第十一章 社会行为：从豪人到剑人

译者注：本文原标题是“Altruism to Spite”，直译即“从利他行为到恶意行为”。其中，利他行为值牺牲自己利益，换取别人的利益；恶意行为指的是即使牺牲自身利益，也要损害他人利益。中文中没有对“spite”的很恰当的翻译，常用的译名“恶意行为”既不对偶，又不直观，因此在此处我擅自将其译为“豪人行为”和“剑人行为”。在正文中，则采取常规的“恶意行为”作为译名。

迄今为止，本书始终秉持这样的观点：自然选择塑造个体的行为是为了满足其自身利益，而非为了物种或所属群体的福祉。例如，观察到的窝卵数、觅食行为和交配模式，都符合"自然选择通过优化行为和生活史策略来最大化个体繁殖成功"的预期。

然而，任何博物学家都清楚，动物并非始终表现出自私行为。个体间常常存在明显的合作行为：多只狮子可能合作捕猎；许多鸟类和哺乳动物个体会发出警报声以警告同类捕食者的接近；在诸如meerkats等合作繁殖物种中，个体可能帮助其他个体繁殖后代而非自己生育。某些情况下，合作行为能为行为实施者（actor）带来即时或延后的生存/繁殖收益，足以抵消行为成本。例如，个体帮助他人可能期待未来获得回报。这类互利合作可通过自私利益动机解释，具体讨论将在下一章展开。

但在其他案例中——这对进化理论更具挑战性——合作行为无法使行为实施者获益，属于利他主义（altruism）。具体而言，当某行为降低实施者自身繁殖成功率，却能提升其他个体适合度时，即被定义为利他行为（Box 11.1）。例如，社会性昆虫（蚂蚁、蜜蜂、黄蜂、白蚁）中的工蚁常放弃自身繁殖机会，专职协助蚁后抚育后代。若自然选择青睐自私行事的个体，如何解释这类利他行为？

要理解自然选择如何导致利他甚至恶意（spite）行为的演化，我们必须回归根本问题：自然选择在基因层面究竟如何运作。

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框11.1 社会行为分类

Bill Hamilton（1964）提出根据行为对实施者（actor）与接受者（recipient）适合度的影响来定义社会行为。若某行为对行为实施者和其他个体的适合度均产生影响，则属于社会行为。社会行为按其给实施者与接受者带来的适合度变化（有益/成本）进行分类（表B11.1.1）。对实施者有益而对接受者有害（+/-）为自私行为；双方均受益（+/+）为互利行为；实施者受损而接受者受益（-/+）为利他行为；双方均受损（-/-）则为恶意行为（Hamilton, 1964）。自私与互利行为可从个体最大化繁殖成功的角度解释，而利他与恶意行为必须考虑行为的间接遗传效应。

表B11.1.1 社会行为的分类

行为发出者	行为承受者
	获益	受损
获益	互利	自私
受损	利他	恶意

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亲缘选择与广义适合度

个体间互助行为最典型的例子当属亲代抚育。观察到亲鸟辛勤哺育幼雏不会令人惊讶，因为自然选择青睐那些能最大化自身基因传承的个体。后代携带亲本基因的副本，因此亲代抚育是增加基因传递效率的有效途径。

我们可以量化亲本体内某个特定基因的拷贝存在于其后代体内的概率。在二倍体（diploid）物种中，当卵子与精子融合形成受精卵时，每个亲本都会将其基因的50%传递给后代。因此，亲本与后代共享某个特定基因拷贝的概率（因后代从该亲本获得该基因）为0.5。这种个体间因同源（identical by descent，即遗传自同一祖先）而共享相同基因的可能性，提供了亲缘系数（coefficient of relatedness）的度量标准，通常用r表示。

后代并非唯一通过同源基因共享相同基因拷贝的亲属。我们可以再次计算一个个体体内基因的拷贝存在于兄弟、姐妹、表亲等其他亲属体内的概率。对于兄弟姐妹r为0.5，孙代为0.25，表亲为0.125（框11.2）。Bill Hamilton（1963, 1964）意识到这对利他行为（altruism）演化的重要启示，表明基因增殖既可通过亲代抚育实现，也可通过照顾同胞、表亲或其他亲属实现。表11.1展示了直系亲属与非直系亲属的不同r值，框11.3描述了如何利用中性分子标记（neutral molecular markers）测量自然种群中的亲缘关系。

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框11.2 亲缘系数r的计算

r是指某个基因在一个个体中是另一个个体基因通过遗传获得的同源相同拷贝的概率。

通用方法

绘制包含相关个体及其共同祖先的图谱，用箭头表示世代连接。每个世代连接处会发生减数分裂（meiosis），因此特定基因拷贝被传递的概率为0.5。对于L个世代连接，概率为(0.5)^{L}。计算r时需将所有可能路径的该值相加：

r = Σ(0.5)^L

具体案例

以下图谱展示了以实心圆表示的两个个体间的r值计算。其他亲属以空心圆表示。所有案例均假设为远交（outbreeding）。实线为计算中使用的世代连接，虚线为谱系中的其他连接。

【略】

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表11.1 直系与非直系亲属的亲缘系数(r)，计算为某个体基因通过遗传成为另一体基因同源相同拷贝的概率（假设远交）

r	直系亲属	非直系亲属
0.5	子	全同胞
0.25	孙	半同胞
		侄
0.125	曾孙	表

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框11.3 用分子标记测量亲缘关系

图B11.3 （a）细尾獴群体不同成员的遗传亲缘度(\pm\mathsf{s.e.})。引自Griffin等（2003）。（b）社会性黄蜂P. dominulus。照片© Alex Wild。（c）黏菌D. discoideum的子实体，从死蝇和白尾鹿（Odocoileus virginianus）粪便中萌发。照片© Owen Gilbert。

评估个体间亲缘关系（relatedness）的最简单方法是已知谱系关系。此时可以分配相关度值，例如全同胞对之间的r=0.5，半同胞对的r=0.25等。然而，对于许多自然种群而言，详细的谱系关系无法确定。原因在于父母（尤其是父系）往往无法完全准确确认，且通常缺乏种群过去多代繁殖历史的详细记录。解决此问题的一种方法是通过个体在微卫星（microsatellites，详见框9.1）等分子标记中共有等位基因的程度来测量亲缘关系。Queller和Goodnight（1989）提出了一种利用遗传数据估计亲缘关系的方法，可通过易操作的计算机程序实现。该方法测量两个个体间的遗传相似性，相对于种群中随机个体间的整体遗传相似性（Grafen，1985）。我们将在框11.5中回到这种亲缘关系的统计学定义。

