第二十四章 生物相互作用

在自然栖息地中，植物生活在复杂多样的环境中，与各种各样的生物相互作用（图 24.1）。其中一些相互作用显然对植物和其他生物都有益，甚至是必不可少的。这种互利的生物相互作用称为互利共生mutualism。互利共生的例子包括植物与传粉媒介的相互作用、固氮细菌（根瘤菌）（见第 14 章）与豆科植物之间的共生关系以及大多数植物与真菌之间观察到的菌根关联（见第 7 章）。其他类型的生物相互作用，包括食草、微生物病原体或寄生虫感染（生活在植物内或植物上并以牺牲宿主为代价获取营养的生物）和相生相克（植物之间的化学战争），都是有害的。植物进化出了复杂的防御机制来保护自己免受有害生物的侵害，而这些有害生物又进化出了反击机制来击败植物的防御。这种针锋相对的进化过程是共同进化的例子，它解释了植物与其他生物之间复杂的相互作用。

然而，将所有与植物相互作用的生物都描述为有益或有害，这是一种过于简单化的说法。例如，哺乳动物啃食花朵会降低某些植物物种的适应性，但在其他植物物种中，它会导致花茎数量增加，从而提高适应性。也有一些生物从与植物的相互作用中受益，而不会造成任何有害影响。这种中性相互作用（从植物的角度来看）被称为共生。如果共生生物保护植物免受第二种有害生物的侵害，它们就会变得有益。例如，非致病性土壤细菌和真菌不会对植物造成伤害，但可能会刺激植物的先天免疫系统（第 24.4 节中讨论），从而保护植物免受其他致病微生物的侵害。

植物对潜在有害生物的第一道防线是植物预先存在的组成性防御constitutive defenses。充满毒素的棘、刺和毛发等结构可以阻止动物食用植物。角质层（蜡质外层）、周皮和其他机械屏障也有助于阻止细菌、真菌和昆虫进入（参见 WEB 主题 24.1）。植物还会积累有毒的特殊代谢物来阻止食草动物或抵御病原体入侵。第二道防线通常涉及可诱导防御，例如在受到攻击时产生有毒化学物质。诱导性防御要求植物部署特定的检测系统和信号转导途径，这些系统和途径可以感知食草动物或病原体的存在，并相应地改变防御相关的基因表达和代谢。

我们首先从植物和微生物之间有益关联的例子开始讨论这些生物相互作用。接下来，我们考虑植物、食草动物和病原体之间各种类型的有害相互作用。然后，我们调查了植物为抵御昆虫食草动物而进化出的各种诱导性防御，以及调节它们的信号分子和信号转导途径。接下来，我们讨论植物对微生物病原体的反应，其中采用了一些相同的组成性和诱导性防御主题。尽管植物缺乏脊椎动物类型的适应性免疫，但几种植物对生物胁迫的特定反应可以赋予对病原体的局部和系统性（全植物）抗性。最后，我们讨论了另外两种植物生物相互作用的机制，即线虫和寄生植物，以及有毒根系分泌物在植物-植物竞争过程中发挥的生态作用。

24.1 植物与有益微生物的相互作用

第一批陆生植物出现在大约 4.5 亿至 5 亿年前的化石记录中，第一批也显示出真菌与根的关联（即菌根关联）的化石植物可追溯到大约 4 亿年前。因此，植物和真菌之间的互利共生关系似乎在陆地植物谱系中很早就出现了，这可能是帮助植物入侵陆地环境的重要因素。事实上，陆地植物被各种有益的微生物所定殖。微生物：内生真菌和菌根真菌、根和叶表面生物膜形式的细菌、植物内的内生细菌以及包含在专门的根或茎根瘤中的固氮细菌。

在本节中，我们将重点介绍植物与三种微生物的有益相互作用所涉及的信号机制：固氮细菌、根真菌和根瘤菌。在第 7 章和第 14 章中，我们从解剖学和生理学的角度讨论了这些生物相互作用。在这里，我们研究了控制关联形成的分子信号机制。

