiri 茎尖图。

详细信息：ai，anneau initial；ma，méristème d’attente；mm，

méristème medullaire。（根据 Buvat，1955a。© Masson，

Paris。）

138 | Esau 的植物解剖学，第三版

持续时间很短。这一概念用于 Newman 的

顶端分生组织分类，适用于所有维管植物群：（1）单足分生组织，如蕨类植物 - 残留物位于浅层，任何类型的分裂都有助于长度和宽度的增长； (2)

单生，如裸子植物——残留物位于单个表层，需要背斜分裂和平周分裂才能进行大量生长； (3)

复生，如被子植物——残留物出现在至少两个表层，具有两种截然不同的生长模式，背斜分裂发生在表面附近，分裂发生在顶端分生组织中至少两个更深的平面上。

❙ 营养茎尖

营养茎尖是一种动态结构，除了向初级植物体添加细胞外，

还反复产生称为植物节的单元或模块（图 6.5）。每个植物节由一个节点、其附着的叶子、一个下部的节间和一个位于节间基部的芽组成。芽位于下一个下部植物节的叶腋中，并可能发育成侧枝。在种子植物中，第一个枝的顶端分生组织是在子叶或子叶小体出现之前或之后在胚胎中形成的（Saint-Côme, 1966; Nougarède, 1967; Gregory

and Romberger, 1972)。

营养茎尖的形状、大小、细胞学分区和分生活动各不相同（图 6.6）。针叶树的茎尖通常相对较窄，呈圆锥形；银杏和苏铁类植物的茎尖则较宽且扁平。一些单子叶植物（禾本科植物、水蕴草）和真双子叶植物（Hippuris）的顶端分生组织是

顶端分生组织

叶原基

芽原基

叶

节植物节

节间

腋芽

图 6.5

真双子叶植物茎尖纵切面图。

顶端分生组织重复产生叶和芽原基，其活动产生一系列重复的单位，称为植物节。每个植物节由一个节、其附着的叶、该叶下方的节间和节间基部的芽组成。虚线表示植物节的边界。请注意，节间距离顶端分生组织越远，长度就越长。节间伸长是茎长增加的主要原因。

sa

sa

ppr prr

ppr prr

B

A

图 6.6

茎尖 (sa) 的独特形式：Drimys (A) 中的茎尖为扁平或略凹，华盛顿棕榈 (B) 中的茎尖为圆锥形，但插入在带有叶原基的宽基部上。纵向切片。 Drimys 茎尖的大腔是油细胞。其他细节：pr，原形成层。（A，×90；B，×19。A，幻灯片由 Ernest M.

Gifford 制作；B，来自 Ball，1941。）

顶端分生组织 | 139

狭窄而细长，远端部分远高于最年轻的节。在许多真双子叶植物中，远端部分几乎没有高于叶原基，甚至显得凹陷（Gifford，1950）。在一些植物中，轴在靠近顶端处宽度增加，带有叶原基的外围区域变得高于顶端分生组织，使后者处于坑状凹陷中（Ball，1941；真双子叶植物的莲座型，Rauh

和 Rappert，1954）。顶点宽度示例

在最年轻的插入时以微米为单位测量

叶原基有：280、木贼属； 1000,

鳞毛蕨； 2000 至 3300，苏铁；

280、黑松； 140、红豆杉； 400、银杏

银杏叶； 288、华盛顿尼亚fi lifera； 130、玉米； 500,

黄独花 (Clowes, 1961)。发芽时

拟南芥的芽顶端分生组织

（Wassilewskija 生态型）胚胎尺寸约为

35 x 55 微米（Medford 等人，1992）。植物从胚胎发育到生殖、连续叶片开始生长之间以及与季节变化的关系中，顶端的形状和大小都会发生变化。

可以以加那利海枣 (Ball, 1941) 为例说明其在生长过程中宽度的变化。 发现胚胎的直径为 80 微米，幼苗为 140 微米，成年植株为 528 微米。

在以下段落中，我们将进一步探讨各主要维管植物群的茎尖分生组织的结构和功能。 我们从无籽维管植物开始。

顶端细胞的存在是无籽维管植物茎尖的特征

在大多数无籽维管植物中（薄孢囊蕨类植物、更特殊的蕨类植物、紫菀属植物），茎尖的生长从一层大而高度空泡的细胞的表层开始，中心有一个或多或少不同的顶端细胞，即初始细胞。在一些无籽维管植物中（木贼、松萝属植物、卷柏属植物），顶端细胞增大且相当明显；而在其他植物中（真孢囊蕨类植物、石松属植物、水韭属植物），缺少明显的顶端细胞，情况不太清楚（Guttenberg，1966 年）。据报道，在石松属植物的同一物种（Schüepp，1926；Härtel，1938）和一些真孢囊蕨类植物（Campbell，1911；Bower，1923；Bhambie 和 Puri，1985）中，既有单个顶端细胞，也有顶端细胞群。然而，几乎所有无籽维管植物的茎尖中都可能存在单个顶端细胞（Bierhorst，1977；White，R. A. 和 Turner，1995）。最常见的是，顶端细胞呈金字塔形（四面体）（图 6.1A、C）。金字塔的底部朝向自由表面，其他三面向下。在具有四面体顶端细胞的顶端，衍生细胞形成有序的模式，这是由顶端细胞分裂的有序性引起的：连续的分裂沿着螺旋线以顶端顺序一个接一个地进行。术语“水生植物”用于指顶端细胞的直接单细胞衍生物以及从它们衍生的多细胞结构单元（Gifford，1983）。四面体顶端细胞存在于木贼和大多数薄孢子囊蕨类植物中。顶端细胞可能是三面的，新细胞沿着两条边被切断。这种顶端细胞是双侧对称枝条的特征，例如水蕨类 Salvinia、Marsilea 和满江红 (Guttenberg, 1966; Croxdale, 1978, 1979; Schmidt, K. D., 1978; Lemon 和 Posluszny, 1997)。蕨类植物的扁平根茎顶端也有一个三面顶端细胞 (图 6.1B,

D; Gottlieb 和 Steeves, 1961)。一些学者以分区为基础描述蕨类植物的茎尖 (McAlpin 和 White, 1974; White, R.

A. 和 Turner, 1995)。根据这一概念，原分生组织由两个区域或分生细胞层组成，一个表面层和一个亚表面层。原分生组织之下是不同的分生组织区，“过渡到皮层、中柱和髓的发育组织”（White, R. A., and Turner, 1995）。

第二个概念是针对 Matteuccia struthiopteris 和 Osmunda cin namomea 的茎尖而发展起来的，认为原分生组织仅由表面层组成，表面层具有单个顶端细胞（Ma and Steeves, 1994, 1995）。表面层下方是前中柱组织，由原维管组织（定义为处于维管化初始阶段的组织，随后形成原形成层）和髓母细胞组成，代表髓的初始分化。

尽管早期的植物形态学家认为无籽维管植物的茎和根顶端分生组织顶端的顶端细胞是茎和根中所有细胞的最终来源，但随着分生组织概念的出现，顶端细胞的形成作用开始受到质疑。一些研究人员得出结论，顶端细胞仅在非常年轻的植物中有丝分裂活跃，然后变得无丝分裂，并包含一个与被子植物根中的多细胞静止中心相当的“静止中心”。据报道，某些蕨类植物的顶端细胞由于核内复制而高度多倍化（第 5 章），这种情况支持顶端细胞有丝分裂无活性的论点（D'Amato，1975 年）。随后的研究涉及确定有丝分裂指数、细胞周期和有丝分裂的持续时间，以及测量某些蕨类植物的芽和根尖的 DNA 含量，这些研究清楚地表明，在活跃的芽和根生长过程中，顶端细胞保持有丝分裂活性（Gifford 等人，1979 年；Kurth，1981 年）。在发育过程中，顶端分生组织中没有发现内重复的证据。这些研究，加上“重新发现”了水生植物是顶端细胞的单一衍生物（Bierhorst，1977 年），重申了顶端细胞作用的经典概念。银杏顶端的分带为解释其他裸子植物的茎尖提供了依据

顶端分生组织中存在细胞学区，最早是由 Foster (1938) 在银杏茎尖中发现的（图 6.7）。银杏顶端的所有细胞都来自一组称为顶端初始组的表层初始细胞。来自表层初始细胞的下层细胞组构成中央母细胞区。这整个细胞群，包括顶端初始组的侧向衍生物，都明显呈空泡状，这一特征与有丝分裂活动率相对较低有关。此外，中央母细胞区细胞的细胞壁通常较厚且明显有凹陷。顶端表面的初始细胞和中央母细胞构成原分生组织。

中央母细胞区周围是外围区（外围分生组织），其下方是肋或髓分生组织。外围区部分源自顶端初始细胞的侧向衍生物，部分源自中央母细胞。在母细胞区底部产生的衍生物在通过肋分生组织生长形式时成为髓细胞。在活跃生长期间，有序分裂细胞的杯状区域，即过渡区，界定了母细胞区，并可能延伸到顶端区的表面。

刚刚回顾的结构模式的细节在不同的裸子植物群体中有所不同。苏铁类植物的顶端非常宽，表面细胞数量众多，通过周缘分裂向深层提供衍生物。福斯特（1941 年、1943 年）将这种延伸的表面及其直接衍生物解释为起始区；其他人则将初始细胞限制在相对较少的表面细胞中（Clowes，1961 年；Guttenberg，1961 年）。表面层的周缘衍生物向母细胞区汇聚，这种模式显然是苏铁类植物的特征。在其他种子植物中，细胞层通常从起始点发散。收敛

模式是由表面细胞及其最近的衍生物中大量反向分裂引起的——

mc mc

ai

mc

trttrr

图 6.7

银杏茎尖的纵向切片。 Api初始组 (ai) 通过背斜分裂形成表层。它还通过周周分裂将细胞添加到中央母细胞组 (mc)。体积的增长是通过细胞增大实现的，偶尔在各个平面上分裂是中央母细胞区的特征。该区域最外层分裂产物向过渡区 (tr) 移动，在那里它们通过相对于母细胞区的周周壁分开。这些分裂的衍生物形成外围亚表层和未来的髓，即肋分生区。(×430。来自 Foster，1938 年。)