直接分子测量亲缘关系的方法具有多重优势。首先，它们能构建社会群体内亲缘关系结构的详细图谱。例如，在细尾獴中，研究发现初生从属个体倾向于与它们帮助抚育的幼崽为半同胞关系，但外来雄性从属个体也可能与帮助抚育的幼崽存在亲缘关系，因为它们可能与优势雄性存在亲缘关系，或成为从属雌性子代的父系（图B11.3a；Griffin等，2003）。其次，这些方法推翻了先前关于群体内个体亲缘关系的假设。例如，在黄蜂Polistes dominulus中，约35\%的巢内助手与优势蜂后无亲缘关系，因此并非如社会性昆虫中通常假设的那样帮助近亲繁殖（图B11.3b；Queller等，2000）。第三，它们能在无法通过谱系分析的情况下评估亲缘关系。例如，研究表明当黏菌Dictyostellium discoideum个体在野外聚集形成子实体时，平均亲缘度极高（r=0.98），表明大多数子实体由克隆伙伴组成（图B11.3c；Gilbert等，2007）。

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框11.4 内含适合度（inclusive fitness）

图B11.4.1 内含适合度是直接和间接适合度的总和。其关键特征在于，按定义它描述了行为者能影响的繁殖成功率组分，因此可表现为行为者最大化的目标。引自West等（2007b）。

内含适合度在教科书和科学论文中长期存在错误定义（Grafen，1982；Queller，1996）。特别需要注意的是，在评估某行为的内含适合度后果时，必须仅考虑该行为导致的焦点个体及其亲属繁殖成功率的变化。否则会出现重复计算问题：子代可能同时被计入一个个体的直接适合度和其他个体（甚至多个个体）的间接适合度。

图B11.4.1展示了两个个体如何通过行为相互影响对方繁殖成功率的过程。行为者行为（黄色手部）对其自身繁殖成功率（黄色子代）的影响称为直接适合度效应（direct fitness effect）。行为者行为（黄色手部）对社会伙伴繁殖成功率（蓝色子代）的影响，经行为者与接受者亲缘度加权后，即为间接适合度效应（indirect fitness effect）。关键点在于：内含适合度不包含行为者（黄色子代）或其亲属（蓝色子代）的全部繁殖成功率，仅包含由行为者行为（黄色手部）导致的部分。

然而实践中，计算内含适合度往往不可行或极其困难。更简便有效的验证方法是使用汉密尔顿法则（Hamilton’s rule）（Grafen，1991），如正文所述。

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核心观点在于，子代作为亲属并无特殊之处；如果我们观察到一只鸟类帮助喂养弟弟或妹妹，这种行为同样可能通过选择被青睐，作为将基因副本传递给后代的手段。更普遍地说，基因可以通过增加其所在个体的繁殖成功率，或通过增加携带该基因副本的其他个体的繁殖成功率，来提升自身向下一代的传递概率。这些基因副本传递至下一代的不同途径分别被称为直接传递（direct）和间接传递（indirect）。

Hamilton指出，当考虑到这些间接效应时，基因的自然选择将导致个体的行为方式最大化其包含适合度（inclusive fitness），而非其自身或直接繁殖成功率。包含适合度被定义为直接适合度（direct fitness）与间接适合度（indirect fitness）之和，其中直接适合度指通过产生子代获得的适合度组分，间接适合度指通过帮助亲属（包括后代与非后代）获得的适合度组分（Box 11.4）。Maynard Smith（1964）创造了术语“亲缘选择（kin selection）”，用于描述因对亲属的效应而被青睐的特征演化过程。

Hamilton法则

利他行为通过亲缘选择扩散的条件如下（Hamilton, 1963, 1964）。假设一个利他者（或行动者）与受助者之间的互动可通过对双方生存概率的影响来评估成本与收益。行动者可能以任何方式帮助受助者，例如发出警报或提供食物。若行动者承担成本C（如增加被捕食者发现的概率或损失食物），而受助者因利他行为获得收益B，则导致利他行为的基因在以下条件下频率将上升：

B/C ＞ 1/r，等价地，rB - C ＞ 0

其中r为行动者与受助者的亲缘系数（coefficient of relatedness）。这一简洁的结果被称为“Hamilton法则”（Charnov, 1977）。换言之，当受助者的收益（B）乘以受助者与行动者的遗传关联度（r）超过行动者的成本（C）时，利他合作可能被选择青睐。

Hamilton法则的直观理解如下。以极端利他行为为例：假设一个基因使个体为拯救亲属的生命而牺牲自身。该基因的一个副本会因利他者死亡而从种群中消失，但若平均而言，该行为拯救超过两个兄弟或姐妹（r=0.5）、四个侄子女（r=0.25）或八个表亲（r=0.125），则该基因在基因库中的频率仍将上升。J.B.S. Haldane曾于某晚在酒吧进行此类计算后宣称，他愿为两个兄弟或八个表亲牺牲生命！

【译者注：J.B.S. Haldane，霍尔登，共产主义者，生于英国，与罗纳德·费舍尔 （Ronald Fisher） 、塞沃尔·赖特 （Sewall Wright）并为群体遗传学数学的主要发展人。】

若以子代得失衡量成本与收益，常使用以下形式的Hamilton法则：

B/C ＞ r_{与本身的子代}/r_{与他人的子代}

两个例子可阐明此式。假设个体面临选择：养育自身子代或帮助母亲繁殖子代。个体自身子代与母亲子代（假设为全同胞）的亲缘系数均为r=0.5，因此上式变为B/C>1。此时，若通过帮助行为使母亲额外产生的子代数量超过施助者因帮助而“牺牲”的子代数量（即放弃自身繁殖机会），则亲缘选择将青睐帮助行为。若个体需选择养育自身子代或帮助姐妹繁殖子代，则上式变为B/C>2（0.5/0.25）。此时，帮助行为仅在每损失一个施助者子代可换来姐妹产生至少两个额外子代时演化。上述例子强调，亲缘选择不仅关乎遗传关联度（r），也受决定行为成本（C）与收益（B）的生态因素影响。