丛枝菌根共生中的真菌伙伴属于古老的 Glomeromycota 门。球囊菌门与植物根部的相互作用是如此精细，以至于这些真菌已经失去了在植物外完成生命周期的能力。在某种程度上，真菌对植物伙伴的依赖性源于需要将植物膜脂质掺入由植物根细胞内的菌根真菌形成的枝状膜结构中。由于丛枝菌根只能在宿主存在的情况下生长，因此在剖析菌根与其宿主之间的信号传导方面，进展最初进展缓慢。然而，根瘤菌-豆科植物的共生关系被证明更容易接近，因为这种共生关系中的细菌伙伴可以独立培养，从而更容易定义、分离它产生的化学物质，然后进行测试以确定它们对植物的影响。一旦确定了这种植物-细菌相互作用的分子细节，研究人员就可以探究在植物-菌根共生过程中是否也发生了类似的过程。这些比较揭示的相似性导致人们提出，根瘤菌-豆科植物信号通路实际上是从更古老的丛枝菌根-植物相互作用通路进化而来的。这个想法与根瘤菌-豆科植物共生进化的时间非常吻合，这种共生被认为是相对较近形成的，大约 6000 万年前。豆科植物中的结瘤因子被结瘤因子受体 (NFR) 识别。如第 14 章所述，共生固氮根瘤菌在接近豆科植物根部表面时释放化学结瘤 (Nod) 因子作为信号剂。植物中特定的 Nod 因子与相应的 Nod 因子受体样激酶 (RLK) 的相互作用是宿主-共生体特异性的基础（图 24.2）。Nod 因子结合后，受体在植物内启动一系列信号传导过程。这些信号通路促进共生细菌通过根表面的根毛进入根组织，以及激活一组基因，这些基因调节根皮层组织深处根瘤的形成。这些根瘤是植物衍生的结构，最终将容纳细菌并为它们进行氮固定提供条件。第二种类型的受体称为共生受体样激酶 (SYMRK)，也参与这些过程。在结瘤因子结合后，NFR 和 SYMRK 的复合物被认为会激活一系列后续步骤，包括植物细胞 Ca2+ 浓度的波动，称为 Ca2+ 峰值，发生在受感染表皮细胞的细胞核内和周围（图 24.3）。

这些事件最终导致核心共生基因的激活（见图 24.2）和一系列步骤，例如通过植物激素细胞分裂素发出信号（见第 4 章）导致结瘤。

丛枝菌根共生和固氮共生涉及相关的信号通路

在豆科植物中，SYMRK 和其他几种核心共生基因已被证明是豆科植物结瘤和丛枝菌根共生所必需的。

类似地，在结瘤过程中触发该系统的 Nod 因子的化学结构类似于在菌根真菌反应中引发类似事件的 Myc 因子信号分子的化学结构。综合起来，这些相似之处导致人们认为豆科植物和固氮根瘤菌之间的相互作用可能从植物和菌根真菌之间更古老的相互作用进化而来，其中共享的信号元件形成了共同的共生途径。非结瘤或非菌根植物（如拟南芥）似乎已经失去了这种核心共生途径的一些元素，但它们确实具有一些成分的近亲，例如 Myc 因子受体。然而，在这些植物中，受体用于触发对真菌的防御（第 24.4 节讨论）。这一观察结果表明，防御反应系统首先被招募用于启动菌根关联，随后用于豆科植物-根瘤菌信号传导。一些植物随后，根际细菌失去了这种途径的共生关系，该途径已被重新用于检测致病真菌。

根际细菌可以增加养分的利用率，刺激根部分枝，并防止病原体侵袭。

植物根部为土壤细菌的繁殖提供了营养丰富的栖息地，这些细菌以根系分泌物和裂解物为生，这些物质可占光合作用过程中固定的总碳量的 40%。根际细菌的种群密度可比土壤中的细菌高出 100 倍，多达 15% 的根表面可能被各种细菌的微菌落覆盖。这些细菌在利用宿主植物释放的营养物质的同时，也会将代谢物分泌到根际。

一组定义不明确的植物生长促进根际细菌 (PGPR) 为生长中的宿主植物提供了多种有益服务（图 24.4）。例如，枯草芽孢杆菌产生的挥发性化学物质（即容易蒸发到空气中的分子）通过改变根长和侧根密度来改变根结构。除了具有这些发育效应外，同样的挥发性物质还被证明能增强拟南芥根在缺铁生长培养基中的质子释放。这些质子使土壤酸化，从而促进铁的吸收，使植物具有更高的叶绿素含量、更高的光合效率和更大的尺寸。PGPR 还可以控制有害土壤生物的积累。例如，根部相关的假单胞菌属物种合成抗真菌化合物 2,4-二乙酰间苯三酚，抑制致病真菌 Gaeumannomyces graminis 的生长。此外，一些研究表明，铜绿假单胞菌可以通过释放抗生素或铁清除铁载体来缓解生物和非生物胁迫的症状（见第 8 章）。铜绿假单胞菌释放的化合物量由细菌自身的群体感应信号通路控制，当细菌群体密度达到一定水平时，这些通路就会被激活。植物通过产生调节这些细菌群体感应通路的根分泌物来影响根际细菌释放的抗生素或铁载体的量。除了产生能够改变根部周围土壤微生物种群或特性的化学物质外，PGPR 微生物还可以通过激活植物内的系统性获得性抗性 (SAR) 途径来提供针对病原体的保护，我们将在第 24.4 节中更详细地讨论这种防御网络。