顶端分生组织 | 141

通过一定深度的组织进行表面生长的证据。这种生长似乎与顶端的宽度较大有关。苏铁中的母细胞组相对不明显。广泛的外围区由表面初始细胞的直接衍生物和母细胞产生。肋状分生组织在母细胞区下方或多或少明显。大多数针叶树在表面层中都有周向分裂的顶端初始细胞。南洋杉、柏木、罗汉柏（Guttenberg，1961 年）、贝壳杉（Jackman，1960 年）和桧属（Ruth 等人，1985 年）描述了一种对比组织，即细胞层几乎完全或主要由垂周壁分裂。在这些植物中，顶端被解释为具有膜体组织。母细胞群在针叶树中可能分化良好，并且可能存在过渡区。在顶端狭窄的针叶树中，母细胞很少，可能会或可能不会扩大和空泡。在这样的顶端，一个三到四个细胞深的小母细胞群突然被高度空泡的髓细胞所取代，中间没有肋分生组织，外围区域也只有几个细胞宽。人们已经研究了针叶树茎尖的结构随季节变化的情况。在一些物种中（Pinus lambertiana 和 P. ponderosa，Sacher，1954；Abies concolor，Parke，1959；Cephalotaxus dru pacea，Singh，1961），基本分区没有变化，但最年轻节点上方的顶端圆顶高度在生长期间比在休眠期间更大（图 6.8）。由于这种差异，两种顶端的区域分布在最年轻的节点方面有所不同：在静止的顶端，肋状分生组织出现在该节点下方，而在活跃的顶端，肋状分生组织部分出现在该节点上方。这一观察引起了人们对术语问题的关注。如果将顶端分生组织严格定义为最年轻节点上方的顶端部分，则必须将其解释为在不同生长阶段其成分会发生变化（Parke，1959 年）。据报道，Tsuga heterophylla（Owens and Molder，1973 年）和 Picea mariana（Riding，1976 年）中的休眠分生组织失去了分区，并出现了类似膜状体的结构。买麻藤门通常明确地分为表层和内核，内核由其自身的初始部分衍生而来。因此，麻黄属和买麻藤的茎尖被描述为具有膜体生长模式（Johnson，1951；Seeliger，1954）。膜是单列的，而膜体在形态和分裂方式上与中央母细胞区相似。千岁兰的茎尖通常只产生一对叶子，没有明显的分区。在表层观察到周缘分裂（Rodin，1953）。 ai ai

mc mc

scsc

ai ai

mc mc

pzpz

pzpz

ai

mc

sc

ai

mc

pz

pz

B

A

图 6.8

冷杉嫩枝尖端在季节性生长的第一阶段（A）和冬季休眠期（B）的纵向切片。在 A 中，鳞片原基（sc）正在形成，髓中的单宁含量将该区域与顶端和外围区域（pz）区分开来。

最近分裂的结果在顶端很明显。B，

分区不如 A 中明显。其他细节：ai，

顶端初始组；mc，母细胞。 （A，×270；B，×350。

B，来自 Parke，1959。）

被膜-被膜体结构上叠加的分区是被子植物茎尖的特征

如前所述，被膜体和每层被膜都具有自己的初始细胞。在被膜中，初始细胞位于中间轴向位置。通过背斜分裂，这些细胞形成新细胞的后代，其中一些细胞作为初始细胞留在顶端；

142 | 以扫的植物解剖学，第三版

其他细胞作为衍生物，通过后续分裂，为枝条的外围部分贡献细胞。被膜体的初始细胞出现在被膜的初始细胞下方。通过平周分裂，这些初始细胞产生下面的茎体，茎体细胞在不同的平面上分裂。茎体分裂产生的细胞被添加到轴的中心，也就是肋分生组织，也添加到外围分生茎。茎体和覆盖茎体的膜层共同构成分生组织的中心区或原分生组织。

茎体的初始细胞可能形成一个界限分明的层，与茎体团块中排列较不有序的细胞形成对比。当存在这种模式时，膜和茎体之间的界限可能难以确定。但是，如果在不同的发育阶段收集顶端，则会发现茎体的最上层正在经历周期性的平周分裂。在这样的分裂之后，茎体中会暂时出现第二个有序层。

被子植物的膜层数量各不相同（Gifford 和 Corson，1971 年）。在真双子叶植物中，所研究的物种中有超过一半具有两层被膜（图 6.9）。有报道称有更多被膜，有四层和五层或更多层（Hara，1962），但有些学者认为最内层的平行层或多层被膜包括在被膜中，而另一些学者认为被膜包括在被膜体中。在单子叶植物中，一层和两层被膜是常见的。在羊茅类禾本科植物中，两层被膜很常见，而在黍类禾本科植物中，一层被膜很常见（图 6.10）（Brown 等人，1957）。还观察到缺乏被膜体组织，最外层被平分（Saccharum，Thielke，1962）。茎尖平行层的数量可能在植物个体发育过程中发生变化（Mia，1960；Gifford 和 Tepper，1962），并受季节性生长变化的影响（Hara，1962）。与叶片的开始有关，分层也可能发生周期性变化（Sussex，1955）。

通过对周细胞嵌合体的观察，支持了具有膜体组织的顶端分生组织层是克隆上不同的细胞层的观点（第 5 章）。通过参考细胞嵌合体研究的大多数植物都是具有双层膜的真双子叶植物。在这些植物中，周缘细胞嵌合体已清楚地揭示了三个独立层的存在（两层被膜和一层初始叶体）

叶板 双层被膜

叶原基

叶体

叶体

原形成层 0.1 毫米

外围区 外围区

肋分生组织 肋分生组织

B A

图 6.9

马铃薯（Solanum tuberosum）茎尖的纵向切片，显示了顶端分生组织的被膜-叶体组织和叶原基起始的两个阶段；A 为叶板阶段，B 为向上生长的开始。在叶板下方可以看到一条原形成层链，它将向上分化为正在发育的叶子。（来自 Sussex，1955 年。）

顶端分生组织 | 143

在顶端分生组织中（图 5.11；Satina 等人，1940 年）。

这三个细胞层通常称为 L1、L2 和 L3，最外层称为 L1，最内层称为 L3。一些工作者错误地将整个茎干称为 L3，而不是茎干的初始层（例如，Bowman 和 Eshed，2000 年；Vernoux 等人，2000a 年；Clark，2001 年）。

在植物生长发育阶段，营养茎尖中建立分区可能因物种而异。例如，在仙人掌科中，某些物种在发芽时就已经形成了分带，而其他物种在发芽时只存在膜体组织（Mauseth，1978）。在某些仙人掌物种中，直到长出 30 多片叶子后，分带才完成。同样，在彩叶草的茎尖中，直到长出 5 对叶子后，分带才完成（Saint-Côme，1966）。因此，尽管分带是这些分生组织的特征，但对于叶片的产生或分生组织的正常功能而言，它并非必不可少。Sekhar 和 Sawhney（1985）无法识别番茄（Solanum lycopersicum）茎尖的分带模式。如第 5 章所述，许多植物生物学家采用干细胞这一术语来指代顶端分生组织的初始细胞和/或其最近的衍生物。一些工作者在描述茎尖分生组织时混淆地使用了这两个术语。以下是一些例子。“干细胞不是永久的初始细胞……”（Fletcher，2004 年）。“现在普遍认为，中心区充当干细胞群……在维持自身的同时产生其他两个区域的初始细胞”（Vernoux 等人，2000a 年）。“中心区充当干细胞的储存器，补充外围区和肋区，并维持中心区的完整性。应该注意的是，这些细胞并不充当永久的初始细胞，而是以位置依赖的方式控制其行为”（Bowman 和 Eshed，2000 年）。“现在人们普遍认为，中央细胞起着干细胞的作用，并作为茎尖分生组织其他两个区域的初始细胞或源细胞”（Laufs 等人，1998a）。虽然 cha另一位学者 (Meyerowitz, 1997) 将茎尖分生组织描述为“一组干细胞”，而将中心区域称为“初始区域”。一些学者注意到干细胞一词在植物中的含糊性，因此在描述茎尖分生组织时，他们大多避免使用该词 (Evans, M. M. S., and Barton, 1997)。为了避免在植物生物学中使用干细胞一词所固有的任何混淆，Barton (1998) 采用了原分生组织一词，她指出，原分生组织在概念上由顶端初始细胞及其最近的衍生词组成，“用来指尚未被指定为叶或茎的假设细胞群……”这完全合适，因为原分生组织和中心区这两个术语本质上是同义词。如前所述，本书未采用干细胞这一术语。

❙ 拟南芥的营养茎尖

拟南芥的营养茎尖具有两层原套，覆盖在浅层茎体上（Vaughn，1955；Medford 等人，1992）。原套组织上叠加着被子植物茎尖特有的三个区域：中心区约有五个细胞深，三到四个细胞宽，如中部纵向切片所示；深染色细胞的外围区域；以及肋状分生组织。对拟南芥茎尖的形态学研究表明，外围区域的有丝分裂指数（给定时间内分裂的细胞核百分比）比中心区域高约 50%（Laufs 等人，1998b）。

有关茎尖分生组织功能的宝贵信息来自遗传和分子

最年轻的

叶原基茎尖一层

原套

初生增厚

分生组织

原形成层 0.1 毫米

图 6.10

玉米（Zea mays）茎尖的纵向切片，玉米是一种具有一层原套的禾本科植物。每片叶子的部分出现在轴的两侧，因为叶子在生长过程中环绕茎。（来自 Esau，1977 年。）

144 | Esau 的《植物解剖学》第三版

对拟南芥的研究。这里只考虑少数

此类研究的结果。

拟南芥的初级茎尖分生组织在胚胎发生过程中相对较晚地出现，在子叶开始形成之后（图 6.11；Barton 和 Poethig，1993 年）。（有关被子植物胚胎发生过程中茎尖分生组织和

子叶起源的讨论，请参阅 Kaplan 和 Cooke，1997 年。）茎尖分生组织的建立需要 SHOOTMERISTEMLESS (STM) 基因的活性，该基因首先在晚期球状阶段胚胎的一个或两个细胞中表达（Long 等人，1996 年；Long 和 Barton，1998 年）。

严重的功能丧失 stm 突变会导致幼苗具有正常的根、下胚轴和子叶，但缺乏茎尖分生组织 (Barton 和 Poethig，1993)。STM mRNA 存在于所有营养茎尖的中央和外围区域，但在发育中的叶原基中不存在 (Long 等人，1996)。虽然 STM 基因是茎尖分生组织建立所必需的，但除了 STM 基因外，WUSCHEL (WUS) 基因也是维持初始功能所必需的。在 wus 突变体中，初始部分发生分化 (Laux 等人，1996)。 WUS 表达开始于胚胎发育的 16 细胞阶段，早于 STM 表达，远早于分生组织出现（图 6.11）。在完全发育的分生组织中，WUS 表达仅限于 L3 层（茎体的初始层）下方的一小组中心区细胞，并在整个芽发育过程中持续存在（Mayer 等人，1998 年；Vernoux 等人，2000a 年）。因此，WUS 不在初始细胞中表达，表明信号传导必须发生在两组细胞之间（Gallois 等人，2002 年）。除了促进分生组织的基因（如 STM 和 WUS）外，其他基因通过抑制初始活动来调节分生组织的大小（图 6.12）。这些是