亲属间利他行为的实例

社会性昆虫为极端利他行为（altruism）提供了典型案例。工蜂（worker bees）具有带倒刺的螫针，会攻击靠近巢穴的捕食者。在螫刺过程中，倒刺会嵌入受害者体内，导致工蜂死亡。这种自杀行为的演化曾引发疑问，直到我们发现利他行为的受益者实际上是工蜂的近缘亲属。工蜂还通过另一种方式表现利他性：它们自身极少繁殖，而是协助巢内其他个体繁衍后代。达尔文认为这一观察可能对其自然选择理论构成致命挑战。这种利他性如何演化？亲缘选择（kin selection）理论立即为此提供了可能的解答：不育工蜂通常协助其母亲（蜂后）繁殖后代，因此蜂后是将利他基因传递给后代的载体（第13章）。

并非所有利他行为都如自杀或不育这般极端。以下考察两个利他成本较低但仍可能由亲缘选择驱动演化的案例。

地松鼠和土拨鼠的合作与警报鸣叫

Paul Sherman 对 Belding's ground squirrel（Urocitellus beldingi）进行了深入研究。这种昼行性社会性啮齿类栖息于美国西部偏远地区的亚高山草甸（见图11.5和11.6）。该物种冬季冬眠，五月出蛰。雌性出蛰后很快进入发情期并交配。交配后雄性离开，由雌性单独育幼。雌性在巢穴周围建立领域，每年产一窝3-6只幼崽。幼崽在断奶期（3-4周龄）首次出洞活动。此后，未成年雄性会扩散离开，而未成年雌性倾向于留在出生地附近。这意味着雄性很少与近缘亲属互动，而雌性终生与雌性近缘亲属共同生活。

Sherman 发现近缘雌性（母女、姐妹）很少为巢穴争斗或驱逐彼此离开领域。事实上，它们会合作保护彼此的幼崽免受同类杀婴者的侵害。所有新生幼崽中有8%被拖出洞穴杀死。施害者与受害者无近缘关系，可能是寻找易得食物的未成年雄性，或是寻找新巢穴的迁入成年雌性。这些雌性试图占领已有洞穴，通过杀死幼崽清除潜在竞争者（Sherman, 1981a, 1981b）。近缘个体间的合作与非亲缘个体间的冲突，与亲缘选择理论的预测完全一致。

当郊狼或鼬等捕食者接近时，个体会发出警报鸣叫。鸣叫者可能因此承受代价，因其更易遭受攻击——可能因鸣叫暴露自身位置。但其他个体则因提前预警更易逃脱。Sherman（1977）发现雌性比雄性更常发出警报，且近缘亲属在场的雌性更倾向鸣叫。虽然多数情况下受益者是后代，但当父母或非直系亲属在场时个体仍会报警。例如尚未生育的年轻雌性会通过警报提醒母亲和姐妹捕食者接近。在另一种地松鼠（Spermophilus tereticaudus）中，雄性在扩散前（近缘亲属在场时）更倾向报警，但扩散离开亲属后面对捕食者则更倾向保持沉默（Dunford, 1977）。

这些警报鸣叫数据清晰显示：当近缘亲属可能受益时，个体更愿意承担鸣叫代价。警告后代（即亲代抚育）与警告姐妹本质都是增加基因传递至后代的不同方式。但值得探究警报鸣叫是否主要因非直系亲属的受益而演化。对此最有力的证据来自 John Hoogland（1983, 1995）对另一种群居啮齿类黑尾草原犬鼠（Cynomys ludovicianus）的长期研究。

图11.1 黑尾草原犬鼠对标本獾的警报呼叫。雄性（深蓝色直方图）和雌性（浅蓝色）的A型与B型个体之间，以及A型与C型个体之间均存在显著差异。但两性的B型与C型个体间均无显著差异。数据为均值±1标准误。引自Hoogland（1983），经Elsevier许可。照片显示一只雌性正在发出警报呼叫，以及被拖过地面以模拟捕食者存在的标本獾。两张照片© Elaine Miller Bond。

黑尾草原犬鼠（black-tailed prairie dogs）生活在称为“家族群（coterie）”的社会群体中，通常由一只成年雄性、三到四只成年雌性及其后代组成。年轻雌性终生留在出生家族群中，而年轻雄性在第二年扩散。因此，家族群内的所有雌性和一岁龄雄性通常具有密切的亲缘关系。胡格兰德（Hoogland）通过展示天然捕食者獾（badger）Taxidea taxus的标本（图11.1）研究了警报呼叫反应。这种方法使他能够比等待自然捕食者攻击获得更多数据，同时能控制捕食者与草原犬鼠的接近距离。图11.1总结了700多次实验结果。数据显示，当个体所在家族群中仅有非后代亲属时，其发出警报呼叫的频率与存在后代时同样频繁。尽管没有亲属在场，但附近无亲属的迁入个体有时仍会发出警报（图11.1），这表明除警告亲属外必然还涉及其他因素。发出警报有时可能对呼叫者自身产生直接利益，例如向捕食者传递"我已发现你"的信号，这可能通过消除捕食者的突袭优势来降低攻击概率。另一种可能是，即使非近亲个体发出捕食者接近的警告也具有适合度意义——如果邻居被成功捕获，捕食者更可能再次返回同一区域狩猎。因此，警报呼叫可能降低同一捕食者未来攻击的概率。

这些对地松鼠和草原犬鼠亲属间合作行为的研究与亲缘选择模型（kin selection model）一致，但并未构成对汉密尔顿法则（Hamilton’s rule）的定量检验。实际上，以损失与获得的后代数量来评估警报呼叫的成本与收益十分困难。下面我们将转向一个能估算这些参数的案例。

野生火鸡的合作求偶

图11.2 一对结成联盟求偶的野生火鸡（Meleagris gallopavo）雄性。照片由Maslowski/National Wild Turkey Federation提供。

在野生火鸡（Meleagris gallopavo）中，同年龄雄性有时会结成联盟求偶，并共同抵御其他雄性（图11.2）。在这些群体中，一只雄性处于主导地位，获得所有交配机会，而另一只从属雄性则无法获得配偶。既然如此，为何从属者仍留在联盟中？艾伦·克拉考尔（Alan Krakauer，2005年）研究了这种合作求偶是否可解释为亲属间的利他合作。为此，他估算了汉密尔顿法则的三个参数：r、B和C（表11.2）。首先，他使用微卫星标记估算亲缘度，发现联盟内雄性间的平均亲缘系数为r=0.42，与全同胞亲缘系数（r=0.5）无显著差异。