植物生理学 7/E Taiz/Zeiger

危害植物的因素

除了微生物病原体外，脊椎动物和无脊椎动物食草动物也是造成生物植物损害的主要原因。许多哺乳动物、爬行动物和软体动物以植物为食，超过 100 万种昆虫中的约一半也以植物为食，每年全球有 20% 至 40% 的农作物产量因这些害虫而损失。在超过 3.5 亿年的植物-食草动物共同进化中，食草动物已经发展出多种进食方式和行为，而植物则进化出防御机制来抵御食草动物。植物采用一系列策略来抵抗被吃掉，包括机械屏障、组成性化学防御以及直接和间接诱导防御。这些防御机制通常非常有效，因为大多数植物物种都能抵抗多种食草动物。例如，大约 90% 的昆虫食草动物只能食用单一植物科或少数密切相关的植物物种，而只有 10% 的昆虫食草动物是通才，能够食用多种植物。这一观察结果表明，绝大多数植物与食草动物的相互作用都涉及共同进化，即昆虫必须制定特定的策略来规避其特定植物目标家族的防御，但又无法应对其他植物所采用的不同防御。

机械屏障为抵御害虫和病原体提供了第一道防线

机械屏障，包括表面结构、矿物晶体和触觉（触摸诱导）叶片运动，通常为许多植物物种提供抵御害虫和病原体的第一道防线。最常见的表面结构是刺、棘、刺和

图 24.5 植物开发的机械屏障示例。 (A) 柠檬树 (Citrus sp.) 上的刺是变态的枝条，从它们位于叶腋的位置可以看出。 (B) 刺是新大陆仙人掌 (Opuntia spp.) 的特征，是变态的叶子。 (C) 玫瑰 (Rosa spp.) 的茎和叶柄上有刺，由表皮形成。 (D) 番茄 (Solanum lycopersicum) 嫩枝和叶子上的毛状体也来自 ep真皮细胞。

毛状体（图 24.5）。刺是经过修饰的枝条，

例如柑橘和金合欢；棘是经过修饰的叶子，例如仙人掌；刺主要来自表皮，例如玫瑰。所有这些结构都具有尖锐的尖端，可以物理保护植物免受大型食草动物（例如哺乳动物）的侵害。但是，它们对较小的昆虫食草动物效果较差，因为这些昆虫食草动物可以轻松避开这种防御并到达嫩枝的可食用部分。毛状体或毛发提供了另一层防御，可以有效抵御昆虫害虫。

这些结构以多种形式出现，要么是可以机械干扰昆虫运动的简单毛发，要么是可以对潜在食草动物发动化学战的腺毛状体。腺毛将物种特异性的有害专门代谢物（下一节将讨论）如萜类化合物和酚类化合物储存在细胞壁和角质层之间形成的口袋中。这些口袋在食草动物接触时破裂并释放其内容物，这些化合物的强烈气味和苦味通常可以驱赶害虫；在某些情况下，毛状体粘稠的渗出物实际上可以使攻击者无法动弹。除了作为昆虫食草的屏障外，当毛状体弯曲或受损时，还可以作为

图 24.6 荨麻（Urtica dioica）的毛状体具有多细胞基部，其中有一个刺细胞突出。这种单细胞的细胞壁由硅酸盐加固，接触时很容易破裂，释放出一种特殊的代谢物“混合物”，可导致动物皮肤严重刺激。

