第四章 捕食者vs.猎物：进化的军备竞赛

在第三章中，我们探讨了捕食者如何搜寻并选择猎物。我们将多个参数——如捕食者发现和处理猎物的策略，以及猎物避免被捕食的策略——视为相对恒定的变量。然而在进化时间尺度上，这些特征可能发生变化。对捕食者高效觅食的自然选择会推动猎物防御能力的提升，这反过来又将促进捕食者策略的改进，导致猎物和捕食者谱系的进一步演化（图4.1）。引发相互进化改变的对抗性互动被称为"协同进化（co-evolution）"，而适应与反适应的逐步升级常被类比为军备竞赛（Dawkins & Krebs，1979）。

红皇后进化

如果捕食者和猎物在进化过程中都得到改进，那么尽管它们的策略可能改变，但各方的相对成功率可能不会如此。van Valen（1973）将这种永无止境的军备竞赛称为"红皇后"进化，灵感源自刘易斯·卡罗尔《爱丽丝镜中奇遇》中的红皇后角色。故事中，红皇后抓住爱丽丝的手开始奔跑，速度越来越快，但令爱丽丝惊讶的是她们始终停留在原地。"在我们国家，"爱丽丝说，"如果拼命跑很久，通常能到达另一个地方。"红皇后回答："那是个慢吞吞的国家！在这里，你必须全力奔跑才能留在原地。"

初看之下，直接验证红皇后动态似乎不可能，因为这需要将过去和未来世代捕食者的成功率与当前猎物种群进行对比（或反之，让过去和未来的猎物种群对抗当前捕食者）。然而Decaestecker等人（2007）对水蚤Daphnia magna与其细菌寄生虫Pasteuria ramosa的突破性研究实现了这一目标。

图4.1 捕食者高效觅食的选择压力促使猎物进化出更好的防御，这反过来又促使捕食者改进，进一步引发猎物进化，如此循环。

宿主和寄生虫都会在湖泊沉积物中形成休眠体，构成活体的"化石记录"。通过激活休眠的宿主卵和寄生虫孢子，研究者恢复了不同世代（跨度39年）的宿主和寄生虫种群。将Daphnia暴露于同沉积层（同期寄生虫）、过去和未来沉积层的寄生虫中进行感染性测试。结果显示：与历史寄生虫相比，同期寄生虫感染率更高——说明Daphnia进化击败了过去的寄生虫基因型，而寄生虫也快速进化适应变化的宿主基因型；与未来寄生虫相比感染率更低——表明寄生虫的适应具有宿主种群特异性；最后，同期寄生虫的感染率随时间推移未发生整体变化，说明（至少在此适应度指标上）宿主与寄生虫的相对成功率在世代间保持稳定。二者确实在"奔跑以维持现状"。

表4.1 捕食者适应与猎物反适应的案例

图4.2 猎物防御包括：（a）伪装：(i) 蛾类实例，(ii) 蜘蛛实例。照片由Martin Stevens提供， (iii) 叶蛙实例。照片由Oliver Krüger提供。 (b) 伪装：(i) 桦尺蛾Biston betularia幼虫模仿树枝。照片由Nicola Edmunds提供。 (ii) 赤杨舟蛾Acronicta alni初龄幼虫模仿鸟粪。照片由Eira Ihalainen提供。 (c) 鲜艳体色传递毒性信号，如箭毒蛙Ranitomeya fantastica。照片由Kyle Summers提供。 (d) 眼斑：孔雀蛱蝶实例。照片由iStockphoto.com/Willem Dijkstra提供。

这种对抗性进化可能对生物多样性演化起着关键作用。查尔斯·达尔文本人就意识到这一点："尽管大多数本能奇妙而令人赞叹，但不能认为它们绝对完美：自然界中始终存在着猎物逃脱敌害的本能与捕食者获取猎物的本能之间的永恒斗争"（引自Dawkins & Krebs，1979）。本章首先探讨捕食者-猎物互动如何催生复杂的适应与反适应（表4.1；图4.2），继而分析杜鹃与其宿主的对抗关系。针对这两个系统，我们将探讨两个普遍性问题：

(1) 适应还是编故事？在军备竞赛中，一方提出的适应对策是否与另一方的适应对策具有功能相关性？这不是无关紧要的问题。例如Thayer（1909）曾提出火烈鸟呈粉红色是为了融入夕阳，使狮子在黄昏捕猎时难以发现它们。你可能认为这个观点站不住脚！但飞蛾融入树干或模仿鸟粪的假说同样可能缺乏依据。我们需要通过实验验证假说。

(2) 军备竞赛如何启动？猎物无法突然进化出完美的反适应对策，就像脊椎动物无法瞬间进化出眼睛这样完美的复杂结构。因此第二个问题是：即使粗糙的反适应对策能否降低捕食压力，从而成为进化军备竞赛的起点？

捕食者对抗隐蔽猎物

我们首先尝试通过鸟类捕食隐蔽猎物这一军备竞赛案例来回答这两个问题。Alexandra Pietrewicz与Alan Kamil（1979, 1981）研究了北美落叶林中的蓑夜蛾（Catocala属）。特定区域最多有40个物种共存，它们被冠蓝鸦、鹟等鸟类大量捕食。

检验适应假说

蛾类的前翅具有隐蔽色（crypsis），与其停栖的树皮极为相似（图4.3）。后翅则通常呈现醒目的黄色、橙色、红色或粉色（图4.3）。蛾类停栖时以前翅覆盖后翅，但当受到惊扰时会突然暴露后翅。因此我们提出假说：前翅能降低被捕食者发现的概率，而后翅可能对已发现蛾类的捕食者产生"惊吓"效应，使鸟类短暂停顿，从而为蛾类争取逃脱时间。

图4.3 蓑夜蛾属（Catocala spp.)具有隐蔽色前翅与显眼色后翅。图示为C. sponsa。照片由Martin Stevens©提供。

隐蔽的前翅

为支持前翅的隐蔽假说（crypsis hypothesis），不同种类的蓑夜蛾会选择与其自身颜色相匹配的不同背景，从而最大化隐蔽效果。此外，它们会以特定方式调整身体方位，使翅纹与树皮裂隙的纹理融合。Pietrewicz和Kamil通过向鸟舍中的冠蓝鸦（blue jay）播放幻灯片测试了隐蔽色的重要性（图4.4a）。幻灯片被投射到屏幕上：部分图片包含蛾类，其余则为空白。若图片含蛾，冠蓝鸦啄击屏幕会获得黄粉虫（mealworm）奖励，随后短暂间隔切换下一张幻灯片；若图片空白，啄击左侧较小的"切换键"（advance key）可立即切换下一张。若冠蓝鸦出现两种错误（空白时啄屏或含蛾时啄键），将受到延迟切换的"惩罚"。

图4.4 (a) 测试装置中的冠蓝鸦。屏幕前方向鸟类背投幻灯片。切换键位于左侧。若正确响应，红色圆孔将递送黄粉虫。照片由Alan Kamil拍摄。(b) 冠蓝鸦在显眼背景下更易发现Catocala蛾类。若随机啄击所有幻灯片，其检测指数将偏低。引自Pietrewicz和Kamil (1981)。

该实验设计巧妙体现在两方面：首先，捕食者仅需处理感知问题，排除了猎物适口性、活动性或逃脱效率等其他干扰因素；其次，捕食者静止而猎物通过幻灯片序列"移动"，可精准控制猎物出现的频率与顺序——这在捕食者主动搜寻真实蛾类时难以实现。实验发现，相比显眼背景，冠蓝鸦在隐蔽背景下识别蛾类的错误率显著更高（图4.4b，数字版图片暂缺。），这为隐蔽假说提供了直接证据。