克拉考尔进一步估算了合作求偶对从属者的成本（C）和主导者的收益（B）。为估算收益B，他比较了主导雄性与非合作独居雄性的繁殖成功率。结盟主导雄性交配更多雌性，平均比独居雄性多产生6.1个后代。为估算成本C，他比较了从属雄性与独居雄性的繁殖成功率。尽管独居雄性平均每只产生了0.9个后代，但下属个体从未被观察到繁殖任何后代。因此，通过帮助主导者繁殖，下属个体"牺牲"了0.9个自身后代，使主导者的繁殖成功率增加了6.1个后代。

表11.2 用野生火鸡参数化汉密尔顿法则（Krakauer，2005年）。B和\boldsymbol{C}以每只雄性的后代数为单位。

将这些数值代入汉密尔顿规则（Hamilton's rule）得到(0.42×6.1)-0.9=1.7，该值>0，因此满足汉密尔顿规则。这说明下属个体付出的帮助代价被通过帮助亲属（兄弟）获得更多配偶所产生的间接收益所抵消。实际上，满足汉密尔顿规则所需的最低亲缘系数是r=0.15（即当r×6.1-0.9=0时的r值），因此即使是半兄弟（r=0.25）也会选择合作。需要注意的是，这些数据是观察性数据，因此计算中未考虑个体质量差异导致策略选择不同等复杂因素。例如，下属个体是否是因质量低下而无法独立繁殖的个体？理想情况下，需要通过移除实验来验证以下假设：在没有伴侣的情况下，主导者和下属个体的繁殖成功率都会等同于独居雄鸟的水平。

尽管如此，基于下属个体直接收益的若干替代假说可以被排除，这些假说在其他物种中可能成立（Krakauer, 2005）。首先，可能存在下属个体通过帮助获取"共享"繁殖收益的可能性，如流苏鹬（Philomachus pugnax; Lank et al., 2002）中观察到的情况。这在野生火鸡中不适用，因为下属个体并未产生后代。其次，下属个体可能通过帮助提高未来继承求偶场地的可能性，如长尾娇鹟（Chiroxiphia manakins; McDonald & Potts, 1994）中的情况。野生火鸡的联盟在成年期前就已形成，且仅通过成员死亡才会改变。因此，若主导者死亡，下属个体只会成为独居雄鸟。

个体如何识别亲属？

汉密尔顿对利他行为的解释要求互动个体间具有足够高的亲缘度。实现这一点的途径之一是亲属识别（kin discrimination），即个体评估与其他个体的亲缘度并相应调整行为。现有大量证据表明个体确实具备这种能力，甚至能区分近亲与远亲。它们是如何做到的？

绿胡子（Greenbeards）

图11.3 绿胡子基因（greenbeard genes）促使行为者帮助具有该胡子的其他个体，或伤害无此特征的个体。红火蚁（Solenopsis invicta）工蚁处决未携带b等位基因蚁后的照片。引自Gardner和West（2010）。照片© Ken Ross。

Bill Hamilton（1964）提出了一个有趣但在理论上可能性较低的解释，Richard Dawkins（1976）将其命名为"绿胡子效应（green beard effect）"。该假说认为可能存在"识别等位基因（recognition alleles）"，这些基因能在表型上表达特征，使携带者能够识别其他个体中的相同等位基因，并促使携带者对具有可识别表型特征的个体表现出利他行为（图11.3）。因此，这种基因需要具备三种功能：自我标识、识别他人标识、以及向检测到该标识的个体提供合作。例如，这种基因可能使其携带者同时拥有绿胡子和对绿胡子个体友善的倾向。

Laurent Keller 和 Ken Ross (1998) 在红火蚁（Solenopsis invicta）中发现了一个绿胡子基因（greenbeard gene）的实例。该物种的巢穴中存在多个蚁后，新交配的蚁后会被招募进入巢穴。绿胡子基因对应 GP-9 位点。携带 b 等位基因的工蚁通过气味识别候选蚁后是否也携带该等位基因——若未携带则将其斩首。这使携带 b 等位基因的蚁后受益，它们被招募入巢且无需与未携带 b 等位基因的个体竞争资源。

然而，此类绿胡子基因不太可能普遍存在或具有广泛重要性。一个问题是它们需要具备复杂功能——信号传递、识别和直接合作三种行为。仅完全编码一种行为的基因已难以想象，更遑论三种！另一个问题是它们易被"假胡子（falsebeards）"入侵，后者仅展示特征却不表现利他行为。与此一致的是，目前仅发现极少数的绿胡子基因案例。大多数绿胡子案例存在于微生物中，可能因其基因型与表型间的关联相对简单，可防止"胡子"特征与社会行为的解耦，从而减少假胡子出现的可能性。

直接遗传亲属识别与"腋窝效应"

鉴于直接识别自身拷贝存在困难，次优方案是利用亲缘关系作为基因共享的概率手段（表 11.1）。识别亲属可通过表型可识别的直接遗传线索实现。例如，若某种气味特征由遗传决定，则亲缘关系更近的个体会具有更相似的气味。此时，亲属识别可通过"对气味相似的邻居表现利他"等规则实现。Richard Dawkins 将此类亲属识别形象地称为"腋窝效应（armpit effect）"。

图 11.4 黏菌生命周期。经 Dr. Mary Wu 和 Dr. Richard Kessin 许可使用。

基于遗传线索进行亲属识别的经典案例来自一类通常不被认为具有社会行为的生物——变形虫。Joan Strassmann、Dave Queller 及其同事研究了网柄菌属（Dictyostelium）中几种社会性变形虫（黏菌）的社会行为。这些物种的个体在土壤中以细菌为食（图 11.4a）。当食物匮乏时，数千个细胞会聚集成多细胞可移动的"蛞蝓体"（图 11.4d）。蛞蝓体迁移至土壤表面后转化为由柄结构支撑孢子球的子实体（图 11.4g）。柄细胞失去活力，在协助孢子扩散后死亡。因此，成为柄细胞是极端利他行为的范例，类似于社会性昆虫中的不育工蚁阶级。