食草动物传感器，向周围细胞发送电信号或化学信号。此类信号可触发可诱导防御化合物的形成，我们将在第 24.3 节中更详细地讨论这个主题。

荨麻 (Urtica dioica) 的叶子具有高度特化的“刺毛”，可形成有效的物理和化学屏障，抵御大型食草动物。这些中空的针状毛的细胞壁由硅酸盐（玻璃）加固，并充满了令人讨厌的酸“混合物”，例如草酸、酒石酸、甲酸、神经递质血清素和炎症剂组胺（图 24.6）。在接触之前，刺毛的尖端被一个微小的玻璃球覆盖，当食草动物（或不幸碰巧碰到它的人类）触碰时，玻璃球很容易折断，留下一个极其锋利的尖端刺穿动物的皮肤。接触的压力还会将针状毛轴向下推到其基部的海绵状植物组织上，其作用类似于注射器的柱塞，将混合物注入并引起严重的刺激和炎症。另一种阻碍食草动物的机械障碍是矿物晶体，它们存在于许多植物物种中。例如，许多草类物种的表皮细胞壁（有时在液泡中）中形成二氧化硅晶体（称为植硅体）。植硅体增加了细胞壁的韧性，使草类的叶子难以被食草动物咀嚼。

马尾草（Equisetum hyemale）的细胞壁含有大量磨蚀性二氧化硅，以至于北美和墨西哥的土著人民使用这些植物的茎来清洁他们的烹饪锅。

草酸钙晶体为食用某些植物提供了另一种广泛的机械威慑力。

这些晶体存在于 200 多个植物科的液泡中，包括葡萄属、龙舌兰属和苜蓿属的物种。与植硅体一样，这些晶体起着物理威慑作用，例如，对食草昆虫的口器，尤其是上颚有研磨作用。因此，它们可以作为机械威慑，防止昆虫、软体动物和其他食草动物的攻击。这些晶体可能均匀分布在整个叶子中，也可能局限于称为异生细胞的特殊细胞中，其中一些还形成称为针晶的针状结构束（图 24.7）。针晶具有极其锋利的尖端，可以穿透食草动物喉咙和食道的软组织。富含针晶体的 Dief

fenbachia 是一种很受欢迎的热带室内植物，它被称为“哑巴甘蔗”，因为据说咀嚼这种叶子会使受害者因食用草酸盐晶体引起的炎症而哑口无言。除了造成机械损伤外，针晶体还可能使植物产生的其他有毒化合物渗透到它们产生的伤口中。

敏感植物（含羞草属）采用一种非常不同的避免食草的方法。含羞草属的复叶由许多单独的小叶组成，这些小叶通过一种称为叶枕的关节状结构与中脉相连。这个叶枕充当了膨压驱动的铰链，膨胀或收缩，从而导致 ea叶枕可对附着的小叶进行移动。叶枕对各种刺激都有反应，包括热、昼夜循环（即所谓的夜间活动或睡眠运动）、太阳追踪、缺水，以及最重要的逃避被吃掉、接触和伤害。如果食草昆虫试图咀嚼含羞草的叶子，受损小叶底部的叶枕几乎会立即放气，导致附着的小叶折叠在一起。在短短几秒钟内，这种反应就会扩散到叶子其他未受损的部分，引起一波小叶运动。如果压力信号足够强，整个叶子会由于位于叶柄底部的另一个叶枕的作用而向下塌陷。小叶和叶片的快速运动可能会惊吓到正在觅食的昆虫和食草动物（图 24.8）。