多态性隐蔽色

许多蓑夜蛾物种的前翅呈现多态性（polymorphic），即同一种群内共存不同色型。一种假说认为：捕食者发现某种色型后可能形成针对该色型的"搜索印象（search image）"，转而专注寻找同类色型（框4.1）。若种群色型单一则全体易受攻击，而多态性能使具有某色型搜索印象的捕食者更易忽略其他色型。Pietrewicz和Kamil通过呈现不同幻灯片序列验证了该假说。当连续呈现"全A型"或"全B型"幻灯片时，冠蓝鸦快速形成搜索印象，检测准确率随实验进程提升。然而，当随机交替呈现A、B型时，其检测准确率未现提升（图4.5）。这表明多态性猎物确能有效阻碍捕食者形成搜索印象。

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框4.1 搜索印象

Luc Tinbergen（1960）研究了荷兰松林中鸟类的取食行为。他发现鸟类在春季初期会忽略某些昆虫，但突然开始将其纳入食谱。他认为这种突变源于鸟类识别隐蔽昆虫能力的提升，即"形成特异性搜索印象（specific searching image）"。但Royama（1970）提出其他解释：鸟类可能始终可见这些昆虫，仅在数量足够多时才值得搜寻；或最初不愿尝试新猎物，或逐步提高捕捉效率。

Marian Dawkins（1971）通过实验排除其他解释，证实捕食者确实能提升识别隐蔽猎物的能力。她以家鸡（domestic chick）为捕食者，彩色米粒为猎物，通过固定猎物特征（保证适口性与捕捉难度恒定）而改变背景进行实验。如图B4.1.1所示：(a)组雏鸡接触绿底橙粒（绿色线）与橙底橙粒（黄色线）；(b)组接触橙底绿粒（绿色线）与绿底绿粒（黄色线）。两种背景下，雏鸡均更快发现显眼猎物。在隐蔽背景下，雏鸡最初主要啄击背景石子，3-4分钟后开始发现米粒，最终识别效率与显眼背景持平。

图B4.1.1

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图4.5 冠蓝鸦在单一物种序列（连续呈现Catocala retecta或Catocala relicta）与随机混合序列中的正确响应率均值。当呈现单一物种序列时，冠蓝鸦随实验进程提高检测效率；混合序列则无此现象。引自Pietrewicz和Kamil（1979）。经AAAS许可转载。

图4.6 当捕食者摄食环境中较常见猎物类型的比例高于其相对频率预期时，负频率选择发生。这促进了猎物的多态性，因为稀有形态更可能存活。

多态隐蔽色（polymorphic cryptic colouration）存在于许多其他猎物物种中，包括grasshoppers、homoptera、mantids和bivalve molluscs。然而，这在白天停歇于树干和植被上的蛾类中尤为常见。北美约半数的Catocala蛾物种具有多态性，某些物种甚至有多达九种不同的形态（morphs）。理论上，如果捕食者倾向于攻击常见猎物类型，使得较稀有形态的个体更可能被忽视，这些多态性就能被维持。这种现象被称为“负频率选择（apostatic selection）”（图4.6）。

Alan Bond和Alan Kamil（1998）使用与冠蓝鸦（blue jays）相同的实验设计验证了这一假说，但此次实验中，冠蓝鸦需在计算机屏幕上投射的Catocala蛾数字图像中捕猎，背景为图案化纹理（类似树干），使蛾类难以被察觉。实验开始时，种群由数量相等的三种蛾形态组成，其中一种更具隐蔽性。每天结束时，被检测到的蛾被视为“死亡”并从种群中移除。随后种群恢复到初始规模，并保持幸存形态的相对丰度。经过三十天（“世代”）后，最具隐蔽性的形态丰度上升，但随后趋于稳定在种群的约75%，其他两种形态各降至约12.5%（图4.7）。因此，由于捕食者集中攻击最易被检测的形态（该形态的检测概率取决于其丰度与隐蔽性），形成了稳定的多态性。在稳定平衡时，每种形态的检测风险相等。后续实验表明，稳定平衡并非必然结果：若某一形态过于显眼，则会被捕食至灭绝；若某一形态远比其他形态隐蔽，则可能成为种群中唯一的形态。

Bond和Kamil（2002）通过遗传算法（“基因”编码图案与亮度，子代经历突变与重组）使蛾类进化，扩展了这一“虚拟生态”实验。冠蓝鸦常未能检测到非典型的“突变”隐蔽蛾，因此这些蛾的频率增加。经过连续世代，蛾类进化得既更难被检测，又表现出更高的表型变异。这一“虚拟”实验模拟了自然界中的军备竞赛：猎物进化出更强的隐蔽性与多态性。若允许捕食者也进化，将更具研究价值，但这需要虚拟捕食者与虚拟猎物共同参与。

鲜艳后翅与眼斑

鲜艳的后翅有何功能？Debra Schlenoff（1985）测试了冠蓝鸦对具有不同图案“后翅”（隐藏在纸板“前翅”后方）模型蛾的反应。模型蛾固定在板上，冠蓝鸦被训练通过移除它们获取下方食物奖励。当模型被移除时，后翅突然从前翅后方展开，模拟真实蛾类的反应。接受灰色后翅模型训练的冠蓝鸦在接触Catocala典型的鲜艳图案后翅时表现出惊骇反应，而接受鲜艳图案模型训练的个体对新型灰色后翅无惊骇反应。重复展示后，鸟类对特定Catocala图案产生习惯化，但新型鲜艳图案仍会引发惊骇反应。这些结果有力支持了惊骇假说，而习惯化效应提示同域分布的Catocala不同物种后翅图案高度多样性具有适应优势。

其他隐蔽性蛾类与蝴蝶的翅膀具有眼斑（图4.2），受干扰时暴露眼斑可促使捕食者停止攻击。对孔雀蛱蝶（Inachis io）的实验表明，与对照组（眼斑完好但翅膀其他部位被涂绘）相比，鸟类更可能攻击并取食眼斑被覆盖的个体。孔雀蛱蝶并无不良味道，因此眼斑暴露是通过虚张声势威慑捕食者的案例（Vallin et al., 2005）。

长期以来，眼斑被认为有效是因为其模仿了捕食者天敌（如猫头鹰或猛禽）的眼睛。然而，人工蛾（黄粉虫身体加三角形纸翅）实验表明，减少捕食的最有效翅斑特征并非眼睛拟态本身，而是高对比度与显眼性。因此，带有圆形的刺激物存活率并不高于其他显眼形状（如条形）标记的个体，且类似真实眼睛的圆形斑（如浅色环绕、深色中心）并不比其他类型（如深色环绕、浅色中心）更有效。因此，眼斑的作用仅是通过提供显眼、新颖的刺激来中断捕食者攻击（Stevens et al., 2007, 2008）。

图4.7 本实验中，冠蓝鸦在计算机屏幕上捕猎蛾类数字图像（奖励机制同图4.4）。初始种群包含三种形态各80只，其中一种（深蓝线）更隐蔽。经过50代“进化”（见正文），蛾类种群稳定为三种形态的分布，更具隐蔽性的形态成为最优势。引自Bond和Kamil（1998)。经Nature Publishing Group许可转载。

轻微隐蔽性是否带来优势？

冠蓝鸦与蛾类的实验表明，隐蔽性与多态性确实能作为猎物防御机制对抗捕食者进化。但如此精妙伪装进化的起点是什么？即使轻微隐蔽性导致的搜索时间略微增加，是否仍能带来选择优势？

Jon Erichsen等（1980）通过实验测试了这一点：将一只大山雀（great tit）置于笼中，面对由传送带输送的“自助餐”式猎物（类似图3.5a）。与冠蓝鸦实验类似，该实验的巧妙设计在于观察者可精确控制捕食者遭遇猎物的顺序与频率。传送带向大山雀输送三类物品：