Mehdiabadi 等（2006）通过将两个无亲缘关系的紫色网柄菌（Dictyostelium purpureum）品系细胞混合培养于琼脂平板（其中一品系标记荧光染料），检测其亲属识别行为（Mehdiabadi et al., 2006）。观察形成的子实体发现，细胞优先与克隆关系（r=1）的同源品系成员形成蛞蝓体和子实体。总体而言，这种识别使子实体内的平均亲缘系数达到 0.8（预期值为 0.5，因半数细胞间 r=0，另一半 r=1）。基于这种高亲缘度，亲缘选择为部分细胞自我牺牲成为柄细胞提供了潜在解释——它们帮助亲属扩散。后续研究表明，其遗传线索可能来自高度变异的 lag 基因（lag genes），这些基因参与细胞间信号传递与黏附（Benabentos et al., 2009）。

亲属识别的环境线索

识别亲属的另一种机制是，个体使用简单的规则，例如"将家中所有个体视为亲属"。例如亲鸟若发现幼雏被放置在巢缘之外就会忽视自己的后代，却会欣然接受巢内的陌生雏鸟。这可能导致奇怪的结果：例如苇莺（Acrocephalus scirpaceus）可能集群攻击接近其巢穴的大杜鹃（Cuculus canorus）成鸟，但一分钟后又会返回巢中辛勤喂养巢内的大杜鹃雏鸟！不过通常情况下，这种简单规则会使个体照顾自己的后代。

图11.5 贝尔丁地松鼠的亲缘识别。（a）实验室实验：竞技场测试中一岁龄贝尔丁地松鼠对的攻击性遭遇（agonistic encounters）平均数（±1 SE）。共同养育的非同胞（NS.RT）与共同养育的同胞（S.RT）攻击性无差异。但分开养育的非同胞（NS.RA）比分开养育的同胞（S.RA）更具攻击性。（b）和（c）野外观察：全同胞或半同胞雌性一岁龄个体（通过血液蛋白确定遗传亲缘度）间的攻击与合作。全同胞相互攻击较少（b），合作更多（c）。引自Holmes和Sherman（1982）。鸣叫雌鼠照片© George D. Lepp。

另一种识别亲属的机制是通过学习认定共同成长的个体为亲属。康拉德·洛伦兹将"印痕行为（imprinting）"定义为幼鹅孵化后跟随所见第一个显著移动物体的现象。通常这个物体是它们的母亲，因此幼体会跟随能提供温暖和保护的对象。但在实验条件下，幼鸟曾被印刻于人类甚至闪光灯。Holmes和Sherman（1982）的实验表明，地松鼠（U. beldingi）的同胞识别也部分基于出生巢的共同经历。他们捕获怀孕雌鼠，用幼鼠创建四类实验养育组：由单一母鼠（亲生或养母）共同养育的同胞、由不同母鼠分开养育的同胞、作为同窝非同胞共同养育的个体，以及分开养育的非同胞个体。当这些个体成年后，四组动物被配对置于竞技场中观察互动。Holmes和Sherman发现，无论真实遗传亲缘度如何，共同养育的动物很少发生争斗。图11.5显示，共同养育的无亲缘个体间攻击性不高于真实同胞。这表明个体通过早期共同经历学习识别亲属。

但研究同时发现，在分开养育的个体中，遗传同胞在竞技场测试中比无亲缘个体攻击性更低（图11.5a）。有趣的是，该效应仅见于雌性：分开养育的真实姐妹比分开养育的无亲缘雌性攻击性更低，但遗传亲缘度不影响雄-雄或雄-雌对的攻击性。只有表现出利他行为的雌性，具备识别陌生但遗传相关亲属的能力。

当然，分开养育的姐妹可能仍通过母体子宫内的产前经历学习"识别"彼此。但Paul Sherman的野外观察表明情况可能更复杂。贝尔丁地松鼠雌性在春季发情期的一个下午可与多达8只不同雄性交配（平均3.3只）。通过对母鼠、潜在父鼠及其后代多态性血液蛋白的分析显示，78%的窝仔来自多个父系（Hanken & Sherman，1981；这种父系判定方法类似于法庭中使用血型解决亲子纠纷）。激动人心的发现是：全同胞姐妹（同父母）比半同胞姐妹（同母异父，因多次交配产生）攻击性更低且更合作。例如在建立巢穴和保卫领地时，全同胞姐妹相遇时的争斗和追逐少于半同胞姐妹（图11.5b和11.5c）。

行为问题可通过固定或条件策略解决 口腔和背部腺体分泌的气味（odours from oral and dorsal glands）可作为亲缘度的识别线索。

图11.6 Belding’s ground squirrels的亲属识别与气味关联。个体在接触更近亲缘个体摩擦过的立方体时探查时间更短。引自Mateo（2002）。经英国皇家学会授权。洞口幼崽群照片。照片© George D. Lepp。

同窝个体无论是否全同胞或半同胞，都共享同一巢穴和子宫，因此必然存在某种机制而非共同经历在起作用。Jill Mateo最近的实验表明，来自口腔和背部腺体的气味在亲属识别（kin discrimination）中起机制性作用。她通过用塑料立方体摩擦嘴角或背部腺体收集不同动物的气味，并测试个体在接触不同动物气味的立方体时如何调整行为。她发现个体对亲缘关系有强烈反应，在接触更近亲缘个体的立方体时花费更少时间探查（图11.6）。

总之，雌性Belding’s ground squirrel似乎以两种方式对同类进行分类。首先，她会识别并优先与曾共享巢穴的个体合作，而非陌生个体；前者可能是全同胞或半同胞。其次，她可能对表型特征（phenotypic）相似的巢伴特别合作，这些个体更可能是全同胞而非半同胞。

亲缘选择不需要亲属识别（kin discrimination）

上述案例中我们考察了个体如何根据亲缘关系调整行为。因此我们关注的是个体是否展现亲属识别（条件性策略）。但亲缘选择（kin selection）在缺乏亲属识别时仍可能发挥作用。若无法识别亲属，自然选择（natural selection）将通过进化时间尺度上调整行为策略，使其适应互动个体间的平均亲缘度。在这种情况下，自然选择会偏向在平均亲缘度更高的种群或物种中出现较少自私（或更多合作）的行为。Bill Hamilton（1964）指出有限扩散（limited dispersal）（种群粘性）可导致互动个体间高亲缘度，这将促进非歧视性利他行为（altruism），因为利他对象很可能是近亲。