CLAVATA (CLV) 基因 (CLV1、CLV2、CLV3)，突变会导致未分化细胞在中心区域积累，从而导致分生组织尺寸增加 (Clark 等人，1993 年、1995 年；Kayes 和

Clark，1998 年；Fletcher，2002 年)。细胞的积累显然是由于未能促进外围区域的细胞分化。CLV3 表达主要限于 L1 和 L2 层以及中心区域的少数 L3 细胞，可能标志着这些层中的首字母；表达 CLV1 的细胞位于 L1 和 L2 层下方 (Fletcher 等人，1999 年)。WUS 在分生组织的最深区域表达。有人提出，表达 WUS 的细胞充当“组织中心”，赋予初始细胞

合子 2 细胞

原胚

垂体

8 细胞 16 细胞 球状

阶段

心脏

阶段

幼苗

顶端细胞

基底细胞

原表皮

芽

顶端分生组织

根

顶端分生组织

子叶

根

垂体子叶

茎

WUS

STM

CLV1

图 6.11

拟南芥胚胎发生过程中茎尖分生组织 (SAM) 的形成。SAM 发育的第一个迹象是在 16 细胞阶段 WUS 表达的开始，远早于 SAM 可辨别的时间。随后 STM

和 CLV1 表达开始。STM 表达的开始与 WUS 活性无关，而

CLV1 表达的开始与 STM 无关。条形表示检测到每个基因的 mRNA 的阶段。

请注意，受精卵分裂会产生一个小的顶端细胞和一个较大的基底细胞。顶端细胞是胚胎的前身。顶端细胞的垂直和横向分裂产生 8 细胞的原胚。上面四个细胞是顶端分生组织和子叶的来源，下面四个细胞是下胚轴的来源。丝状柄的最上层细胞横向分裂，上层细胞成为垂体。垂体产生根顶端分生组织和小柱根冠的中央细胞。根分生组织的其余部分和侧根冠来自胚本身。（见图 1.7。）（Lenhard 和 Laux，1999 年。© 1999，经 Elsevier 许可。）

顶端分生组织 | 145

与上覆相邻细胞的同一性，而来自 CLV1/CLV3 区域的信号则起负面作用以抑制这种活性 (Meyerowitz, 1997; Mayer 等人, 1998;

Fletcher 等人, 1999)。更具体地说，有人提出，顶端的初始细胞分泌的 CLV3 蛋白会穿过质外体并与下层细胞质膜上的 CLV1/

CLV2 受体复合物结合 (Rojo 等人, 2002)。CLV3 通过 CLV1/CLV2 受体复合物发出信号会导致 WUS 下调，从而在整个发育过程中保持适当量的初始活性。

因此，通过这种反馈回路，在原分生组织细胞的增殖和原分生组织细胞因分化而损失以及在外周区域侧生器官的形成之间保持平衡（Schoof 等人，2000 年；Simon，2001 年；Fletcher，2004 年）。

❙ 叶子的起源

茎尖产生侧生器官，因此，必须考虑茎尖分生组织的结构和活性与侧生器官（尤其是叶子）的起源的关系，这些侧生器官是在茎尖的外周区域形成的。本章仅考虑与顶端分生组织的结构和活性有关的叶子起源特征。

最初在玉米中发现的含有同源框的 KNOTTED1 类植物基因的下调为茎尖分生组织中叶片起始提供了早期分子标记（Smith 等人，1992 年；Brutnell 和 Langdale，1998 年；van Lijsebettens 和 Clarke，1998 年；Sinha，1999 年）。玉米中的 KN1 基因在叶原基起始位点被特异性下调。拟南芥中 KNOTTED1 类基因 KNAT1 和 STM1（Long 和 Barton，2000 年）的下调也标志着原基起始位点。 HBK1 基因存在于针叶树 Picea abies 的茎尖分生组织中，可能发挥与被子植物中的 KNOTTED 基因类似的作用 (Sundås-Larsson 等人，1998)。

在整个营养生长期，茎尖分生组织以规则的顺序产生叶子。

茎上叶子的顺序或排列称为叶序 (或叶序；来自希腊语 phyllon，

叶，和 taxis，排列；Schwabe，1984；Jean，1994)。最常见的叶序是螺旋状，每个节点有一片叶子，叶子围绕茎形成螺旋状图案，连续叶子之间的发散角为 137.5º (Quercus、

Croton、Morus alba、Hectorella caespitosa)。在其他每个节点上只有一片叶子的植物中，叶子以 180 度的间隔排列在两个相对的行列中，就像禾本科植物一样。这种类型的叶序称为二列叶序。有些植物的叶子以 90 度的间隔排列在每个节点上，并且叶序被称为对生（槭树、忍冬属植物）。如果每对连续的叶子都与前一对成直角，则这种排列被称为对生（唇形科植物，包括彩叶草）。每个节点上有三片或更多叶子的植物（夹竹桃、Veronicastrum virginicum）被称为轮生叶序。通常与叶片发生相关的第一个组织学事件是顶端分生茎外围区域细胞分裂速率和分裂平面的变化，导致在轴的一侧形成突起（称为叶板）（图 6.9）。在具有螺旋叶排列的枝条中，分裂在顶端分生组织圆周的不同区域交替进行，由此产生的顶端周期性扩大（从上方看）是不对称的。在具有交叉叶排列的枝条中，扩大是对称的，因为强化的分生活动同时发生在相对侧（图 6.13）。

因此，叶片的形成会导致茎尖的大小和形状发生周期性变化。两个连续的叶原基（或具有对生或轮生叶排列的原基对或轮生叶）形成之间的周期或间隔被称为叶原节。在一个叶原节期间发生的茎尖形态变化可称为叶原节变化。

叶原节这一术语最初以相当一般的意义提出，是指在一系列类似的周期性重复事件中发生的两个连续的类似事件之间的时间间隔（Askenasy，1880）。从这个意义上讲，该术语可以适用于连续叶片发育过程中各种相应阶段之间的时间间隔，例如，原基起源位点的分裂开始、原基从板根开始向上生长以及叶片的开始。 叶脉

L2 L1

L3

CLV3

CLV1

WUS

图 6.12

拟南芥茎尖分生组织中心区图，显示大致重叠的表达域，CLV3、CLV1 和 WUS。 CLV3 表达主要限于 L1 和 L2 层以及少数 L3 细胞，CLV1 表达限于 L1 和 L2 层下方的细胞。 WUS 由分生组织最深区域的细胞表达。 （Fletcher 著，2004 年。© 2004 年，经 Elsevier 许可。）146 | Esau 的植物解剖学，第三版

也可用于参考节间和腋芽的发育、枝条血管化的阶段以及花部的发育。

生长期的长度通常以原基起始速率的倒数来测量。

连续生长期的持续时间可能相等，至少在受控环境中生长的遗传均匀材料营养生长的一部分期间是如此（Stein and Stein，1960 年）。众所周知，植物的发育阶段和环境条件会影响生长期的长度。例如，在玉米中，胚中的连续胚体生长周期从 3.5 天延长到 13.5 天，而幼苗中的胚体生长周期从 3.6 天缩短到 0.5 天（Abbe 和 Phinney，1951；Abbe 和 Stein，1954）。在金银花中，胚体生长周期的持续时间从 1.5 天到 5.5 天不等，显然与温度变化有关（Edgar，1961）。温度还影响了大豆（Snyder and Bunce，1983）和黄瓜中原基的发生率

周壁分裂

叶腹侧分裂

叶板根

叶原基

节

A1 A2 A3

B1 B2 B3

C1 C2 C3

D1 D2 D3

E1 E2 E3

图 6.13

金丝桃（Hypericum uralum）茎尖的叶片发生，叶片呈对生（对生，交替的叶片成直角）排列。在新叶原基发生之前，顶端分生组织呈现为小的圆形丘（A）。它逐渐变宽（B、C）。然后叶板根从其侧面开始发生（D）。当

新叶原基从根部向上生长时，顶端分生组织再次呈现小丘状（E）。A1 中以黑色表示的叶对的早期阶段，E1 中以黑色表示的叶对出现后不久的结束阶段。A1

–E1

中的切片为横向，A2

–E2

和 A3

–E3

中的切片为纵向。A3

–E3

，点画表示叶体外部边界的叶细胞（初始层）及其直接衍生物。E3

，四边形，腋芽的推测起源地。（改编自 Zimmermann，1928 年。）

顶端分生组织 | 147

sativus（Markovskaya 等人，1991 年）。叶片的产生率也受光照影响（Mohr 和 Pinnig，1962 年；Snyder 和 Bunce，1983 年；Nougarède 等人，1990 年；Schultz，1993 年）。水稻中的 PLASTOCHRON1 (PLA1) 基因通过控制分生组织中叶片的产生率来调节营养期的持续时间（Itoh 等人，1998 年）。与茎尖相关的发育时间的常用测量方法是叶龄，它特指完整植物中连续叶片可见出现或出现的间隔，其倒数是叶片出现率（Lyndon，1998 年）。质体时间和叶龄的持续时间不一定对应。仅当两个事件之间的时间间隔恒定时，原基发生率和叶片出现率才会相似，但情况往往并非如此。例如，在仙客来中，在生长季节早期，原基发生率超过叶片出现率，并且原基在茎尖积累；这种趋势在生长季节后期发生逆转（Sundberg，1982 年）。在小麦和大麦中，早期叶片出现的速度比晚期叶片快，而在油菜中则观察到相反的模式（Miralles 等，2001）。针叶树的叶生期和叶生期持续时间之间的最大差异可能体现在针叶树上。例如，在 Picea sitchensis 中，秋季芽形成期间会积累数百个针叶原基（Cannell 和 Cahalan，1979）。在春季芽萌发期间，情况正好相反，因为叶子会迅速增大。如果茎尖的尺寸发生叶生期变化，其体积和表面积都会发生变化。为了表示这些变化，引入了最大面积阶段和最小面积阶段这两个表达形式（Schmidt，A.，1924）。对于具有交叉叶生期的枝条，在叶原基对出现之前，顶端达到其最大面积阶段（图 6.13B）。随着叶原基的升高，顶端分生组织的宽度减小（图 6.13E）。顶端进入质体生长的最小面积阶段。在形成一对新的原基之前，顶端返回到最大阶段。现在延伸垂直于前一个最大阶段的最长直径，但顶端分生组织的扩大也明显存在于一对叶片之间，这对叶片的生长先前导致顶端尺寸减小。