(a) 不可食小枝：实为含棕色绳子的不透明吸管段。 (b) 大型隐蔽猎物：不透明吸管段，内含黄粉虫。 (c) 小型显眼猎物：透明吸管段，内含半只黄粉虫，清晰可见。

大型猎物单位处理时间能量收益高于小型猎物。但选择大型猎物的问题在于需将其与不可食小枝区分：输送的不透明吸管需被拾起检查以确认内含黄粉虫或仅为不可食绳子。该实验设计模拟了捕食者搜寻高收益但隐蔽猎物时面临的难题。

现在来看关键点：不可食用树枝的辨别时间仅为3–4秒。因此，只要给予时间，山雀能轻易区分树枝与大型猎物。然而，理论上，只要显眼猎物被遇到的频率足够高，山雀完全忽略大型猎物将最大化其能量摄入速率，或假设多数大型物体是树枝而非真实猎物。实验表明，山雀在这些条件下确实主要忽略大型猎物（图4.8）。结论是：即使轻微的隐蔽性——仅需增加一两秒辨别时间——仍能给猎物带来选择优势。要获得优势，猎物只需足够隐蔽，使其他猎物对捕食者更具收益性。该实验结果支持粗糙的反适应（counter-adaptation）确实可为进化军备竞赛提供起点的观点。

图4.8 大山雀捕食人工隐蔽猎物。区分有利可图的隐蔽猎物的成本可能导致捕食者专门捕食其他更显眼的猎物。在处理A中，树枝的出现频率是与它们相似的大型猎物的四倍；在B中大型猎物是树枝的四倍。显眼小型猎物的丰度在A和B中保持恒定。根据最优觅食模型（类似第3章讨论的模型），捕食者在A中专门捕食显眼猎物、在B中专门捕食隐蔽猎物更有利。来自Erichsen等（1980）。

增强隐蔽性

某些动物能通过改变皮肤色素（头足类：Hanlon, 2007；鱼类：Kelman等, 2006；变色龙：Stuart-Fox等, 2008；蜘蛛：Théry & Casas, 2009）来调整自身隐蔽性以匹配背景。然而隐蔽（crypsis）不仅涉及背景匹配；其他策略也有助于降低被探测概率。

破坏性着色（disruptive colouration）

许多隐蔽蛾类及其他猎物在外缘具有强烈对比的图案，似乎有助于打破身体轮廓（图4.9a）。Innes Cuthill、Martin Stevens等通过将人工“蛾类”钉在林地橡树上测试了破坏性着色的效果。这些人工蛾由作为身体的死亡面粉虫和由橡树皮数字图像制成的三角形纸翼构成。结果显示，与翅膀为均匀棕色或黑色的对照组相比，这些隐蔽蛾类更少遭受食虫鸟类的攻击。然而破坏性图案进一步提升了存活率：当强烈图案置于翅缘（此处能打破身体轮廓）时，蛾类的存活显著优于相同图案置于翅内且不重叠边缘的情况（图4.9b）。进一步实验表明，若破坏性图案与背景中的强烈颜色匹配则效果最佳，但即使破坏性颜色本身显眼，打破身体轮廓仍能降低被捕食率（Stevens等, 2006）。

图4.9 (a) (i) 椴天蛾翅缘的破坏性图案隐藏了身体轮廓。(ii) 用于测试破坏性图案效果的纸翼人工蛾（身体为面粉虫），钉于树干。照片© Martin Stevens。(b) 人工蛾野外实验结果（见正文）。破坏性图案相比隐蔽图案进一步提升存活率，而隐蔽图案又优于纯黑或棕翅。来自Cuthill等（2005）。经自然出版集团许可转载。

反荫蔽（countershading）

当均匀着色的猎物被上方阳光照射时，其腹侧阴影会暴露体型，因此即使具有隐蔽色彩的猎物对视觉捕食者仍显眼。许多猎物通过反荫蔽——即背侧表面（或通常暴露于光线的表面）颜色更深——来解决这个问题。此时腹侧阴影与深色背侧结合使身体呈现均匀亮度。对毛虫而言，反荫蔽赋予其“扁平”外观，增强在取食叶片上的隐蔽性（图4.10a）。使用面团制作人工毛虫的实验表明，反荫蔽猎物确实比均匀着色或反向着色猎物存活率更高（图4.10b）。

伪装（masquerade）

伪装涉及对不可食物体（如树枝【竹节虫、多种毛虫】、叶片【多种昆虫】、鸟粪【部分毛虫】、花朵【某些蜘蛛和螳螂】或石块【生石花属植物】）的拟态。猎物可能因被误认为不可食物体而受益于伪装，而捕食者也因猎物无戒备地接近攻击范围而获益。因此，involves camouflage without crypsis；生物可能被探测到，但未被识别为猎物或捕食者。

如何区分生物是被探测但误判（伪装）而非未被探测（隐蔽）？John Skelhorn等（2010）通过操控捕食者对不可食物体的经验（同时保持对伪装者的暴露恒定）实现这一点。实验以家鸡为捕食者，将拟态树枝的毛虫作为猎物置于明显位置。鸟类分为三组：一组接触天然树枝；一组接触经紫色棉线捆扎的改造树枝（改变视觉外观但不影响物理结构）；一组处于空实验场。随后向鸟类展示拟态树枝的毛虫。接触过天然树枝的鸟类相比无树枝经验或接触染色树枝的个体，攻击毛虫耗时更长且更谨慎。因此毛虫被探测但误判，是真正的伪装案例。

图4.10 反荫蔽。(a)(i) 这种眼斑天蛾（Smerinthus ocellata）幼虫取食时腹面朝上。其腹面色泽较深，当上方光照时与背侧阴影（下方）结合产生均匀反射，有助于隐藏体型。(ii) 翻转后背侧受光，较浅的背侧被照亮而深色腹侧处于阴影中，形成更明显梯度使幼虫更显眼。照片© Hannah Rowland。(b) 将面团“毛虫”钉于林间树枝上表面的实验结果。反荫蔽毛虫（浅蓝虚线）比纯深色（红线）、纯浅色（紫线）或反向着色（腹面深色；深蓝线）猎物存活率更高。来自Rowland等（2008）。

警戒色（aposematism）

为何需要鲜艳色彩？

一些猎物并非隐蔽（cryptic）而是呈现鲜艳色彩。果实成熟时颜色常变得更鲜艳，这增加了被摄食的几率，从而促进种子传播。这是猎物被选择以吸引捕食者的例子。另一方面，许多猎物虽然颜色鲜艳，但可能被选择以避免被捕食。猎物常具有红色、黄色或橙色斑纹，通常与黑色结合，使其在绿色植被背景下格外显眼（图4.11）。

猎物的鲜艳色彩常与防御机制（如毒素、刺或螫针）相关联。例如，热带中南美洲的箭毒蛙（Dendrobatidae）是一个包含约210个物种的单系群。部分物种隐蔽且适口，倾向于广食性。另一些则色彩鲜艳（黄色、蓝色、红色或青柠绿，常与黑色结合）且具高毒性，其皮肤生物碱至少部分来源于专食蚂蚁、白蚁和螨类的特殊食性（Daly et al. 2002）。这种食性专化与鲜艳色彩的关联已多次独立从Dendrobatidae系统树中的广食性隐蔽祖先演化而来（图4.12；Santos et al., 2003）。

图4.11 鲜艳色彩的猎物常具防御机制。(a) A stinging wasp。照片© iStockphoto.com/ElementalImaging (b) 红色箭毒蛙。照片© Oliver Krüger。