细菌的合作性铁捕获（iron scavenging）

Ashleigh Griffin团队通过研究铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）的铁捕获行为，验证了扩散率如何影响亲缘度进而作用于合作选择（selection for cooperation）。铁是细菌生长的关键限制因子，因为环境中多数铁以难溶Fe(III)形式存在，且宿主会主动限制病原菌获取铁。许多细菌通过分泌铁载体（siderophore）分子解决该问题：这些分子被释放到胞外后与铁结合，使其能被细胞摄取。

图11.7 细菌中的公共物品（public goods）。细菌会分泌多种因子到周围环境中，这些因子为本地种群提供生长或运动优势。这些因子面临合作问题，因为不生产的"搭便车者（free riders）"仍能受益于其他个体的产物。铁载体（siderophore）分子即为一例。其他例子包括：消化蛋白质或糖类的因子；分解宿主组织的因子；为生长提供结构的因子；杀死或驱逐竞争者/捕食者的因子；辅助运动的因子；调节免疫反应的因子；或使抗生素失活的因子。

铁载体（siderophore）等物质的分泌引发了合作困境，因为逃避合成成本的"搭便车者"（free riders）仍可窃取他人分泌的产物（图11.7）。实验证实：当正常产铁载体菌株与不产铁载体的突变"搭便车者"共培养时，突变体频率上升。该实验的便利之处在于合作者与搭便车者的菌落可通过颜色区分——合作者菌落因铁载体呈绿色，而搭便车者呈白色。亲缘选择可能是细菌细胞间合作的关键解释。由于细菌的克隆生长和有限移动性，它们常被克隆伙伴包围并与之相互作用，这些伙伴的亲缘系数为r=1。

图11.8 铜绿假单胞菌（P. aeruginosa）的亲缘度（relatedness）与合作。实验设置包含合作型铁载体生产者和不合作的搭便车者的混合种群。当维持高亲缘度相互作用时，合作型细胞扩散至固定。反之，当相互作用亲缘度较低时，搭便车者得以存留。Griffin等（2004）。经自然出版集团许可转载。照片显示在铁限制琼脂平板上，绿色铁载体生产者与白色搭便车者的差异生长。照片© Adin Ross-Gillespie。

Griffin等（2004）通过实验进化方法验证了扩散模式及其亲缘效应。他们建立合作者与搭便车者的混合种群，并在高/低平均亲缘度条件下维持。具体方法是将种群分为亚群，每轮生长时用单个细菌克隆（高亲缘度）或两个克隆（低亲缘度）接种。正如亲缘选择理论（kin selection theory）预测，野生型合作者在高亲缘度环境中表现更优（图11.8）。

自私抑制与亲缘选择

亲缘选择不仅解释利他帮助行为。如Hamilton（1964）指出，其核心原则是：对于社会行为（框11.1），个体应通过亲缘系数r权衡行为对受体的正/负影响。考虑某个体实施的自私行为，在利己的同时对受体造成损害。Hamilton预测，个体在与近亲互动时应表现出更强的自私抑制（selfish restraint）。因为伤害亲属会降低其传递共享基因的能力，从而产生间接遗传收益（indirect fitness cost）。从基因视角看，任何增加自身传递概率的直接收益，必须与降低其他基因拷贝传递概率的间接成本相权衡（如亲属间资源竞争时）。

蝾螈的同类相食

图11.9 亚利桑那虎螈的同类相食现象。(a) 幼虫在与非亲属共同饲养时更可能发育为食同类形态。(b) 食同类形态个体更倾向于捕食亲缘关系较近的个体。引自Pfennig和Collins（1993）。经自然出版集团许可转载。食同类形态捕食典型形态的照片。照片© David Pfennig。

通过一系列精巧实验，Pfennig等（1999）进一步验证了该现象的多种替代解释。他们排除了不依赖食用亲属间接代价的其他假说。例如，避免捕食亲属可能是疾病规避策略——若通过捕食近亲更易感染寄生虫。当寄生虫适应特定基因型时，这种情况可能成立：已成功感染某个体的寄生虫，也可能感染具有相似基因型的亲属。但该假说被推翻，因为食同类者并未因捕食亲属而更易感染细菌或病毒（事实相反），食同类者不回避患病猎物，且在疾病高发区域同类相食行为并未减少。

相反，Pfennig等（1999）发现了明确的亲缘选择假说支持证据，即个体通过避免食用亲属来规避间接适合度代价。他通过估算食用全同胞的成本（C）与收益（B），对汉密尔顿法则（Hamilton’s rule）进行了定量检验。汉密尔顿法则预测，当rB-C>0时（即B/C>1/r），食同类者应表现出利他行为（避免食用全同胞）。对于全同胞，r=0.5，因此当B/C>2时应避免捕食全同胞。

Pfennig利用个体间亲属回避程度的差异估算了不捕食亲属的收益（B）与成本（C）。某些个体（辨别者）表现出强烈的回避捕食全同胞倾向，而另一些（非辨别者）则无此倾向。Pfennig将辨别者或非辨别者食同类幼虫与24只典型幼虫（其中6只为全同胞，余为非同胞）共置容器。发现亲属辨别具有显著间接收益（B）：辨别者食同类存在时约4只全同胞存活，非辨别者存在时仅2只存活，得出B{\approx}4-2=2。同时未发现显著辨别成本（C）：非辨别者与辨别者生长速率及成熟时间无差异，提示C\approx0。这表明B/C>2，此时同类相食中的亲属辨别现象可由亲缘选择理论解释。

……因为不捕食 全同胞能带来 巨大的间接适合度收益

目前尚不清楚为何有些幼虫是识别者，有些则不是。也许在某些条件下，例如对资源的更激烈竞争，或当缺乏非亲属个体时，取食亲属可能有利。

恶意行为 (spite)

Bill Hamilton (1970) 指出，汉密尔顿规则在解释利他行为的同时，也有更负面的含义，因为它揭示了自然选择如何可能青睐对行为者和接收者都有代价的恶意伤害行为（见Box 11.1）。根据汉密尔顿规则，这意味着 c 为正值（行为对行为者有代价），B 为负值（行为对接收者有害）。因此，要使 r B-C>0 成立，需要负亲缘关系（negative relatedness）(r)。负亲缘关系看似是一个奇怪的概念，但它仅表示特定行为的接收者与行为者的亲缘度低于种群中的平均个体（见Box 11.5）。