生长中的叶原基和顶端分生组织之间的关系在不同物种中差异很大。图 6.14 说明了一个极端情况，其中顶端分生组织几乎消失在扩大的叶原基之间（图 6.14D）。在另一个物种中，顶端分生组织受到的影响要小得多（图 6.9），而在顶端分生组织明显高于器官发生区域的物种中，顶端不发生质体时间性大小变化（图 6.10）。

叶原基的起始与起始位点的周周分裂频率增加有关

在具有双层原套的真双子叶植物和单子叶植物中，第一次周周分裂最常发生在 L2 层，其次是 L3 层中的类似分裂，以及 L1 层中的背周分裂（Guttenberg，1960；Steward 和 Dermen，1979）。在一些单子叶植物中，叶原基由 L1 层的平周分裂起始。在小麦 (Evans, L. S., and

Berg, 1972) 和玉米 (Sharman, 1942; Scanlon and

Freeling, 1998) 中，第一次平周分裂发生在 L1 层，随后在分生组织一侧的 L2 层中发生类似分裂。然后，平周分裂在两层中横向扩展，形成一个环绕分生组织的环。由于叶在脉管精子中的起始遵循相对一致的模式，而叶膜的深度是可变的，因此叶膜和叶体与叶形成的关系各不相同，这取决于它们在给定顶端的数量关系。因此，叶原基是由分生组织中跨越两个或更多细胞层的细胞群发起的。

据估计，棉花（Dolan 和 Poethig，1991、1998）、烟草（Poethig 和 Sussex，1985a、b）和凤仙花（Battey 和 Lyndon，1988）中涉及的细胞总数约为 100 个，玉米（Poethig，1984；McDaniel 和 Poethig，1988）中涉及的细胞总数为 100 至 250 个，阿拉伯菜（Hall 和 Langdale，1996）中涉及的细胞总数为 30 个。这些细胞——叶原基的直接前体——被一些工作者称为创始细胞（有时不恰当地称为“anlagen”，意思是原基）。在叶原基开始形成的平周分裂的同时或之前，

一个或多个原形成层束（叶迹）可能已经存在于叶位基部（图 6.9）

，这些原形成层束将向上分化为正在发育的叶子。早熟的原形成链已被观察到

两种真双子叶植物（Garrya elliptica，Reeve，1942；Linum

usitatissimum，吉罗拉米，1953 年，1954 年； Xanthium chi nense，McGahan，1955；拟悬铃木，White，D.

J.B.，1955；宾夕法尼亚苍耳 (Xanthium pennsylvanicum)、米林顿 (Millington) 和

菲斯克，1956；深色含笑，Tucker，1962；胡杨属

三角洲，拉尔森，1975；拟南芥，林恩

等，1999）和单子叶植物（Alstroemeria，Priestly 等，

1935； Andropogon gerardii，迷宫，1977）。在拟南芥中，早熟叶迹被检测为 PINHEAD (PNH) 表达的高密度区域 (Lynn 等，1999)。PNH 的表达先于叶位 STM 的下调，因此可以被视为比 STM 表达丧失更早的叶形成标志。

148 | Esau 的植物解剖学，第三版

在裸子植物中，叶子也出现在外围区域。根据 Owens (1968) 的说法，花旗松 (Pseudotsuga

menziesii) 中叶子开始的第一个迹象是外围区域中原形成层链的分化“以提供推定的原基”。早熟的原形成层链在其他裸子植物中也曾被观察到（红杉，Crafts，1943；银杏，Gunckel and Wet-more，1946；otsuga taxifolia，Sterling，1947）。

裸子植物叶原基的分裂通常发生在从表面算起的第二层或第三层。表面层可能通过周缘分裂和其他分裂将细胞贡献给原基的内部组织（Guttenberg，1961；Owens，1968）。在无籽维管植物中，叶子来自单个表层细胞或细胞群，其中一个细胞扩大并成为原基的显眼顶端细胞（White and Turner，1995）。

值得注意的是，尽管细胞分裂率和分裂平面的变化长期以来一直与叶原基的形成有关，但有证据表明，在没有细胞分裂的情况下也可以形成新的原基（Foard，1971）。此外，已经证明，细胞周期活性下调的现有叶子（Hemerly 等人，1995）和干扰正确细胞板方向的突变的叶子（Smith 等人，1996）可以形成几乎正常的形状。这些观察结果支持了以下概念：在植物发育过程中，形状的获得与细胞分裂模式无关（Kaplan 和 Hagemann，1991）。显然，决定原基起始和植物及其器官最终形状和大小的是细胞扩张的调节，而不是细胞分裂的模式 (Reinhardt 等，1998)。

叶原基的起始伴随着外表皮细胞壁中纤维素微纤维的方向和图案的变化，因为表皮会改变纤维素的加固方式以适应新器官的形成 (Green and Brooks，1978；Green，1985，1989；Selker 等，1992；Lyndon，1994)。微纤维的方向可通过偏振光在平行薄片中显现出来

A

B

C

D E

F

6 6

7

7

原形成层

8 8

图 6.14

从第八对叶的起始和发育过程中采集的枝条的纵向（A-E）和横向（F）切片中可见伽蓝菜属植物正在发育的叶原基的轮廓。

A，第 7 个叶期之后；叶尖处于最大阶段。

B，第 8 个叶期早期；第 8 个叶期已开始发育。C，第 8 个叶期的叶片略微拉长。D，第 8 个叶期的中期；叶尖处于最小阶段。E，第 9 个叶期早期；第 9 个叶原基与第 8 个叶原基交替出现，

因此未出现在图 E 的平面上；两个原基 8 之间扩大的顶端可见。F，早期

叶原基 8，阶段与 B 中的阶段相似。（来自 Esau，1977 年；根据 Stein 和 Stein，1960 年的显微照片。）

顶端分生组织 | 149

到顶端表面（Green，1980 年）。在 Graptopetalum 中，新定向的微纤维排列成圆形阵列，标记新叶原基对将出现的位置（Green 和 Brooks，1978 年）。还对其他营养顶端进行了研究，以跟踪伴随叶片起始的微原纤维方向的变化，包括长春花（Green，1985；Sakaguchi 等，1988；Jesuthasan 和 Green，1989）和伽蓝菜（Nelson，1990），它们都表现出交叉叶序，以及具有螺旋叶序的 Ribes（Green，1985）和 Anacharis（Green，1986）。无论叶序类型如何，叶子都来自茎端表面纤维素增强的特定区域（Green，1986）。叶原基出现在与枝条叶序相关的位置

长期以来，植物学家一直对围绕顶端分生组织圆周有序生长的叶片机制感兴趣。早期观点基于外科手术的结果，认为新的叶原基出现在“第一个可用空间”中；也就是说，当达到足够的宽度和与顶端顶点的距离时，就会出现新的原基（Snow and Snow，1932 年）。在证实这些早期观察结果的同时，Wardlaw（1949 年）提出了“生理场理论”。每片新叶生长时，它都被生理场包围，新原基的生长受到生理场的抑制。直到下一个叶原基的位置超出现有区域时，新的原基才能开始形成。最近有人提出，生长顶端的“生物物理力量”决定了叶的起始位置（Green，1986 年）。根据这一假设，当原套表面的某个区域凸起或弯曲时，叶原基就开始形成，这种情况部分是由于表面层抵抗下方组织压力的能力局部降低所致（Jesuthasan 和 Green，1989 年；Green，1999 年）。有人提出，弯曲产生的局部应力变化会触发通常与侧器官形成相关的周缘分裂（Green 和 Selker，1991 年；Dumais 和 Steele，2000 年）。生物物理力量假说的支持部分来自一些研究将扩展蛋白局部应用于番茄茎尖分生组织，诱导了叶状突起的形成 (Fleming 等，1997，1999)。显然，扩展蛋白促进了原套细胞层细胞壁的延展性，导致组织向外凸出。原位杂交分析表明，扩展蛋白基因在番茄 (Fleming 等，1997；Reinhardt 等，1998；Pien 等，2001) 和水稻 (Cho 和 Kende，1997) 的原基起始位点特异性表达。此外，在转化植物中表达的扩展蛋白诱导原基能够发育成正常叶片 (Pien 等，2001)。这些研究进一步支持了以下观点：形态发生的主要事件是组织的扩张，然后通过细胞分裂将其细分为更小的单位（Reinhardt 等人，1998；Fleming 等人，1999）。

一些研究表明生长素参与了叶序的调节（Cleland，2001）。在一项这样的研究中，当营养番茄茎尖在含有特定生长素运输抑制剂的合成培养基中培养时，叶片的产生被完全抑制，导致形成针状裸茎，而茎尖的分生组织则正常（Reinhardt 等人，2000）。在这些茎尖表面微量施用 IAA 可恢复叶片的形成。外源 IAA 也能诱导拟南芥 pin-formed1 ( pin1 ) 花序顶端的花形成。由于假定的生长素转运蛋白发生突变，pin1 顶端的花形成被阻断。PIN1 本身在发育中的叶原基中上调 (Vernoux 等人，

2000b)，这表明必须积累足够量的生长素才能启动细胞扩张和叶原基形成。为了使生长素在该位置积累，

它必须从先前存在的叶原基和正在发育的叶子（生长素的来源）运输到那里。

有人提出了一个模型，其中生长素流出载体控制生长素向茎尖分生组织的输送，而流入和流出载体调节其在分生组织内的分布（Stieger 等人，2002 年）。

虽然流出载体在分生组织内生长素的重新分布中发挥作用，但流入载体可能是正确叶片定位或叶序所必需的。

叶子的排列与茎中维管系统的结构相关，因此，叶子之间的空间关系是茎组织整体模式的一部分（Esau，1965 年；Larson，1975 年；Kirchoff，1984 年；Jean，1989 年）。叶片与茎中叶痕之间的发育关系表明，与预期的原基部位相关的原形成层丝（叶痕）为促进原基起始的生长素或其他物质提供了运输途径（“原形成层丝假说”，Larson，1983 年）。

显然，叶片的有序起始涉及多种因素和事件，它们不一定局限于顶端区域。

❙ 分枝的起源

在无籽维管植物中，如松果属、石松属、卷柏属和某些蕨类植物，分枝发生在顶端，与叶片无关（Gifford 和 Foster，1989 年）。原始顶端分生组织经历中线分裂成两个相等的部分，每个部分都