图4.12 基于分子遗传分析的箭毒蛙（Dendrobatidae）系统发育。蚂蚁图标指示食性专化的两次起源，可能的第三次起源以问号标记。左侧照片栏展示代表性的隐蔽无毒物种，右侧展示显眼有毒物种（A. zaparo的毒性未知）。图源Santos et al. (2003)；承蒙David Cannatella与Juan Carlos Santos提供。

为何色彩鲜艳？阿尔弗雷德·拉塞尔·华莱士在致查尔斯·达尔文的信中提出解释：“某些外部信号对厌恶性的标记是必要的，以向潜在捕食者表明猎物是令人反感的”。华莱士的假说认为鲜艳色彩是最佳警告信号。此类警告色被称为警戒色（aposematism）。

图4.13 雏鸡在连续试验中摄取的显眼与隐蔽难食猎物的累积数量。(a)中绿色食物隐蔽，(b)中蓝色食物隐蔽。两实验中，试验结束时显眼难食猎物被摄食较少。引自Gittleman与Harvey (1980)。经自然出版集团许可转载。

具防御机制的猎物是否真因显眼而受益？Gittleman与Harvey (1980)通过向家养雏鸡提供不同颜色面包屑验证此观点。雏鸡对蓝绿碎屑偏好相同。实验中，所有碎屑均经硫酸奎宁与芥末粉处理使其难食。四组雏鸡分别面对：(a)蓝色背景上的蓝色碎屑或(b)蓝色背景上的绿色碎屑；(c)绿色背景上的蓝色碎屑或(d)绿色背景上的绿色碎屑。无论背景色如何，雏鸡在实验初期更频繁取食显眼猎物。但总体而言，隐蔽猎物遭受更高捕食（图4.13）。这表明显眼对难食猎物确实有利。雏鸡可能因鲜艳色彩更易识别而更快学会避开显眼猎物（Roper & Redston, 1987），或在短时间内摄食大量猎物可能比长期摄食更多猎物产生更强的厌恶体验。

其他实验表明，避开鲜艳有毒猎物的学习可能仅需一次经历并长期保持。Miriam Rothschild饲养的椋鸟仅一次接触鲜艳难食毛虫后，即使期间再无经验，一年后仍拒绝捕食该物种。有时捕食者即使无经验也会避开鲜艳危险猎物。例如，人工喂养的“天真”的Pitangus sulphuratus会避开红黄环纹的珊瑚蛇（Micrurus spp.）（Smith, 1977）。

显眼警告色可能另有优势。捕食者不仅更易学会避开显眼色彩，且一旦学会避开某类猎物后，若其显眼则误击概率更低（Guilford, 1986）。误击之所以发生，是因为捕食者常在确认目标为猎物前发起攻击。当猎物活跃或食物竞争激烈时，此行为可能有利。鉴于捕食者可能仓促决策，显眼性可减少识别错误，对难食猎物有益。

沙漠蝗（Schistocerca gregaria）研究为隐蔽与鲜艳色彩的相对优势提供了绝佳案例。低种群密度下，幼体处于“散居型”：绿色隐蔽、行动迟缓、互相回避，并避开含防御性化学物质（如生物碱）的植物。高种群密度时（隐蔽不再可能），幼体发育为“群居型”：呈现显眼黑黄斑纹、互相吸引、转为活跃觅食模式，包括摄食有毒植物使其对捕食者难食（Despland与Simpson, 2005）。实验表明，捕食者更快学会避开显眼黑黄蝗虫而非隐蔽绿色个体，因此高密度时转向警戒型是减少捕食的适应策略（Sword et al., 2000）。

警戒色的演化

本章开头提出猎物防御的两个普遍问题。显然，鲜艳色彩具有优势（问题1）。但其如何演化（问题2）？一种可能是显眼色彩先演化，随后出现难食性。例如，翠鸟等鲜艳鸟类难食（Cott, 1940）。其色彩可能因配偶吸引或领域防御被选择，随后因增加对捕食者的显眼性而促进难食性演化。另一种可能是难食性先出现。这适用于君主斑蝶（Danaus plexippus）幼虫等昆虫，其摄食含毒素植物并将毒素纳入体内作为防御。此处难食性可能先演化，随后出现显眼性。此时鲜艳色彩特化为警告信号演化。

这后一个情景提出了一个有趣的问题。想象一个由不可口但隐蔽的幼虫组成的种群。某成体中发生突变，使其幼虫更加显眼。这些幼虫显然会更易被捕食者发现，因而更可能死亡。尽管捕食者可能因尝到难吃滋味而决定不再触碰这种更鲜艳的形态，但由于这是罕见的突变体，捕食者不太可能再遇到另一个。因此，该突变会在取样过程中灭绝，永远没有机会传播。那么，警戒色究竟如何演化？

R.A. Fisher（1930）最早提出解决方案。他意识到，难吃且颜色鲜艳的昆虫常以家族群聚形式存在（表4.2给出示例）。在此情况下，由于集群性，捕食者确实会遇到其他具有鲜艳色彩的个体，即在取样中死亡的个体的同胞。因此，它们的生命得以保存，显眼色彩基因的某些拷贝得以传递到下一代。这种因有利于携带相同基因拷贝的亲属而被选择的特征，称为亲属选择（kin selection）；第11章将更详细解释。数学模型表明，在家族集群的情况下，只要鲜艳形态不过分显眼，且与隐蔽猎物相比捕食者需要取样的个体更少就能学会其不可口性，鲜艳色彩就可在难吃物种中演化（Harvey et al., 1982）。

尽管费舍尔的解决方案巧妙，近期研究对其两个假设提出了挑战。首先，被取样个体总会死亡的假设可能错误。许多鲜艳昆虫具有坚硬体壁，可保护其免受经验不足捕食者的攻击，并能被无伤释放。事实上，某些情况下防御结构本身（如毛虫的刚毛）就具有鲜艳颜色。因此，在某些情况下，个体显眼可能具有直接优势；只要鲜艳色彩更易被记忆，在后续遭遇同一捕食者时，鲜艳难吃的毛虫比隐蔽个体更具保护性（Sillén-Tullberg, 1985）。许多捕食者不愿攻击新猎物类型（"新异恐惧症neophobia"），这也会促进更显眼的突变猎物类型的存活机会（Marples & Kelly, 1999）。其次，费舍尔假设家族集群为警戒色演化奠定了基础，但对蝴蝶的系统发育分析（第2章）表明警戒色演化早于群居性（SillénTullberg, 1988）。因此，警戒色的演化可能有时源于其给个体带来的直接优势——降低被攻击概率，而集群性则是随后通过稀释每个个体遭受的捕食攻击而演化（第6章）。因此，集群性并非鲜艳色彩演化的必要条件。注意表4.2中许多鲜艳物种是单独活动的。

此讨论凸显了警戒色（aposematism）的核心问题：显眼性在增加被经验不足捕食者攻击概率的成本，与通过更易记忆和检测的信号增强对经验丰富捕食者防护的收益之间的权衡（trade-off）。不同警戒生物的选择压力平衡可能各异，因此单一演化路径难以解释所有案例。

拟态(Mimicry)

鲜艳色彩与防御机制的联系导致了多种拟态形式的演化。

穆氏拟态(Müllerian mimicry): 防御物种彼此相似

Fritz Müller（1878）最早注意到不同防御物种间颜色模式的相似性（图4.14）。例如，同一区域的刺性黄蜂与难吃甲虫、蝽类和蛾类可能共享相同的黄黑配色。穆勒认为若这些防御物种外形相似，捕食者更易学会避开它们；只需学习一种模式就能使所有猎物受益。