图 11.10 当恶意伤害行为能为次级受体（行动者与其亲缘更近）带来收益时，该行为会受到自然选择青睐。 表 11.3 非恶意行为示例：曾被推测为恶意行为，但更易解释为行动者（actor）获取直接收益的自私行为（West & Gardner, 2010）。

要理解恶意行为如何被青睐，可采用基因视角：假设某个基因会导致个体对不携带该基因的个体实施有代价的伤害行为。如果这种对非携带者的伤害能通过释放资源或减少竞争的方式使该基因的其他携带者受益，则该基因可能扩散。一种理解方式是：当恶意行为能针对非亲属，且这种伤害行为能为行为者的亲属释放资源（或减少竞争）时，恶意行为就会被青睐。因此，恶意行为也可视为对次级接收者（secondary recipient(s)）的利他行为——若伤害某个体能为更近的亲缘个体带来收益，则该行为可能被选择（图11.10）。关键在于相对亲缘度：行为者需与因竞争减少而受益的次级接收者的亲缘度高于其实际伤害的个体（初级接收者）。

长期以来，人们认为自然界中不存在恶意行为，因为很难找到通过伤害某个体来帮助其他个体的高效方式。虽然曾提出过几个可能的例子，但这些行为更易被解释为长期对行为者有利的自私行为（表11.3）。例如，鸟类会因领地与其他个体发生争斗。尽管这种攻击行为短期内看似对行为者有代价，但长期来看可通过减少资源竞争的直接收益来解释，因此属于自私而非恶意行为。然而，近年研究发现恶意行为确实存在于现实中。

多胚寄生蜂 (polyembryonic parsitoid wasps) 中的杀戮士兵

Mike Strand及其团队研究了寄生蜂 Copidosoma floridanum，该蜂将卵产入蛾卵中。蜂幼虫随后在蛾幼虫体内发育，从其内部消耗宿主。雌蜂通常会在一个宿主体内产两枚卵（一雄一雌）。每枚卵通过无性分裂产生数千只幼虫，导致毛虫体内含有大量遗传相同的雌性和遗传克隆的雄性（作为雌性的兄弟）同时存在。虽然大多数蜂幼虫正常发育，但部分会早熟发育成不育的士兵阶级，攻击宿主体内的其他幼虫。Gardner等（2007）提出这是针对相对低亲缘个体（兄弟；r=0.25）的恶意行为（spiteful behaviour），以释放资源给高亲缘个体（克隆姐妹；r=1；关于膜翅目昆虫单双倍体遗传系统中亲缘系数的计算详见第13章）。然而，要证明这确实属于恶意行为，需要满足以下条件：

（1）该行为确实对行动者（actor）有代价，且不产生长期直接收益。发育为士兵显然代价高昂，因为所有士兵都不育且无法完成成虫发育，付出了永远无法繁殖的终极代价。

（2）伤害行为针对相对低亲缘个体。Giron等（2004）测试了是否存在亲属识别机制，即伤害行为是否优先针对非亲属。他们通过向含有发育中雌性蜂幼虫的宿主毛虫中引入克隆姐妹（r~=~1.0）、兄弟（r=0.25）或无亲缘幼虫（r=0），观察攻击率差异。

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BOX 11.5 再探亲缘关系

在本章及后续章节中，我们通过血缘相同基因的共享比例讨论亲缘系数（relatedness coefficient）。但需注意，这仅是一种简化的近似表述。更严格地说，亲缘系数 r 是统计学定义，用于衡量社会伙伴间相对于种群其他成员的遗传相似性（Hamilton, 1970; Grafen, 1985）。

图 B11.5.1 亲缘关系的几何视角。阴影区域表示行动者与三个潜在受体（A、B、C）及整个种群共享的基因比例。如正文所述，行动者与A呈正相关，与B呈负相关，与C无亲缘关系。

统计量 r 可正可负（如同任何统计相关性），但种群内的平均值为零。图B11.5.1直观展示了这一点：阴影区域表示行为者基因在三个个体（A、B、C）及整个种群中的共享比例。为简化，我们假设行为者与种群共享%的基因，但该比例可为0到1间的任意值。个体A携带行为者基因的频率高于种群，因此呈正亲缘关系 (r>0)；个体B的携带频率低于种群，故呈负亲缘关系 (r<0)；个体C的携带频率与种群相同，因此零亲缘关系 (r=0)。由此可得种群平均亲缘度为零。

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图 11.11 多胚蜂 C. floridanum 的攻击率与亲缘关系。Giron等（2004）。雌蜂寄生Trichoplusia ni卵的显微照片。照片© Paul Ode。

通过荧光示踪标记引入的幼虫，Giron等检测了其被攻击率，统计有多少驻守士兵摄入了标记幼虫组织。正如预测，他们发现士兵更倾向于攻击亲缘度较低的幼虫（图11.11）。

在后续研究中，Giron和Strand（2004）揭示了用于亲属识别的线索是幼虫在宿主体内发育时包裹的胚外膜（extraembryonic membrane）。通过一系列精巧实验，他们证明当膜存在时攻击率与亲缘度呈负相关，而移除膜后这种相关性消失。此外，通过幼虫间膜移植，他们成功欺骗了士兵个体——士兵的攻击率与膜供体的亲缘度呈负相关，而与膜内包裹的幼虫亲缘度无关。

细菌中的化学战

另一个恶意行为（spiteful behaviour）的例子来自不同细菌菌株（strain）间的对抗性相互作用（antagonistic interaction）。许多细菌会产生称为细菌素（bacteriocin）的抗菌化合物（anti-microbial compound），这些化合物对同种（same species）成员具有致命性，除非它们携带能编码失活细菌素的免疫基因（immunity gene）。

Andy Gardner及其同事（2004）提出，此类细菌素的生产和作用满足恶意所需的三个条件。首先，细菌素的产生需要高昂的直接成本（direct cost），因此不能解释为自私行为（selfish behaviour）。事实上，在某些物种中，细胞死亡（cell death）是释放细菌素到环境中的必要条件，这代表另一种无繁殖性状（sterile trait）。其次，细菌素的负面影响针对亲缘关系较远的细胞。原因在于细菌素基因（bacteriocin gene）与该细菌素的免疫基因（immunity gene）之间存在遗传连锁（genetic linkage），因此近亲将同时具有产生特定细菌素的能力和对其免疫的能力，或两者皆无。因此，细菌素只会伤害非亲属（non-relatives）。第三，杀死非亲属的收益将归于近亲。这是因为细菌的克隆生长（clonal growth）意味着当多个克隆在某一区域生长竞争时，细胞可能同时靠近近亲（克隆伙伴，r=1）和非亲属（r=0）。