150 |以扫的植物解剖学，第三版

形成一个枝条。这种分枝类型或过程被描述为二分枝。当一个分支后来在顶端出现时，这种分支被称为单轴分枝。

单轴分枝是种子植物中普遍存在的分枝类型。这些分支通常起源于叶腋的芽，在它们的新生状态下被称为腋芽。从大多数调查来看，腋芽这个术语有些不准确，因为芽通常出现在茎上（图 6.13E 和 6.15），但通过随后的生长调整，芽会移位到更靠近叶基的位置，甚至移到叶子本身上。这种关系在蕨类植物（Wardlaw，1943 年）、真双子叶植物（Koch，1893 年；Garrison，1949a，1955 年；Gifford，1951 年）和禾本科植物（Evans 和 Grover，1940 年；Sharman，1942 年，1945 年；McDaniel 和 Poethig，1988 年）中都曾观察到。在禾本科植物中，芽与下叶（腋生叶）之间缺乏发育关系的情况尤为明显。芽的起源靠近位于其上方的叶子（图 6.16）。后来，芽与叶子之间插入了一个节间，芽与叶子分离。在其他单子叶植物中也观察到了相当相似的侧芽起源（Tradescan tia，Guttenberg，1960；Musa，Barker 和 Steward，1962）。

在针叶树中，芽的发育类似于真双子叶植物。

在大多数种子植物中，腋生分生组织起源于分离的分生组织

腋芽在距顶端分生组织不同的质体时间距离处出现，最常见的是芽位于从顶端数第二片或第三片叶的 xil 处；因此，芽的形成时间通常比其下层叶片晚一些。在某些种子植物中，芽是在腋叶形成后立即在顶端分生组织中形成的，因此芽的形成与顶端分生组织连续 (Garrison, 1955; Cutter, 1964)。然而，在大多数种子植物中，腋芽是在较晚的时间在分生组织中形成的，这些组织来自顶端分生组织，但被液泡细胞与其分开（Garrison，1949a、b；Gifford，1951；

Sussex，1955；Bieniek 和 Millington，1967；Shah 和 Unnikrishnan，1969、1971；Remphrey 和 Steeves，1984；

Tian 和 Marcotrigiano，1994）。这些与叶腋保持空间关联的分生组织细胞袋被称为分离分生组织。较不常见的是，据报道，芽是由一些分化的液泡细胞发育而成，这些细胞会去分化并恢复分生活动（Koch，1893；Majumdar 和 Datta，1946）。在少数情况下，腋生分生组织似乎来自叶原基的近轴（上）表面；也就是说，它们显然起源于叶（Heracleum，Leonurus，Majumdar，1942；Majumdar 和 Datta，1946；Arabidopsis，Furner 和 Pumfrey，1992；Irish 和 Sussex，1992；Talbert 等人，1995；Evans 和 Barton，1997；Long 和 Barton，2000）。尽管不同的分生细胞群可能产生腋芽及其腋叶，但实验证据表明腋芽是由其叶子决定的 (Snow and Snow, 1942)。例如，如果叶原基通过手术分离，第一对原基的节第二对原基 A B C 图 6.15 Hypericum uralum 腋芽的起源。它由主枝三层原套的衍生物形成。两层原套向后分裂，并保持其作为芽的两层原套的个体性 (A–C)。第三层向后分裂，产生第三层和第四层原套以及芽体。第三层原套在 C 中的芽中很明显；第四层出现较晚。C，第二对叶原基正在启动。第一对位于与图纸表面垂直的平面上。（改编自 Zimmermann，1928 年。）

顶端分生组织 | 151

如果在芽开始之前将其移除，芽将无法发育。另一方面，如果只剩下极小部分的叶基，通常足以促进芽的形成（Snow and Snow，1932 年）。拟南芥 sis phabulosa-1d（phb-1d）突变提供了叶芽和腋芽发育之间存在诱导关系的进一步证据。在拟南芥中，腋生分生组织通常与叶基的近轴表面紧密相关地发育。在 phb-

1d 中，远轴（下部）叶命运转变为近轴

命运，导致在叶下侧形成异位腋生分茎（McConnell 和 Barton，1998 年）。显然，近轴基叶命运在促进腋芽发育方面起着重要作用。

芽并不总是在每个叶腋中发育（Cutter，1964 年；Cannell 和 Bowler，1978 年；Wildeman 和 Steeves，1982 年）；在极少数情况下，芽完全不存在（Champagnat 等人，1963 年；Rees，1964 年）。在

Stellaria media 中，第一对叶通常没有腋芽，而在后来形成的叶对中，通常只有一对叶子中有一片有芽 (Tepper, 1992)。将苄基腺嘌呤应用于 5 至 7 天大的 Stellaria 幼苗的茎尖，可促进腋芽在通常空的腋窝中发育，这表明细胞分裂素在正常植物发育过程中参与了腋芽的形成 (Tepper, 1992)。

虽然有些叶子的腋窝有一个芽，而有些则没有，但在某些物种中，多个芽 (除腋芽外的副芽) 与单个叶子共存的情况并不少见 (Wardlaw, 1968)。在一些物种中，第一个

附芽分生组织起源于腋芽，而第二个

附芽起源于第一个附芽 (Shah

和 Unnikrishnan，1969，1971)。在其他物种中，腋芽和附芽都起源于同一组

顶端分生组织起源的分生细胞 (Garrison，1955)。

叶鞘 芽原基上方

平周

分裂

叶原基

囊体

A B

EF G

C D

500 µm

100 µm

图 6.16

匍匐冰草 (Agropyron repens) 侧芽的发育。中部纵向切片。A，低倍视图，带有多个叶原基的茎尖。点状部分表示芽的位置。它由两层原套和胚体衍生物形成。B–G，第二层原套衍生物呈点状，胚体衍生物在每个细胞中用一个点表示。芽由胚体衍生物的周缘分裂开始s (B, C)。

背斜分裂发生在原套衍生物中。芽出现在茎表面之上 (D)。通过肋分生组织的生长，体衍生物拉长了芽的核心 (E–G)。它们还组织了体。原套衍生物在芽的顶端保持双列排列，并形成其双层原套 (E, G)。叶原基出现在芽上 (E–G)。（改编自 Sharman，1945 年。© 1945 芝加哥大学。保留所有权利。）

152 |以扫的植物解剖学，第三版

芽形成时，叶腋中不同数量的细胞层会发生平周分裂和背斜分裂，芽分生组织高出表面，芽的顶端分生组织形成（图 6.15、6.16 和 6.17B）。在许多植物中，沿着初生芽的基部和侧部边界发生有序分裂，并形成一个平行弯曲层区（图 6.16C 和 6.17A），由于其形状类似贝壳，因此被称为壳区（Schmidt，A.，1924；Shah 和 Patel，1972）。在某些植物中，壳区出现较晚，在芽经历了一些发育之后。一些研究者认为壳区是芽发育过程中不可分割的一部分，而另一些研究者则不这么认为（Remphrey 和 Steeves，1984 年）。壳区在不同物种的芽发育的不同阶段消失。在许多物种中，初生芽通过两股原形成层细胞（芽迹）与主轴的维管系统相连，为芽在发育早期提供潜在的传导通道（Garrison，1949a、b、1955；Shah 和 Unnikrishnan，1969；Larson 和 Pizzolato，1977；Remphrey 和 Steeves，1984 年）。如果腋芽不处于休眠状态，其向上生长之后会形成叶原基，从前叶开始。枝条可能由不定芽发育而成

不定芽的产生与顶端分生组织没有直接关系。不定芽可能在根、茎、下胚轴和叶上发育。它们起源于插穗或伤口附近的愈伤组织、维管形成层或维管柱的外围。

表皮可能产生不定芽。根据起始组织的深度，芽被描述为具有外生起源（来自相对较浅的组织）或内生起源（来自母轴深处的组织）（Priestley 和 Swingle，1929 年）。如果不定芽出现在成熟组织中，则其起始涉及去分化现象。

❙ 根尖

与枝条的顶端分生组织相反，根的顶端分生组织不仅向着轴方向产生细胞，而且也向远离轴的方向产生细胞，因为它会形成根冠。由于存在根冠，根的顶端分生组织的远端部分不是末端，而是近末端，也就是说它位于根冠下方。根尖与枝条分生组织的另一个不同之处在于，它不形成与叶子类似的侧向附属物，也不形成分枝。根分枝通常在生长最活跃的区域之外开始，并且是内生的。由于没有叶子，根尖不会出现形状和结构的周期性变化，而这些变化通常发生在与叶子开始有关的枝条顶端。根部也不会产生节和节间，因此其长度比枝条长得更均匀，而枝条的节间比节长得多。

肋状分生组织类型的生长是根皮层伸长的特征。

根部顶端分生组织的远端部分，与枝条的顶端分生组织一样，可称为原分生组织，因此与下方的初级分生组织形成对比。幼根轴或多或少清晰地分为未来的中央圆柱体和皮层。在分生状态下，这两个区域的组织分别由原形成层和基本分生组织组成。原形成层这一术语可能适用于

0.1 毫米

壳区

对生叶腋芽

对生叶

B

A

图 6.17

马铃薯 (Solanum tuberosum) 腋芽的起源。

节的纵向切片显示芽发育的早期 (A) 和晚期 (B) 阶段。（来自 Sussex，

1955 年。）

顶端分生组织 | 153

根的整个中央圆柱体，如果该圆柱体最终分化为坚实的维管核心。然而，许多根在中心有一个髓。这个区域通常被解释为潜在的维管组织，在进化过程中，它停止了分化。在这种情况下，髓被视为起源于原形成层的维管圆柱体的一部分。相反的观点是，根部的髓是类似于茎部的髓的基底组织，与基底分生组织不同。如果使用原皮层这个术语来表示表层，而不管其与其他组织的发育关系如何，则可将其应用于幼嫩根部的外层。ot（第 9 章）。通常，根原皮层不是从原分生组织的单独层中产生的。它与皮层或根冠有共同的起源。

根的顶端组织可能是开放的，也可能是封闭的

根的顶端分生组织的结构或细胞结构最常被研究，目的是揭示组织系统的起源，并用于建立所谓的类型（Schüepp，1926；Popham，1966）和讨论根顶端组织进化的趋势（Voronine，1956；Voronkina，1975）。通过分析顶端分生组织中的细胞模式，可以追踪细胞分裂的平面和生长的方向。在一种分析中，分化组织被追溯到根的顶端，以确定是否有特定的细胞似乎是一个或多个离散组织的来源。因此，这意味着组织与顶端的某些细胞或细胞群的空间相关性表明两者之间存在个体发生关系，换句话说，顶端细胞起着初始细胞的作用。根据顶端的不同初始细胞来分析根组织起源的方法与 Hanstein (1868, 1870) 提出组织原理论时使用的方法相对应。正如本章前面所讨论的，Hanstein 认为植物的主体来自一个巨大的分生组织，它由三个组织区域的前体，即组织原细胞组成，每个组织原细胞都以一个到几个位于顶端的初始细胞开始，这些初始细胞以叠加的层排列。组织原包括表皮原（表皮的前身）、根皮层（中央维管柱的前身）和根皮层（皮层的前身）。虽然将组织原细分为三个并不具有普遍适用性（在芽中很少能辨别出来，而且许多根缺乏 Hanstein (1870) 意义上的表皮原，即产生表皮的独立层），但它经常被用来描述根中的组织区域。