穆勒提出颜色模式会通过较稀有型向更常见型趋同演化。设想两种不同颜色的难吃物种：物种A有10,000个体，物种B仅100个体。假设捕食者需要十次攻击才能学会某颜色模式与难吃性关联。物种A中类似物种B的稀有突变体将处于劣势，因其更可能在100个体的种群中被取样。相反，物种B中类似物种A的突变体将受益于隐藏于更大种群。因此，较稀有型应演化匹配更常见型以获得"更大的保护伞"。

穆氏拟态的著名案例是中南美洲难吃的Heliconius(袖蝶属)蝴蝶物种间显著的相似性。同一区域多达12个物种可能共享相同颜色模式，但地理分布上颜色模式存在差异：有些区域全为蓝色，其他区域则为橙色、红色或虎纹（图4.14；Mallet & Gilbert, 1995）。两个物种H. melpomene和H. erato在南美洲呈现平行变异模式，成为Benson（1972）首次穆氏拟态实验测试的对象。在哥斯达黎加，他将部分erato个体涂改成非拟态（实际模仿哥伦比亚另一erato族群）。这些个体存活率低于保持拟态模式的对照组。跨形态边界交换不同色型得到相同结果：非拟态形式存活率更低，幸存者翅膀上喙痕更多，表明鸟类的捕食增加（Mallet & Barton, 1989）。

对melpomene和erato的杂交实验已鉴定出各自控制翅型的基因组区域。DNA序列分析显示，两个物种产生趋同模式涉及相同基因的改变（Baxter et al., 2010）。尚不清楚控制不同类群（如黄蜂和蝴蝶）拟态环颜色模式的基因是否相同，但很可能如此。

穆氏拟态仍需更多实验研究。捕食者如何通过取样学习？（穆勒提出的固定攻击次数学习假说过于简单。）为何不同地理区域存在不同色型？这可能反映信号环境差异（不同颜色在不同生境中最显眼），或仅是初始条件的随机差异（哪种猎物最初最丰富）。

图4.14 穆氏拟态（Müllerian mimicry）。每种情况下，亲缘关系较远的物种群体在同一地区趋同演化出相同的鲜艳警戒色模式，但这些模式在其分布范围内存在变异。(a) 北美千足虫Apheloria支系（上行）及其在Brachoria支系中的拟态者（下行）在三个地理区域的形态。照片© Paul Marek。(b) 新热带区三个地理区域的Heliconius erato（上行）及其拟态者Heliconius melpomene（下行）。照片© Bernard D’Abrera和James Mallet。(c) 来自两个地区的秘鲁箭毒蛙Ranitomeya（Dendrobates）。Ranitomeya imitator（两图中左侧）及其拟态者R. summersi（左图）和R. ventrimaculata（右图）。照片© Jason Brown。引自Merrill和Jiggins（2009）。

贝氏拟态（Batesian mimicry）：适口物种的欺骗行为

亨利·沃尔特·贝茨（Henry Walter Bates，1862）在亚马逊雨林中探索了十一年。他注意到适口的蝴蝶物种（拟态者）有时与不适口物种（模型）的外观极为相似，并提出这种拟态是由于鸟类的选择性捕食而演化形成的。达尔文的《物种起源》刚刚在三年前出版，贝茨对这一发现感到兴奋："我相信这个案例为自然选择理论提供了最完美的证明"。

贝氏拟态有许多精彩案例（图4.15）：例如蜘蛛模仿蚂蚁（Nelson & Jackson，2006）、食蚜蝇模仿黄蜂（Bain et al.，2007）以及无毒蛇模仿毒蛇（Pfennig et al.，2001）。大量实验室实验表明，捕食者学会回避有毒模型后，会继续回避适口的拟态者。此外，当拟态者更接近模型形态、模型更丰富或毒性更强，以及存在其他适口猎物时，拟态者的生存优势更大（Ruxton et al.，2004）。

穆氏拟态促进色彩模式的统一化，而贝氏拟态促进多态性，因为拟态模式在相对模型较罕见时具有优势（捕食者更可能尝试有毒模型），在常见时则处于劣势（捕食者更可能尝试适口拟态者）。因此，当拟态者相对常见时，模仿其他有毒模型的突变体可能被选择。存在多个案例显示同一物种在同一地区具有多个形态型，分别模仿不同的模型物种（如非洲凤蝶Papilio dardanus；Vane-Wright et al.，1999）。在某些物种中，有证据表明每种拟态型的频率受模型频率调控：在特定模型更常见的种群中，适口物种中模仿该模型的比例更高（Sheppard，1959）。

图4.15 贝氏拟态（Batesian mimicry）。(a) 剧毒的索诺拉珊瑚蛇Micruroides euryxanthus作为模型，(b) 其无毒的贝氏拟态者索诺拉山王蛇Lampropeltis pyromelana。这些照片摄于亚利桑那州相距3公里内的区域。照片© David W. Pfennig (c) 被贝氏拟态者欺骗的英国酒吧招牌：这是食蚜蝇（Syrphidae）！Francis Gilbert拍摄。

当拟态者相对增多导致模型被捕食压力增加时，为何模型不演化以逃避拟态者？可能的解释是：虽然存在对拟态者改进拟态的选择压力，但任何颜色异常的模型突变体都会因罕见且不被识别为有毒而遭受更多捕食（Nur，1970）。因此，贝氏拟态可能是拟态者赢得军备竞赛的结果（Ruxton et al.，2004）。

猎物防御的权衡（trade-offs）

猎物防御既有收益也有代价。首先，资源有限导致分配成本（allocation costs）。防御投资的增加意味着用于生长和繁殖的资源减少。其次，可能丧失其他收益即机会成本（opportunity costs）。在橡树上更好的隐蔽性可能因在其他背景下更显眼而限制栖息地选择，并可能限制其他活动如向竞争者或配偶传递信号。下文将讨论两类成本案例，同时注意这两类成本常密切相关。

警戒色（aposematism）的代价

理论研究表明，对警戒信号的投资应随捕食压力变化（Endler & Mappes，2004），并涉及防御机制与鲜艳信号间的权衡（Speed & Ruxton，2007；Blount et al.，2009）。该领域需要更多实证研究，我们重点讨论一个案例。

车前灯蛾（Parasemia plantaginis）在幼虫和成虫阶段均具有警戒色。幼虫多毛，黑色带橙色斑块。雌蛾前翅隐蔽，后翅橙红色（图4.16）。二者对食虫鸟类均具有中等程度的难食性，毒素来源（环烯醚萜苷类）是幼虫寄主植物长叶车前（Plantago lanceolata）。幼虫和成虫的体色存在局域和地理变异：幼虫橙色斑块覆盖20-90%体表，雌蛾后翅颜色从浅橙到亮红色不等。

图4.16 车前灯蛾（Parasemia plantaginis）个体间警戒色变异。(a) 幼虫橙色斑块大小不同。(b) 雌蛾后翅颜色从亮红到浅橙变化。照片© Eira Ihalainen。

Carita Lindstedt、Johanna Mappes及其团队在芬兰的研究表明，尽管毒素水平相同，更橙的幼虫和更红的成蛾更可能被鸟类拒食（Lindstedt et al.，2008）。因此，鲜艳色彩作为警戒信号更有效。那为何并非所有个体都鲜艳？实验显示警戒色既存在"穿戴成本"也存在"制造成本"。

穿戴成本：幼虫橙色斑块大小具有遗传性，实验室选择培育出大斑和小斑品系。低温条件下，小斑（更多黑色）幼虫生长更快，因其能更有效吸收热量从而延长每日觅食时间。低温饲养的幼虫发育出更小更暗的斑块，表明体温调节成本选择了警戒色的表型可塑性（Lindstedt et al.，2009）。