总结

利他行为（altruism）是指以提高其他个体后代数量为目的而行动，同时牺牲自身生存或繁殖机会。利他行为的极端例子包括社会性昆虫（social insect）中的不育工蚁（sterile worker）和黏菌（slime mould）的柄细胞（stalk cell）。汉密尔顿（Hamilton）指出，亲缘选择（kin selection）可以解释利他行为。其核心思想是：个体通过帮助携带自身基因副本的近亲，能够增加自身基因在未来世代中的代表性（genetic representation）。利他行为扩散的条件由汉密尔顿法则（Hamilton’s rule）r B\mathrm{-}C>0给出。可通过亲缘选择解释的性状包括地松鼠（ground squirrel）的警报鸣叫（alarm calling）和野生火鸡（wild turkey）的合作求偶（cooperative courtship）。

亲缘选择要求互作个体间具有足够高的亲缘度（relatedness）。实现这一点的一种方式是亲属辨别（kin discrimination），即个体能够评估亲缘度并优先帮助近亲。遗传辨别（genetic discrimination）的极端形式是绿胡子基因（greenbeard gene），它同时引发识别和帮助行为，使得该基因仅帮助携带相同特定基因的个体。尽管存在相关案例（如火蚁），这种机制通常不具备普遍重要性。更常见的辨别方式是利用亲属关系作为共享基因的指标。此类亲属辨别可能涉及基于遗传线索（如黏菌）、环境线索（如长尾山雀，第12章）或两者结合（如Belding地松鼠）。

另一种实现高亲缘度的方式是有限扩散（limited dispersal）。有限扩散会使亲属聚集，因此对邻居的无差别利他行为（indiscriminate altruism）可能被选择，因为邻居很可能是亲属。典型案例是细菌产生铁载体分子（siderophore molecule）的行为。

亲缘选择理论还预测：个体在与近亲互动时会表现出更低的自私性。这解释了为什么蝾螈（salamander）更少同类相食（cannibalize）近亲。

最后，亲缘选择理论有其阴暗面——若恶意行为（spiteful behaviour）优先针对非亲属，则可能演化。恶意行为看似罕见，但案例包括多胚寄生蜂（polyembryonic parasitoid wasp）中的不育士兵（sterile soldier）和细菌的化学战（细菌素）。

扩展阅读

Hamilton关于包容性适应理论（inclusive fitness theory）的原始论文已汇编成单卷本（Hamilton, 1996），其中还为每篇论文提供了富有启发性的自传式注释。Dawkins（1976）以通俗易懂的方式推广了基因视角的观点，而Dawkins（1979）则清晰讨论了亲缘选择（kin selection）的十二种误解，其中许多至今仍被误用。Grafen（1991）对包容性适应理论及其验证方法进行了更技术性的综述。Grafen（1985）是关于亲缘关系（relatedness）概念的经典文献。我们将在后续两章更详细讨论多种利他（altruistic）与互利行为。West等（2007a）综述了重新定义"利他"等术语可能引发的概念混乱。

在汉密尔顿法则（Hamilton's rule）中，亲缘系数项r的重要性在概念和实证层面常被过度强调，而对应的收益（B）与代价（C）项则被忽视。这在某种程度上是因为遗传相似性比适合度（fitness）组分更易测量（Box 11.2）。然而过度关注r会导致误解，因为B与C的变异同样重要。Field等（2006）对毛面食蚜蝇蜂（Liostenogaster flavolineata）社会群体中生殖优势排队行为的研究，为C的变异如何影响合作时机提供了典型案例。Gorrell等（2010）运用汉密尔顿法则证明，非社会性红松鼠（Tamiasciurus hudsonicus）的幼崽收养行为可由间接适合度收益解释。

绿胡子基因（greenbeard genes）的其他实例包括：盘基网柄菌（Dictyostelium discoideum）的csa基因，使携带者在聚集流中相互粘附并合作形成子实体，同时排斥非携带者（Queller等，2003）；酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）的FLO1基因，使携带者形成更抗逆的粘附群体（Smukalla等，2008）。Gardner与West（2010）综述了绿胡子基因的进化动力学及其他已知生物学案例。

个体在与亲属互动时减少自私行为的一种方式，是通过更审慎有效地开发资源（类似于第5章关于生产与盗食的讨论）。Frank（1996）综述了这如何解释寄生虫毒力（parasite virulence）的变异：当宿主体内寄生虫亲缘度高时，它们的共同利益将促进对宿主的长期审慎开发（即降低毒力），以最大化资源获取总量。Herre（1993）对榕小蜂线虫的比较研究，以及Boots与Mealors（2007）对蛾类病毒的实验研究，为"宿主内寄生虫亲缘度越低则毒力越高"的预测提供了实证支持。

Inglis等（2009）展示了如何对恶意性状（spiteful traits）进行具体预测和实验验证。他们证明，细菌素生产等恶意性状的优势将随种群结构特征（如斑块内克隆个体比例）而变化。

讨论主题

1. 所有的利他行为在基因层面都是自私的。讨论这一点。
2. 术语（如利他）的精确使用是否重要？
3. 人类是否具有特殊的利他性（Fehr & Gachter, 2002）？
4. 讨论猫鼬警报声是互利还是利他行为（CluttonBrock等，1999b）。
5. 绿胡子基因是否与基因组其他部分存在冲突？
6. 讨论交叉抚育实验如何用于研究动物亲缘识别机制（Mateo & Holmes, 2004; Holmes & Mateo, 2006; Todrank & Heth, 2006）。
7. 多蚁后蚁群中是否存在亲缘识别（Hannonen & Sundstrom, 2003; Holzer等，2006; van Zweden等，2010）？
8. 有限扩散是否总是有利于利他行为（Taylor 1992; Queller 1994）？
9. 何时适合咬掉兄弟的头（West等，2001）？
10. 既然恶意也可视为"次级利他"，区分恶意与利他是否有意义？
11. 恶意行为是否普遍？哪些领域最适合寻找新案例？
12. 绿胡子基因能否解释动物的复杂适应？

照片 © Andrew Young