图 6.18 描绘了根顶端组织区域和细胞之间空间关系的主要模式。在大多数蕨类植物和木贼中，所有组织都来自单个顶端细胞（图 6.18A、B；Gifford，1983，1993）。这些植物的根和茎通常具有相同的结构。在某些裸子植物和被子植物中，根的所有组织区域或除中央圆柱体以外的所有组织区域似乎都来自一个共同的分生细胞群（图 6.18C、D）；在其他植物中，这些区域中的一个或多个可以追溯到单独的初始细胞（图 6.18E-H）。这两种组织类型分别被归类为开放和封闭（Guttenberg，1960）。开放和封闭分生组织之间的区别并不总是明确的（Seago 和 Heimsch，1969；Clowes，1994）。据报道，两种类型的分生茎都起源于胚根或侧根或不定根原基的封闭模式。在根的后期伸长过程中，封闭模式可能会保留或被开放模式取代（Guttenberg，1960；Seago 和 Heimsch，1969；Byrne 和 Heimsch，1970；Armstrong 和 Heimsch，1976；Vallade 等人，1983；Verdaguer 和 Molinas，1999；Baum 等人，2002；Chapman 等人，2003）。豌豆 (Pisum

sativum) 的胚根和成年根都有开放的

分生组织 (Clowes, 1978b)。

大多数蕨类植物的顶端细胞是四面体的 (Gifford,

1983, 1991)。它在三个侧面 (近端) 切断节段或分生组织，从而产生根主体的组织 (图 6.18A、B)。

根冠起源于顶端细胞的第四个 (远端) 面 (Marsilea, Vallade 等人, 1983; Asple nium, Gifford, 1991) 或来自根发育早期形成的单独分生组织 (Azolla, Nitayangkura 等人,

1980)。木贼根的四面体顶端细胞既构成根的主体，又构成根冠，但木贼的早期根发育与大多数蕨类植物明显不同（Gifford，1993 年）。由于满江红的根冠与根的其余部分是分离的，因此满江红根的顶端分生组织被归类为封闭的。相反，木贼和蕨类植物的根顶端细胞从四个面切断细胞，则被归类为开放的（Clowes，1984 年）。另一种分析细胞模式与根尖生长之间关系的方法是由 Schüepp (1917) 的体帽 (Körper-Kappe) 概念所代表的，该概念强调了导致根分生区垂直细胞束数量增加的分裂平面。许多细胞束一分为二，在分裂时，一个细胞横向分裂；然后两个新细胞中的一个纵向分裂，每个子细胞这个分裂成为新文件的来源。横向和纵向分裂的组合导致近似 T 形（或 Y 形）的壁图案，因此这种分裂被称为 T 分裂。T 的顶部笔划（水平条）的方向在不同的根部部分有所不同。在它的根冠中 154 | Esau 的植物解剖学，第三版

A B

C D

维管柱

小柱

木贼

云杉

根冠

皮层中柱

图 6.18

根中的顶端分生组织和衍生区域。A、B，马尾草（木贼）。单个顶端细胞（黑色三角形）是根和根冠所有部分的来源。B 中较粗的线条勾勒出华生植物的边界。较老的华生植物的最内层边界很难确定。C、D，云杉（云杉）。根部的所有区域都来自一组初始细胞。根冠具有横向分裂细胞的中央小柱。小柱还向侧面发出衍生物。E、F，萝卜（Raphanus）。三层初始细胞。表皮与根冠有共同的起源，并在根的侧面由周壁（F 中的箭头）界定。G、H，草（Stipa）。三层初始细胞，根冠的初始细胞形成一个根冠。表皮与皮层有共同的起源。（B，根据 Gifford，1993；C-H，来自 Esau，1977。）指向根的基部，在主体中指向根尖（图 6.19）。一些根（具有单独的根冠初始细胞的根）的根体和根冠之间存在清晰的边界，而其他根的根体和根冠之间的边界并不明显（例如，在水青冈中，根体和根冠之间的过渡非常缓慢；Clowes，1950）。

被子植物的两种顶端组织类型，封闭型和开放型，需要单独考虑。

封闭型模式通常以存在三层初始细胞为特征（图 6.20）。第一层出现在中央圆柱体的顶端，第二层终止于皮层，第三层产生根冠。三层分生组织可能是

顶端分生组织 | 155

根据表皮的起源分组（一些作者将其称为 rhi zodermis；第 9 章；Clowes, 1994）。在

其中一组中，表皮与

根冠具有共同的起源，并在沿根部边缘进行一系列 T 分裂后变得截然不同（图 6.18E、F、

6.19C 和 6.21A）。在第二个组中，表皮和

皮层具有共同的初始部分（图 6.18G、H 和 6.21B），

而根冠由其自己的初始部分产生，这些初始部分构成根冠分生组织或 calyptrogen

（来自希腊语 calyptra，面纱和 tenos，后代；

Janczewski, 1874）。如果根冠和表皮有共同的起源，则相关的细胞层称为

皮萼细胞层（Guttenberg，1960 年）。正如 Clowes (1994) 简明扼要地指出的那样，“如果有一个独立的

分生组织区域，只产生冠细胞或

冠和表皮细胞，则分生组织称为封闭的。”

具有皮萼细胞层的根在真双子叶植物中很常见（蔷薇科、茄科、

十字花科、玄参科和菊科的代表；

Schüepp，1926 年）。具有萼细胞层的根是单子叶植物的特征（禾本科、姜科、一些棕榈科；

Guttenberg，1960 年；Hagemann，1957 年；Pillai 等人，1961 年）。

有时表皮似乎终止于具有其自身初始部分的远端区域（Shimabuku，1960）。在某些水生单子叶植物中（水鳖科的 Hydrocharis 和 Stratiotes、水飞蓟科的 Pistia、浮萍科的 Lemna），表皮通常独立于皮层和根冠（Clowes，1990，1994）。

基于体冠概念对根分生组织的分析揭示了表皮起源的差异。在具有根冠的根中，根冠仅包括根冠（图 6.19A），在具有表冠的根中，根冠延伸到表皮中（图 6.19C）。根冠结构显示出其他

变化，可阐明根的生长模式。

在某些根中，根冠的中心核心与周围部分不同

E F

G H

根冠

维管柱皮层

冠状层

表皮

针茅属

萝卜属

中柱

粘液层

图 6.18

（续）

156 | 以扫的植物解剖学，第三版

纵向分裂很少或没有。 如果足够显眼，这种核心被称为小柱（图 6.19）（Clowes，1961）。 小柱中出现的少数 T 形分裂可能根据身体模式定向； 那么只有根冠的外围部分显示冠模式。

在拟南芥根中，根冠具有表皮层，根冠的根柱部分来自所谓的根柱初始部分，根冠的外围部分和原表皮来自所谓的根冠/原表皮初始部分，后者在根柱初始部分周围形成一个环圈（Baum and Rost，1996；Wenzel and

Rost，2001）。根柱和根冠/原表皮初始部分及其子细胞中的细胞分裂发生频率很高协调模式（Wenzel 和 Rost，2001）。具有开放组织类型的根尖很难分析（图 6.18C、D、6.19B 和 6.22）。一种常见的解释是，这种根具有横向或横向分生组织，没有任何边界，参考根的衍生区域（Popham，1955）。另一种观点是，中央圆柱体有自己的首字母。在一些这样的根中，中央圆柱体似乎与帽细胞的中央文件相邻，而在同一物种的其他根中，一层或多层皮层细胞出现在“星极”和可辨别的帽中央文件之间（Clowes，1994）。 Clowes (1981) 将细胞模式的这种差异归因于帽状结构与根部其余部分之间边界的不稳定性，这是由于该区域的细胞仅处于暂时静止状态所致。对体帽结构的分析表明，单子叶植物的开放分生组织在表皮和皮层之间表现出更密切的亲和性，而真双子叶植物的开放分生组织在表皮和帽状结构之间表现出更密切的亲和性 (Clowes, 1994)。后一种情况以白三叶草根的开放顶端分生组织为例 (Wenzel 等，2001)。Groot 等 (2004) 区分了真双子叶植物中两种类型的开放根顶端分生组织，即基本开放和中间开放。在基本开放分生组织中，细胞文件在相对较大的初始区域顶端终止，初始衍生的命运并不立即显现。在中间开放分生组织茎中，初始区域比基本开放类型短得多，因此衍生的命运通常在从其初始细胞切断后立即显现。中间开放分生组织中的细胞文件似乎汇聚在初始区域，但初始在根冠和皮层和维管柱之间共享。Groot 等人 (2004) 在系统发育树上绘制根顶端分生组织组织，确定中间开放分生组织是祖先，基本开放和封闭类型是衍生的。裸子植物的根尖分生组织具有开放的组织（图 6.18C、D），缺乏表皮本身（Guttenberg，1961；Clowes，1994）。这是因为分生组织中不存在表皮的个体化祖先（表皮原或原皮层）。相反，充当表皮的是皮层/根冠复合体外层细胞脱落后露出的任何组织，如假松（Allen，1947；Vallade 等，1983）、冷杉（Wilcox，1954）、麻黄（Peterson 和 Vermeer，1980）和松属（Clowes，1994）。真双子叶植物（芭蕉科、棕榈科的代表；Pillai 和 Pillai，1961a、b）和一些裸子植物（Guttenberg，1961；Wilcox，1954）中描述了没有根部区域单独初始层的顶端分生组织。在一些裸子植物根中，只有中央圆柱体似乎有一个单独的初始层（Vallade 等，1983）。