制造成本：另一实验中，幼虫分别用低浓度和高浓度苷类植物饲养。两组幼虫和成蛾体内毒素水平相同，说明过量毒素被有效排出。但解毒过程消耗资源：高浓度组雌蛾产卵量减少。此外，虽然饮食不影响幼虫体色，但高毒素饮食的雌蛾后翅颜色较暗淡。这表明解毒消耗的资源减少了色素合成资源（Lindstedt et al.，2010）。

显眼性（conspicuousness）与隐蔽性（crypsis）的权衡

作为对抗捕食者的防御策略，隐蔽性(cryptic)可能具有优势，但这可能与为其他活动（如领域防御或配偶吸引）而显眼所带来的益处相冲突。作为这种权衡的例证，许多鸟类雄性在繁殖季节呈现鲜艳羽色，但在繁殖后换羽为类似雌性的暗淡羽色。

John Endler（1980, 1983）对孔雀鱼（Poecilia reticulata）体色的研究为这种权衡提供了启发性实验证据。Endler研究了特立尼达和委内瑞拉溪流中多个隔离种群。雄性比雌性色彩更丰富，可区分三类体色：(a) 色素颜色（类胡萝卜素(carotenoids) — 红、橙、黄），通过食物获取。若喂食无类胡萝卜素饲料，这些颜色会在数周内消退（Kodric-Brown, 1989）；(b) 结构色(structural colours)（虹彩蓝与青铜色），由鳞片反光产生；(c) 黑斑（黑色素(melanin)），部分受神经调控可改变大小。实验室实验表明鲜艳体色带来交配优势，雌性尤其被橙色斑点吸引（Houde, 1988）。

为验证鲜艳体色是否因捕食存在反向选择，Endler对具有不同捕食者群落的溪流进行采样。发现生活在高捕食压力溪流中的雄性体色更暗淡，斑点数量更少且面积更小（图4.17a）。不仅捕食强度影响体色，捕食者类型也起关键作用：在以红色视觉缺失的虾类为主要捕食者的溪流中，雄性孔雀鱼红色显著增强。

图4.17 捕食对雄性孔雀鱼色斑模式的影响。(a) 在高捕食压力溪流中，每尾鱼的色斑数量和面积均更小。主要捕食者为其他鱼类和虾类。数据来自委内瑞拉五条捕食压力从A到E递增的溪流。引自Endler（1983）。(b) 实验室选择实验。F为无捕食者的基础种群，S为实验起始点；向C种群添加捕食者而K种群保持无捕食者。注意C种群在捕食开始后的快速变化。I和II为两次统计时间点。引自Endler（1980）。

最终，Endler展示了体色如何响应选择压力变化。在实验室多代控制种群中，与捕食者共存的雄性演化得更暗淡，而隔离种群演化得更鲜艳且斑点更大更多（图4.17b）。类似效应在野外条件下同样显现：当将200尾高捕食溪流的暗淡雄性引入特立尼达无孔雀鱼和捕食者的新隔离溪流后，种群在两年内演化出色彩更鲜艳的雄性。Endler的实验有力证明了自然选择如何通过不同选择压力间的动态平衡改变体色模式。

杜鹃和宿主的豆蒸

部分鸟类、鱼类和昆虫属于巢寄生者(brood parasites)；它们将卵产入其他物种（宿主(hosts)）巢中，使其代为育雏。如同捕食者与猎物关系，一方（巢寄生者）获益而另一方（宿主）受损。显然，自然选择应有利于宿主防御机制的演化，进而促使寄生者产生反适应(counter-adaptations)。我们将通过典型案例展示野外实验如何揭示这种"军备竞赛"的各个阶段。

杜鹃科（Cuculidae）包含约140个物种。其中约60%为亲代抚育物种，正常筑巢育雏；其余40%为巢寄生者。这种欺骗习性在杜鹃科内已从亲代抚育祖先独立演化三次（Sorenson & Payne, 2005）。欧洲大杜鹃（Cuculus canorus）在欧亚大陆广泛分布且被深入研究，其包含多个遗传分化的宿主种族(host races)，每个种族专化于特定宿主并产下与宿主卵相匹配的特色卵型（图4.18）。

欧洲大杜鹃产卵策略 图4.18 欧洲大杜鹃（Cuculus canorus）的不同宿主种族（中列）产下各具特色的卵，与其特定宿主物种（左列）的卵呈现不同程度匹配。图示案例从上至下对应的宿主物种及其杜鹃宿主种族为：欧亚鸲、白鹡鸰、林岩鹨、芦苇莺、草地鹨和大苇莺。右列为测试宿主辨别能力的各色模型卵。引自Brooke和Davies（1988）。

雌性杜鹃寄生宿主巢时遵循特定程序（图4.19a）：通常通过观察宿主筑巢定位目标，待宿主开始产卵后，于产卵期某个下午进行寄生（每巢仅产一枚卵）。产卵前静栖附近枝头可达一小时，随后突然滑翔至巢中，叼走一枚宿主卵并产下自卵，全程常不足十秒。产卵后即弃之，完全依赖宿主抚育。

宿主时而拒绝杜鹃卵，但多接受之（图4.19b）。杜鹃雏鸟通常率先破壳（孵化期异常短暂），出生数小时后虽仍裸露盲视，却能逐枚将宿主卵驮背抛出巢外（图4.19c）。任何新生宿主雏鸟亦遭此厄运，杜鹃雏遂成巢中唯一住户，宿主仍辛勤饲育之宛若己出（图4.19d）。

双方在何种程度上因对方选择压力而演化？实验为协同演化(coevolution)提供了证据。

图4.19 (a) 雌性欧洲大杜鹃寄生芦苇莺巢。首先移除宿主卵，随后叼卵短暂驻巢产下自卵。照片由Ian Wyllie拍摄。(b) 芦苇莺巢中的杜鹃卵（右）。(c) 新生杜鹃雏鸟正逐枚抛出宿主卵。照片© Paul Van Gaalen / ardea.com (d) 宿主芦苇莺持续饲育杜鹃雏鸟，即使其体重已达宿主七倍。照片© osf.co.uk。版权所有。

杜鹃已经为响应宿主而演化

对此有两个证据来源。首先，雌性大杜鹃（cuckoo）的产卵策略专门设计来规避宿主的防御。用模型杜鹃卵对芦苇莺（reed warbler）巢进行实验性“寄生（parasitism）”表明，如果模型卵与宿主自身卵的匹配度较差、产卵时间过早（在宿主开始产卵之前）、在黎明产卵（宿主自身产卵的时间）或宿主因发现巢上的杜鹃而警觉，宿主更可能拒绝模型卵。因此，杜鹃的的拟态卵的产卵时间控制和不常见的迅速都是为了提升寄生成功率的适应。

其次，杜鹃的卵拟态（egg mimicry）是对宿主辨别能力的进化响应。量化卵拟态需通过鸟类的视觉系统进行。鸟类的色觉优于人类，拥有四种视锥细胞类型，分别对极短（紫外线）、短（蓝）、中（绿）和长（红）波长敏感。Mary Caswell Stoddard和Martin Stevens（2011）测量了不同杜鹃宿主种族（host races）的杜鹃卵和宿主卵的反射光谱（图4.20a），计算这些波长如何被四种视锥细胞捕获，并将颜色绘制于鸟类四维颜色空间（tetrahedral colour space）（图4.20b）。他们发现，杜鹃卵与宿主卵的匹配度在不同宿主种族间存在差异（图4.20c），且当宿主的辨别能力更强时匹配度更高（图4.20d）。

一个尚未解决的问题是：宿主辨别能力的差异是否代表（i）由卵拒绝（egg rejection）的成本与收益差异设定的不同平衡点，或（ii）进化过程中的阶段，即更古老的宿主具有更强的拒绝能力。例如，林岩鹨（dunnock）宿主对外来卵的拒绝可能少于大苇莺（great reed warbler）宿主，原因可能是（i）拒绝成本更高或收益更低（寄生风险较低），或（ii）林岩鹨作为宿主的历史较短，尚未有足够时间进化防御。

宿主因杜鹃而进化

如果宿主的辨别能力是专门针对巢寄生（brood parasitism）而进化的，那么我们可以预测未受杜鹃影响的物种不会拒绝异样卵。这确实与观察一致：不适合作为宿主的物种（或因食种子饮食（幼杜鹃需以无脊椎动物喂养）或因在洞中筑巢（雌杜鹃无法进入））几乎不拒绝与自身卵不同的卵，且与宿主相反，它们对巢附近的成年杜鹃也表现出极低攻击性（Davies & Brooke, 1989a, 1989b; Moksnes et al., 1991）。

宿主不仅进化出卵拒绝作为防御，其卵纹样也发生进化，形成更独特的“签名（signatures）”以表明“这是我的卵”。与无巢寄生历史的物种相比，被杜鹃寄生的物种在同一窝卵内的外观变异更小，而不同雌性个体窝间的变异更大（Stokke et al., 2002）。这增加了杜鹃的难度，因为若宿主自身卵外观完全一致，则更容易发现外来卵；且宿主个体独特的标记使杜鹃更难进化出该物种卵的逼真伪造品。

一种非洲莺——黄胁扇尾莺（tawny-flanked prinia，Prinia subflava）的卵标记多样性尤为显著，该物种被杜鹃雀（cuckoo finch，Anomalospiza imberbis）寄生（图4.21）。宿主卵在底色、标记大小、标记变异和分布上存在差异。这四个参数独立变化，这恰好符合宿主被选择以最大化其卵签名个体独特性的预测。

图4.20 通过鸟类视觉观察卵（Stoddard & Stevens, 2011）。（a）四种鸟类视锥细胞（紫外线敏感、短波、中波和长波敏感）的相对刺激强度由反射光谱和各视锥细胞的光谱敏感度函数确定。引自Hart（2001）。经Elsevier许可。（b）卵颜色映射于鸟类四维颜色空间；颜色的位置由四种视网膜视锥细胞的相对刺激强度决定。（c）比较杜鹃卵与宿主卵的底色和斑点颜色。此处仅显示底色。红（杜鹃）与蓝（宿主）分布在四维颜色空间的重叠区域展示了不同杜鹃宿主种族的情况。（d）11个杜鹃宿主种族对非拟态卵的拒绝率与底色重叠度的关系。颜色重叠度以杜鹃体积覆盖宿主体积的百分比表示。卵照片由Mary Caswell Stoddard提供，©伦敦自然历史博物馆。

寄生者也进化出显著的卵变异（图4.21）。若个体杜鹃雀能针对特定宿主个体产下匹配度高的卵，岂不完美？但它们并未如此，可能因为这种选择性难以实现。相反，寄生虫随机产卵，因此因卵与宿主卵匹配度差而遭受高拒绝率（Spottiswoode & Stevens, 2010）。因此，宿主卵签名变异可成为有效防御。

图4.21 黄胁扇尾莺卵（外圈）与杜鹃雀卵（内圈）。宿主卵“签名”多样性引发了宿主与杜鹃间的签名-伪造军备竞赛，导致物种内卵颜色与标记的显著多样性。引自Spottiswoode和Stevens（2012）。照片由Claire Spottiswoode拍摄。

卵军备竞赛：协同进化序列

这些实验使我们能重构杜鹃-宿主在卵阶段的军备竞赛可能序列（Davies & Brooke, 1989a, 1989b）。

（i）初始阶段，未被寄生的小型鸟类几乎不拒绝外来卵（无杜鹃寄生史的小型鸟类因不适合作为宿主而不拒绝）。

（ii）作为对寄生的响应，宿主进化出卵拒绝（宿主确实会拒绝）和更独特的个体卵签名（宿主的卵变异更大）。

（iii）作为对宿主拒绝的响应，杜鹃进化出卵拟态（不同宿主种族的卵拟态程度反映宿主的辨别能力）。

（iv）若杜鹃卵拟态足够逼真且寄生水平不高，宿主接受多数杜鹃卵以避免在未寄生窝中误拒自身卵的成本可能是最佳策略（框4.2）。

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BOX 4.2 信号检测（SIGNAL DETECTION, REEVE 1989）

假设存在“有利”与“不利”的信号发送者。对杜鹃宿主而言，有利信号发送者是自己的卵，不利信号发送者是杜鹃卵；对捕食者而言，有利信号发送者是可口猎物，不利信号发送者是不可食物体或有毒猎物。假设有利与不利信号发送者的信号存在部分重叠（宿主卵被杜鹃卵拟态；可口猎物类似不可食物体或有毒猎物），如图 B4.2.1所示。

图 B4.2.1

宿主或捕食者应如何设定排斥阈值？若选择A点右侧的严格阈值，虽能排斥所有不利信号发送者，但会误排许多有利信号发送者。反之，若选择B点右侧的宽松阈值，虽能接受所有有利信号发送者，但会误受许多不利信号发送者。最优阈值取决于：(i) 有利与不利信号发送者的相对频率；(ii) 四种结果的经济性：接受 vs 排斥有利信号发送者，接受 vs 排斥不利信号发送者。

对于可能被common cuckoo寄生的芦苇莺宿主，其收益如下（改编自Davies et al., 1996a）：

<html><body><table><tr><td></td><td colspan="2">宿主的繁殖成功率</td></tr><tr><td>宿主反应</td><td>未被寄生</td><td>被寄生</td></tr><tr><td></td><td>(4枚宿主卵)</td><td>(3枚宿主卵 + 1枚杜鹃卵) a</td></tr><tr><td>接受</td><td>正确接受 b</td><td>漏拒 c</td></tr><tr><td></td><td>(4)</td><td>(0)</td></tr><tr><td>排斥</td><td>虚警 d</td><td>真警 e</td></tr><tr><td></td><td>(3)</td><td>(0.7 ×3) +(0.3 × 0)= 2.1</td></tr></table></body></html>

a 平均每窝4枚卵。杜鹃移除1枚宿主卵并产下自己的卵。 b 宿主成功抚育全部4枚卵。 c 杜鹃卵留存，杜鹃雏鸟驱逐所有宿主卵。 d 假设宿主排斥1枚卵。 e 宿主再次排斥1枚卵，但野外观察显示存在识别错误：70%情况下排斥杜鹃卵从而保全剩余3枚卵，30%情况下排斥自身1枚卵，导致杜鹃卵留存并驱逐宿主卵。

显然，被寄生时排斥更优（2.1>0），但未被寄生时接受更优（4>3）。排斥策略优于接受的临界寄生频率为32.2%。实际上，芦苇莺通常接受大多数杜鹃卵（寄生频率远低于临界值），除非它们曾在巢中目睹杜鹃，此时更可能排斥卵。

关键在于识别系统并不完美，最佳反应受成本影响。Rodriguez-Girones & Lotem (1999) 对杜鹃卵排斥进行了更精细的分析。关于杜鹃雏鸟排斥的信号检测研究见Langmore et al. (2009)，猎物报警信号（捕食者识别可能不完美）见Getty (2002)。

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宿主防御：卵拒绝与雏鸟拒绝

宿主偶尔会遗弃大杜鹃雏鸟（Grim et al., 2003），但为何不总是如此？杜鹃雏鸟远大于宿主自身雏鸟，且其喙部颜色不同。大小与颜色是拒绝异样卵的线索；为何不在雏鸟阶段也利用这些线索？