A

B

C

图 6.19

从体冠概念的角度解释玉米（A）、葱属（B）和烟草属（C）的根尖。体，T 的上划指向顶端；帽，T 的上划指向根基。原表皮呈点状。

在 A 中它是根体的一部分，在 B 中可能也是，在 C 中它是根冠的一部分。所有三个根冠都有一个独特的核心，或称小柱。

顶端分生组织 | 157

正常条件下静止中心并非完全没有分裂

通过根据组织原和根冠概念分析根尖的组织，可以获得有关已经发生的生长的信息，并产生现在可辨别的模式。Clowes (1954, 1956) 在根尖发现了一个静止中心，这从根本上改变了人们对根分生组织行为的看法。对正常发育的根和经外科手术处理的根、受辐射的根和喂食与 DNA 合成有关的标记化合物的根进行的大量研究表明，作为一种普遍现象，负责原始细胞模式的初始细胞——Clowes (1954) 的最小构造中心——在根的后期生长过程中大部分停止有丝分裂活动（图 6.23）（Clowes，1961、1967、1969）。 相对不活跃区域或静止中心边缘的细胞取代了它们的这种活动。 静止中心在主根中出现两次，第一次是在胚胎发生期间，第二次是在种子发芽的早期阶段。从种子中长出时，根没有静止的

b

c

a

b

c

a

r根冠 根冠

皮层 皮层

中央圆柱 中央圆柱 中央圆柱

皮层 皮层 皮层

原皮层 原皮层

calyptrogen calyptrogen

根冠

皮层

中央圆柱

中央圆柱

皮层

皮层

原皮层

calyptrogen

a

b

a

b

B

A

皮层 c皮层

图 6.20

Nic 根尖分生组织的纵向切片烟草属植物（A）和玉米属植物（B）。这些顶端具有

封闭的组织，具有三个不同的层级或初始层，在 A 中指定为 a、b 和 c。在烟草属植物（A）中，

表皮和根冠具有共同的初始层（c）；a 产生中央圆柱体，b 产生皮层。在玉米属植物（B）中，

表皮和皮层具有共同的初始层（b），根冠来自根冠；a 表示中央圆柱体的初始层。（见图 6.21。）（A，×455；B，×280。B，幻灯片由 Ernest M. Gifford 制作。）

158 |以扫的植物解剖学，第三版

中柱鞘

中央圆柱皮层

原皮层

中央圆柱皮层

中柱鞘

原皮层

根冠

A B

图 6.21

烟草 (A) 和玉米 (B) 根尖的纵向切片，展示了两种截然不同的表皮起源方式。A，表皮通过平周分裂与根冠分离。B，表皮来自与皮层相同的初始细胞，通过平周分裂在皮层初始细胞的最近衍生物中形成。B 中密集的点状区域表示根冠和原皮层之间的凝胶化壁。 （A，×285；B，×210。）

皮层 皮层 皮层 皮层

根冠 根冠

i

中央圆柱 中央圆柱

皮层 皮层

根冠

i

中央圆柱

图 6.22

Allium sativum 根的顶端分生组织的纵切面。该顶端具有开放的组织；组织

区域合并为一个共同的初始 (i) 组。（×600。来自 Mann，1952。Hilgardia 21 (8)，195–251。© 1952 Regents，加利福尼亚大学。）

顶端分生组织 | 159

中心（Jones，1977；Clowes，1978a，b；Feldman，1984）。

在玉米的侧根原基中，静止中心也出现两次，第一次是在原基仍嵌入皮层时，第二次是在从母根出现之前或之后（Clowes，1978a）。静止中心不包括根冠的初始细胞，呈半球形或盘状，在所研究的一些物种中，静止中心仅包含四个细胞（矮牵牛，Vallade 等人，1978；拟南芥，Benfey 和 Scheres，2000），而在其他物种中则包含一千多个细胞（玉米，Feldman 和 Torrey，1976）。静止中心的体积似乎与根的大小有关，因为细根中的静止中心较小或完全不存在（Clowes，1984）。在大戟属植物的根系中，旺盛的多年生长根具有独特的静止中心，而有限侧根（短根）在其短暂的发育过程中缺乏这样的中心（Raju 等人，1964 年，1976 年）。具有四面体顶端细胞的无籽维管植物缺乏静止中心（Gunning 等人，1978 年；Kurth，1981 年；Gifford 和 Kurth，1982 年；Gifford，1991 年）。静止中心细胞的相对不活跃状态并不意味着它们已经永久失去功能。静止中心细胞偶尔会分裂，并用于更新周围更活跃的分裂区域，这些区域的细胞不稳定且会不时移位（Barlow，1976；Kidner 等，2000）。大戟属植物长根中的静止中心细胞生产显然会经历季节性波动（Raju 等，1976）。在生长季节的高峰期，它们表现出发育良好的静止中心，但在生长季节早期的生长恢复过程中，静止中心无法辨别。在实验中，通过辐射或外科手术损伤的根中，静止中心能够重新填充分生组织（Clowes，1976）。它还会在从寒冷引起的休眠期恢复期间恢复分裂（Clowes 和 Stewart，1967；Barlow 和 Rathfelder，1985）。当根冠被移除时，静止中心的细胞开始生长并经历受控的分裂序列，从而再生根冠（Barlow，1973；Barlow 和 Hines，1982）。通过用氚化胸腺嘧啶标记细胞核并用抑制剂阻断中期细胞周期，可以获得有关根分生组织不同区域有丝分裂周期持续时间的定量数据（Clowes，1969）。这些数据表明静止中心的细胞分裂速度比相邻细胞慢约 10 倍（表 6.2）。此外，用胸苷进行脉冲标记还表明，有丝分裂周期持续时间的差异主要是由 G1 持续时间的差异引起的，G1 是

有丝分裂结束和 DNA 合成开始之间的阶段。

静止中心有丝分裂活动缺乏，导致 Clowes (1954, 1961) 认为，50 50 50 mmmm 的初始

图 6.23

静止中心。大蒜根尖的放射自显影图，纵切面可见，用氚化胸苷喂养 48 小时。在静止中心周围快速分裂的细胞中，放射性物质很快被掺入核 DNA 中。 （摘自

Thompson 和 Clowes，1968 年，经牛津大学出版社许可。）

表 6.2 ■ 有丝分裂周期平均持续时间（以小时为单位）计算m 中期积累

用阻断有丝分裂的抑制剂处理的根分生组织中的分裂核

中央圆柱体

静止根冠 仅 200–250 μm

物种中心首字母以上a

以上a

QCb QCb

玉米 174 12 28 29

蚕豆 292 44 37 26

白芥 520 35 32 25

大蒜 173 33 35 26

来源：来自 Esau，1977；改编自 Clowes，1969。

a

朝向根基部。

b

静止中心。

160 | Esau 的《植物解剖学》第三版

根尖位于静止中心的边缘，刚好在静止中心的外侧，他将这组细胞称为根的原分生组织。Barlow (1978) 和 Steeves 和 Sussex (1989) 指出，然而，更现实的做法是将静止中心缓慢分裂的细胞（可以作为整个根的细胞最终来源的细胞）视为真正的初始细胞，而将周围更活跃的分裂细胞视为它们的衍生物，这是 Guttenberg (1964) 早先提出的观点。根据这一观点，根的静止中心与芽的中心区域或原分生茎非常相似，可以将其视为根的原分生组织。一些研究人员认为根原分生组织由静止中心及其直接的活跃分裂衍生物组成（Kuras，1978；Vallade 等，1983）。在无籽维管植物中，原分生组织仅由顶端细胞组成。如今，在描述种子植物根系中缓慢分裂区域及其活跃分裂衍生物的术语使用上并不统一。更常见的是，与静止中心接壤的活跃分裂细胞被称为初始细胞，而静止中心的细胞则简称为静止中心细胞。关于生长根中出现静止中心的可能原因，人们发表了许多观点。根据对根尖生长模式的分析，根分生组织特定位置的静止是由分生组织各个部分细胞生长的拮抗方向引起的（Clowes，1972，1984；Barlow，1973），根冠或根冠分生组织在抑制生长方面尤为重要。在胚胎发生过程中，静止中心的出现与根冠分生组织的出现同时发生（Clowes，1978a，b）。此外，如前所述，如果根冠受损或被移除，静止中心就会激活并产生新的根冠分生组织，而新的根冠分生组织又会产生新的根冠；然后静止状态恢复。这种行为促使 Barlow 和 Adam (1989) 提出，在根冠受损或被移除后，静止中心的激活是由于根冠或其初始部分与静止中心之间的信号传递被中断或改变（可能是激素作用）所致。这种激素的一个可能候选者是生长素，它与拟南芥胚胎发生过程中根极的形成以及幼苗根组织组织的维持有关（Sabatini 等人，1999 年；Costa 和 Dolan，2000 年）。有人假设，玉米根尖静止中心的形成和维持是极性生长素供应的结果，而根冠初始结构在调节极性生长素向根尖移动方面起着重要作用 (Kerk and Feldman, 1994)。高水平的生长素会导致抗坏血酸氧化酶 (AAO) 水平升高，从而导致静止中心内抗坏血酸的消耗。由于抗坏血酸是根尖细胞周期中 G1 到 S 过渡所必需的 (Liso et al., 1984, 1988)，Kerk and Feldman (1995) 提出，根尖中抗坏血酸的消耗可能是静止中心形成和维持的原因。最近，Kerk 等人 (2000) 报告称，AAO 还能氧化脱羧玉米根尖中的生长素，从而为调节静止中心和其他根组织内的生长素水平提供了另一种机制。必须有完整的根冠才能发生此代谢过程。

❙ 拟南芥的根尖

拟南芥根的顶端分生组织具有封闭的组织，具有三层初始细胞（图 6.24）。下层为表皮萼原细胞，由小柱根冠初始细胞和侧根冠细胞和表皮初始细胞组成。中层由皮层的初始细胞（薄壁细胞和内胚层皮层细胞由此衍生）和维管柱的初始细胞（中柱鞘和维管组织）的上层组成，有时被错误地称为维管束（van den Berg 等人，1998 年；Burgeff 等人，2002 年）。中层的中心是一组四个细胞，它们在根系早期发育过程中很少分裂。有几个术语被用来描述这些位于中心的细胞，包括“中央细胞”（Costa 和 Dolan，2000 年；Kidner 等人，2000）、“静止中心

细胞”（Dolan 等人，1993；van den Berg 等人，1998；

Scheres 和 Heidstra，2000）、“中央地面分生组织

初始细胞”（Baum 和 Rost，1997）、“中央皮层

初始细胞”（Zhu 等人，1998a）和“中央初始细胞”（Baum

等人，2002）。

拟南芥 (Arabi dopsis) 主根的胚胎起源已有详尽记录（Scheres 等人，1994）。简而言之，

胚胎发生始于合子的不对称横向分裂，产生一个小的顶端细胞

和一个较大的基底细胞。顶端细胞形成胚本体，基部细胞形成柄状悬柄，其中最上面的细胞称为垂体或垂体细胞（图 6.11）。在胚胎发生的早期心脏阶段（三角阶段），垂体分裂形成一个透镜状细胞，它是四个中央细胞的祖先。下部的垂体密封细胞衍生物产生根冠中央部分（小柱）的初始细胞。分生组织的所有其他初始细胞都来自胚本体，并且在晚期心脏阶段可以识别。激光烧蚀实验清楚地表明，位置信息而不是细胞谱系关系在拟南芥根细胞命运的决定中起着最重要的作用（van den Berg 等，1995，1997a；Scheres 和 Wolkenfelt，1998）。在这些实验中，特定细胞被烧蚀，顶端分生组织 | 161