Arnon Lotem (1993) 提出了一个巧妙的解决方案。在卵阶段，实验表明宿主首次繁殖时会对其卵产生印迹（imprint），之后会排斥与这一习得集合不同的卵（Rothstein, 1982; Lotem et al., 1995）。这种印迹并非万无一失的防御。首先，如果宿主不幸在首次产卵时被寄生，它们可能错误地将外来卵也印迹为自身卵的一部分。其次，一旦寄生者演化出卵拟态（egg mimicry），宿主可能产生识别错误，排斥自己的卵而非寄生者的卵（Box 4.2）。因此，与猎物类似，宿主的防御机制是有代价的。然而，若宿主在雏鸟阶段面对如common cuckoo这类早孵化并驱逐宿主卵的寄生雏鸟时，错误印迹的代价将变得极高。此时，若宿主首次繁殖尝试被寄生，它们在雏鸟阶段巢内所见仅有一只common cuckoo雏鸟。若对此产生印迹，未来未被寄生的窝中它们将排斥自己的雏鸟。面对这一难题下，“全盘接受”规则在雏鸟阶段优于“印迹并排斥”（Lotem, 1993）。

这一精妙论点可解释为何common cuckoo雏鸟被排斥的现象罕见。然而，错误印迹并非普遍限制，因为在澳大利亚，Chalcites属青铜杜鹃（其雏鸟也会驱逐宿主卵）的宿主常通过弃巢（superb fairy wren弃置38%的Horsfield bronze cuckoo；Langmore et al., 2003）或叼扔出巢（Sato et al., 2010）来排斥杜鹃雏鸟。青铜杜鹃雏鸟已演化出与宿主雏鸟的视觉拟态（visual mimicry），可能是对宿主排斥的响应（图4.22）。

实验表明，superb fairy-wren在抚育杜鹃雏鸟后不会排斥自身后代，且随着抚育自身后代的经验增加，它们更可能排斥杜鹃雏鸟（Langmore et al., 2009）。因此，这些宿主可能通过先天模板引导选择性学习来避免错误印迹，类似于鸣禽对同种鸣唱的选择性学习机制。

图4.22 澳大利亚青铜杜鹃（Chalcites）雏鸟对宿主雏鸟的视觉拟态。从左至右：A. Little bronze-cuckoo雏鸟（上）与其宿主large-billed gerygone雏鸟（下）。B. Shining bronze-cuckoo雏鸟（上）与其宿主yellow-rumped thornbill雏鸟（下）。C. Horsfield’s bronze-cuckoo雏鸟（上）与其宿主superb fairy-wren雏鸟（下）。引自Langmore et al. (2011)。

小结

捕食者与猎物间的对抗性互动导致适应与反适应的演化。其结果可能是“红皇后”协同进化（Red Queen coevolution），即策略随时间变化但双方的相对成功率保持不变。针对鸟类搜寻隐蔽猎物的实验表明：背景匹配（background matching）确实能降低被捕食率，且可通过破坏性色斑（disruptive colouration）和反荫蔽（counter-shading）增强；捕食压力也可能促进猎物多态性（polymorphism）的演化，从而降低捕食者形成搜索印象（search image）的效率。即使轻微的隐蔽性（crypsis），仅需增加捕食者数秒的辨别时间，也能为猎物提供优势，成为演化军备竞赛的起点。

部分猎物具有鲜艳体色。亮色与眼斑（eyespots）可惊吓捕食者。鲜艳体色亦是有毒猎物的有效警戒信号（警戒色，aposematism）。警戒色的演化涉及权衡：增加对无经验捕食者的显眼性 vs 通过更易检测与记忆的警戒信号提升对有经验捕食者的防御。警戒色促进了穆氏拟态（Müllerian mimicry，排斥性物种外观趋同）与贝氏拟态（Batesian mimicry，适口物种拟态有毒物种）的演化。

猎物防御存在成本，涉及生产与使用中的权衡。孔雀鱼实验表明，雄性体色反映了求偶优势（明亮体色）与规避捕食（暗淡体色）间的平衡。

杜鹃-宿主（cuckoo–host）的相互作用涉及杜鹃通过协同进化（coevolution）获得让宿主接受其卵和雏鸟的策略，以及宿主通过协同进化发展出拒绝它们的防御机制。野外实验（field experiments）揭示了协同进化的连续阶段。

拓展阅读

我们并未试图进行全面综述，而是选取了一些明确界定的问题，并展示如何通过野外和实验室实验来解决这些问题。Ruxton、Sherratt和Speed（2004）的著作对捕食者-猎物（predator–prey）相互作用进行了精彩综述。Stevens和Merilaita（2009）编辑的《皇家学会哲学汇刊》（Philosophical Transactions of the Royal Society）特刊回顾了动物伪装（camouflage）。Mappes等（2005）综述了警戒色（aposematism）。Marshall（2000）表明，珊瑚礁鱼类的鲜艳色彩在远距离观察时可能呈现隐蔽效果。Mallet和Joron（1999）综述了警戒色（warning colours）与拟态（mimicry）。Rowland等（2007）通过实验测试了防御力不均等的共拟态（co-mimic）物种间是否存在互利或寄生关系。Darst等（2006）比较了箭毒蛙（poison frogs）在警戒信号（warning signals）和毒性（toxicity）上的投入。

Krüger（2011）展示了宿主接受非拟态（non-mimetic）杜鹃卵在某些情况下可能具有适应性（adaptive）。Rothstein（2001）和Lahti（2005, 2006）探讨了宿主在停止育雏寄生（brood parasitism）后的防御机制变化。Davies（2011）比较了杜鹃涉及"欺骗"（trickery）（通过突破宿主防御）和"调谐"（tuning）（通过适应宿主生活史以提升宿主照料）的适应策略。Hauber等（2006）通过实验展示了宿主如何根据寄生威胁调整对外来卵的接受度。

Susanne Foitzik及其同事的论文探讨了奴役蚁（slavemaker ants）与宿主间的对抗性相互作用，提供了许多与杜鹃-宿主相互作用的有趣类比（Foitzik & Herbers, 2001; Foitzik等, 2001, 2003）。Kilner和Langmore（2011）比较了鸟类与昆虫中的杜鹃-宿主相互作用。

Buckling和Rainey（2002）通过细菌（bacterium）和噬菌体（bacteriophage）的实验室培养，展示了协同进化军备竞赛（coevolutionary arms race）的经典案例。

讨论主题

1. 猎物群居（grouping in prey）是否促进警戒信号（warning signals）的演化？（阅读以下三篇论文，它们通过"新世界"（novel world）猎物实验设计提出不同观点：Alatalo & Mappes, 1996; Tullberg等, 2000; Riipi等, 2001）
2. 蝴蝶眼斑（eyespots）可能既是配偶选择的信号（signals for mate choice），也是抵御捕食者的信号（Robertson & Monteiro 2005）。如何研究这两种选择压力（selection pressures）的影响？
3. 为何选择贝氏拟态（Batesian mimic）而非隐蔽（cryptic）或警戒（aposematic）（具备防御机制）？
4. 为何猎物有时（但非总是）呈现多态性（polymorphic）？
5. 某些捕食者通过模拟无害或具吸引力的物种/物体接近猎物（Heiling等, 2003）。比较这种"攻击性拟态"（aggressive mimicry）与猎物的伪装（camouflage）、贝氏拟态（Batesian mimicry）和假扮（masquerade）。
6. 澳大利亚铜杜鹃（bronze-cuckoos）的宿主常拒绝杜鹃雏鸟，而欧洲大杜鹃（common cuckoos）的宿主很少如此。两种情况下杜鹃雏鸟都会将宿主卵/幼体推出巢，宿主在成功寄生巢中将完全丧失繁殖成功率。如何解释这种宿主拒绝行为的差异？（阅读Kilner & Langmore, 2011）