A

原形成层 pprocambium rocambium

中柱

中柱

内胚层细胞层

薄壁皮层

表皮

侧根冠

小柱根冠

10 mm

维管柱

内胚层皮层

薄壁皮层

皮层初始

侧根冠/表皮初始

维管柱初始

小柱

初始

B

<nowiki>*</nowiki> *

小柱根冠

图 6.24

A，拟南芥根尖的中部纵切面。B，原分生组织图，显示了初始层与根组织区域的关系。上层由维管柱初始、中央细胞（星号）和皮层初始的中间层以及小柱根冠

初始和侧根冠细胞和表皮的初始组成。虚线表示皮层细胞起始细胞和侧根冠/表皮细胞起始细胞的分裂平面。（经许可转载；A、来自、B，Schiefel bein 等人，1997 年。© 美国植物生物学家协会。）

162 | 以扫的植物解剖学，第三版

激光和观察到的对邻近细胞的影响。例如，当所有四个静止中心细胞被烧蚀时，它们被维管柱的起始细胞取代。烧蚀的皮层细胞被中柱细胞取代，然后中柱细胞改变命运并表现为皮层细胞起始细胞。单个静止中心细胞的烧蚀导致细胞分裂停止，并且与其接触的柱状细胞和皮层细胞起始细胞分化进展。这些结果表明，静止中心细胞的主要作用是通过作用于单细胞范围的信号抑制接触的初始细胞的分化（van den Berg 等，1997b；Scheres 和 Wolkenfelt，1998；van den Berg 等，1998）。切除皮质初始细胞的单个子细胞不会影响该初始细胞中随后发生的分裂，该初始细胞与相邻皮质初始细胞的其他皮质子细胞接触。但是，当切除与皮质初始细胞接壤的所有皮质子细胞时，该初始细胞无法产生薄壁组织和内胚层皮质细胞文件。显然，皮质初始细胞（也许是所有初始细胞）都依赖于同一细胞层内更成熟的子细胞的位置信息。换句话说，根尖分生组织的初始细胞显然缺乏内在的模式生成信息（van den Berg 等人，1995，1997b）。这与传统观点相反，认为分生组织是自主的模式生成机器。在拟南芥主根生长过程中，曾经静止的中央细胞变得有丝分裂活跃，它们和初始细胞变得混乱和空泡化，因为顶端从封闭组织转变为开放组织（Baum 等人，2002）。正如 Baum 等人（2002）所指出的，这些变化，加上伴随的胞间节数量减少（Zhu 等人，1998a），都是与根确定性（根生长的最后发育阶段）相关的现象。确定的主根的存在

并非拟南芥所独有。确定的根生长

与顶端分茎从封闭组织转变为开放组织有关，这显然是一种常见现象 (Chapman 等人，

2003)。

❙ 根尖生长

活跃分裂细胞的区域——顶端分茎——延伸相当长的距离，基部从顶端开始，即朝向根的较老部分。

在组织的一个层次上，根冠和根本身都可以设想为由来自原分生组织的细胞束组成。在相对靠近原分生组织的地方，一些细胞束通过 T 分裂纵向分裂（径向或周向），以产生新的细胞束。这种分裂被称为形成性分裂，因为它们在确定模式形成方面很重要（Gunning 等人，1978 年）。

径向分裂增加了单个细胞层中的细胞数量，而周向分裂增加了层数，从而增加了根的直径。通过横向分裂，每个细胞束中的细胞数量增加。横向分裂称为增殖分裂，决定了分生组织的范围。在某些根中，已在文件中识别出具有共同祖先的细胞群，称为细胞包（图 6.25；Barlow，1983，1987）。每个细胞包都来自单个母细胞，可用于研究根中的细胞分裂。尽管传统的根结构模型将根尖划分为三个或多或少不同的区域——细胞分裂（分生组织）、伸长和成熟（Ivanov，1983）——在根的同一水平上，这些过程不仅在不同的组织中重叠，而且在不同的组织中重叠。

qc

1

1

1

1

2

2

2

2

2

2

2

2

2

2

3

3

3

3

3

4

4

4

5

5

6

i

i

i

图 6.25

矮牵牛根尖的生长模式。

数字表示通过横向分裂（增殖分裂）在根冠柱和皮层中形成细胞的顺序，其中共同祖先的细胞成群出现。箭头表示侧根冠-表皮复合体的生长。

详细信息：qc，静止中心；i，初始。（来自 Vallade 等，1983 年。）

顶端分生组织 | 163

区域，也存在于同一组织区域的不同细胞文件中，甚至存在于单个细胞中。通常，分生皮层在靠近顶端的地方形成空泡并形成细胞间隙，中央圆柱分生组织（原形成层）仍然显得密集。在中央圆柱中，最内层木质部导管（次生木质部导管）的前体停止分裂、扩大和空泡，远远早于其他前体，第一个筛管通常在根部细胞分裂仍在进行的部分成熟。

在单个细胞中，分裂、伸长和空泡是结合在一起的。如上所述，不同组织中沿根轴的横向分裂停止的程度不同。

例如，在大麦 (Hordeum vulgare) 根尖中，

中央次生木质部的细胞在距初始细胞 300 至 350 微米处停止分裂，

表皮细胞在距初始细胞 600 至 750 微米处停止分裂。

中柱鞘的细胞分裂持续时间最长，

分裂距离可达 1000 至 1150 微米，

木质部两极对面的细胞分裂持续时间最长 (Luxová, 1975)。

在蚕豆根中，中柱鞘的分裂时间也最长，

但原生韧皮部 (最先形成的韧皮部) 的细胞最先停止分裂。成熟的原生韧皮部筛管位于距顶端 600 至 700 微米处（Luxová 和 Murín，1973 年）。在豌豆根中，发现细胞分裂的分布模式与相应圆柱体和维管组织区中的组织分化模式相对应（图 6.26；Rost 等人，1988 年）。在距根系/根冠连接处约 350 至 500 微米处，木质部的管状元素和髓和中皮层的薄壁细胞已停止分裂。在这个层次上，细胞分裂基本上局限于两个圆柱体，一个“外皮层圆柱体”（由内根冠、表皮和外皮层组成）和一个“内皮层圆柱体”（由内皮层、中柱鞘和维管组织组成）。随着原韧皮部的成熟，“内皮层圆柱体”韧皮部部分的所有细胞，包括那里的一层中柱鞘、内皮层和韧皮部薄壁组织都停止了分裂。在木质部部分，3 到 4 层的中柱鞘继续分裂，直到原木质部导管元素成熟后，分裂到大约 10 毫米的水平。由于不同组织或细胞列的增殖分裂不会在距根尖完全相同的距离处停止，因此分生组织的基部边界或细胞分裂区域没有明确定义（Webster 和 MacLeod，1980 年）。Rost 和 Baum（1988 年）使用术语“相对分生组织高度”来表示豌豆中的这种弥散边界。使用运动学方法（可以同时测量局部细胞分裂和细胞扩张速率）的研究已明确确定，尽管不同的组织或细胞列停止分裂距离顶端不同距离的细胞在分裂时，所有组织中的细胞分裂速度大致相同。与细胞分裂率的恒定性相反，分生组织中分裂细胞的数量变化很大，这表明根必须控制分生组织基部细胞周期的退出（Baskin，2000）。此外，现在已明确确定细胞分裂持续到细胞长度快速增加的区域（Ivanov 和 Dubrovsky，1997；Sacks 等，1997；Beemster 和 Baskin，1998）。因此，在分生组织的基部和细胞快速扩张的区域（或者更确切地说，“细胞正在进行最后分裂并快速扩张的区域”（Beemster and Baskin，1998））显然存在一个过渡区（Baluška 等人，1996 年）。有人假设分裂和伸长区域是耦合的，实际上可能构成一个发育区（Scheres 和 Heidstra，2000 年）。控制细胞分裂以及协调根部组织和细胞文件之间的发育，与植物体内其他部位一样，需要细胞间通讯，并且很可能涉及位置依赖性信号（如转录因子或激素）的定向移动（Barlow，1984；Lucas，1995；van den Berg 等，1995；Zhu 等，1998a）。此类假定位置信号移动的潜在途径是胞间连丝，它将细胞共质连接在一起。在拟南芥根中，尽管初始细胞是统一互连的，但它们共同壁中的胞间连丝比它们之间的壁及其衍生物中的胞间连丝少（Zhu 等，1998a，b）。胞间连丝在细胞列横壁（初级胞间连丝）上出现的频率最高。细胞列之间的纵向壁和相邻组织之间的共同壁被次级胞间连丝穿过。毫不奇怪，我们发现小的共质体移动荧光染料优先扩散到根茎干细胞及其子代皮层细胞的横壁上（Zhu et al.,

1998a）。随着拟南芥根系年龄的增长，所有胞间连丝出现的频率都会降低（Zhu et al.,

1998b），这种现象与外根冠细胞的程序性细胞死亡有关（Zhu and Rost,

2000）。早先，Gunning (1978) 提出，满江红有限根的寿命有限是由于程序性衰老造成的，这与顶端细胞与其侧生衍生物之间的胞间连丝频率逐渐减少有关。胞间连丝频率的降低开始于大约第三十五次细胞分裂，最终导致顶端细胞的共质体分离，不再分裂。根尖并不以相同的速度持续生长，尤其是在多年生植物中（Kozlowski 和

164 | Esau 的植物解剖学，第三版

A

B

C

D

E

rc

occ

50 µm

icc icc p

x

icc

p

c

ppi pii

x

x

620 µm

9.5 mm

19 mm

1.85 mm

e

pppppp

p

pxppxx mx mmxx

FIGURE 6.26

Pisum sativum 根的横截面显示了不同水平的发育圆柱体和扇区变化。详情：c，中皮层；e，表皮；icc，内皮层/中柱鞘/维管组织圆柱体；mx，成熟的后生木质部；occ，根冠/表皮/外皮层圆柱体；p，韧皮部扇区；pi，髓；pp，成熟的原韧皮部； px，成熟的原生木质部；rc，根冠；x，木质部区。（摘自 Rost 等人，1988 年。）

Pallardy，1997 年）。例如，在高贵冷杉 (Abies procera) 中，

根表现出周期性的生长减速，

并有休眠期 (Wilcox，1954 年)。休眠之前，

细胞壁木质化，木栓质沉积——这一双重过程称为后生化——在皮层和根冠中，整个细胞层与内皮层连续，完全覆盖顶端分生组织。因此，后者

被一层保护层封闭，除了根基部。从外部看，这种根尖呈棕色。当恢复生长时，棕色覆盖物被破坏，根尖会超越它。

对离体根的研究表明，根的生长节律可能不依赖于季节变化，而是由内部因素决定的 (Street and Roberts,

1952)。