植物特化代谢物可以阻止食草昆虫

植物是神奇的生化工厂，因此化学防御机制构成了抵御植物害虫和病原体的另一道防线也就不足为奇了。植物产生各种各样的化学物质，可分为初级代谢物和特化代谢物。初级代谢物是所有植物都会产生的化合物，直接参与生长和发育。它们包括糖、氨基酸、脂肪酸和脂质、核苷酸，以及由这些结构单元构成的较大化合物，如蛋白质、多糖、DNA 和 RNA。相反，专门的代谢物（也称为次级代谢物）通常是物种特异性的，通常属于三大类化学物质之一：萜类化合物、酚类化合物或生物碱（图 24.9）。植物将组成性毒性化合物储存在专门的结构中。植物可以合成多种专门的代谢物，这些代谢物对其他生物的生长和发育产生负面影响。由于其特殊的代谢物而对人类有毒的植物的典型例子是铁杉（Cicuta spp.）和毛地黄（Digitalis spp.），它们分别产生剧毒的毒芹毒素（一种神经毒素）和毛地黄毒素（一种心脏毒素）（图 24.10）。在某些情况下，这些化合物已被证明可用于医疗目的。例如，洋地黄毒苷是一种强心苷，其作用机理是抑制心脏细胞质膜上的 Na+/K+-ATPase 泵。这种抑制会导致心肌收缩增强，尽管高剂量洋地黄毒苷会致命，但在治疗剂量下，洋地黄毒苷已被用于治疗充血性心力衰竭和心律失常。事实上，植物仍然是发现此类生物药用化合物的丰富来源。然而，重要的是要记住，这些化合物存在的原因主要是因为植物利用它们来防止自己被吃掉，通过对食草动物进行化学战争。其中一些组成性产生的防御性特殊代谢物也会对植物本身产生有害影响。为了避免这种自毒性，这些化合物必须安全地储存在细胞内，并且它们还必须与易感组织相对隔离，以防因细胞损伤而释放。因此，植物倾向于在储存细胞器（如液泡）或特殊解剖结构（如树脂管、乳管（产乳细胞）或腺毛）中积累有毒的特殊代谢物。在受到食草动物或病原体的攻击后，毒素会在受损部位释放并活跃起来，而不会对重要的生长区域产生不利影响。针叶树的树脂管位于皮层和韧皮部中，含有多种萜类化合物（图 24.11）以及树脂酸的混合物。这种混合物在植物受到破坏后立即释放，要么毒死攻击的食草动物，要么因为树脂很粘，将食草动物的口器粘在一起。在极端情况下，树脂甚至可能吞噬整个昆虫或病原体，从而有效地杀死它们。然而，一些食草动物已经进化出避免这些影响的策略。例如，树皮甲虫通过攻击缺水或虚弱的树木来规避这种防御，因为这些树木的树脂流量大大减少。针叶植物中的大多数树脂管被认为是组成性防御，但它们也可以在食草动物破坏时被诱导。这些不定树脂管（有时称为创伤性树脂管）的形成及其树脂内容物的生物合成受激素甲基茉莉酸（茉莉酸的挥发性衍生物，JA，第 24.3 节中讨论）的调节。乳管由产生乳胶的细胞组成，乳胶是一种乳化成分的乳状液体，暴露在空气中会凝固。与树脂相比，乳胶通常在化学上要复杂得多，并且d 除了有毒或具有驱避作用的专门代谢物外，还可能含有蛋白质和糖。乳管可能由一系列融合细胞（关节乳管）或一个长合胞体细胞（无关节乳管）组成（图 24.12）。在产乳胶植物中，最值得注意的是橡胶树（Hevea brasiliensis），它已被商业化种植作为天然橡胶的来源。受伤后，这种植物会释放出大量的乳胶，这些乳胶被人类收集起来，然后转化为橡胶。在自然条件下，受伤的树木释放的橡胶可以保护植物免受食草动物和病原体的侵害，方法是驱赶或吞噬它们。虽然这些特殊的代谢物可以有效地阻止食草动物，但有些动物已经进化出适应能力来避开它们（例如，前面描述的树皮甲虫），或者实际上利用它们的产生来防御自己。例如，马利筋（Asclepias curassavica）和相关属，如夹竹桃（Nerium oleander），产生的乳胶中含有大量有毒的类固醇，称为强心苷。昆虫食草动物对这些化合物的反应要么是被驱赶，要么是痉挛导致死亡。相比之下，帝王蝶的专长幼虫

铰接式乳管

桑树 (Morus sp.)

图 24.12 乳管由单个细胞组成

并且可以以铰接系统（由小管连接的单个细胞）或非铰接系统（一个大的合胞体细胞）的形式出现。乳管中的乳胶被释放

蝴蝶 (Danaus plexippus) 对毒素不敏感。

它们以乳草叶为食，并在体内保留强心剂

用于自我防御，大型乳草虫 (Oncopeltus fasciatus)

和乳草蚜虫 (Aphis nerii) 也采用了这种技巧（图 24.13）。因此，大多数食虫鸟类很快就学会了避免吃这些昆虫。事实上，帝王蝶幼虫和蝴蝶鲜艳而独特的色彩可以彰显它们的毒性。

在马利筋传奇的进一步点缀中，寄生蝇 Zenillia adamsoni 可以从帝王蝶幼虫那里间接获得其强心内酯。当雌蝇准备产卵时，她会寻找帝王蝶幼虫并将卵产在其表面。孵化后，蝇幼虫钻入毛虫并从内部吞食它。除了利用毛虫作为营养之外，蝇幼虫还能够储存毛虫的有毒强心内酯，并在成年阶段将其保留作为防御手段。

植物通常将防御化学物质储存为液泡中无毒的水溶性糖结合物。除了在专门的结构内积累外，植物用来安全储存潜在危险的专门代谢物的另一种常见机制是将有毒化合物与葡萄糖等糖结合以产生糖苷。这种化学修饰会产生无毒前体，并使专门的代谢物更易溶于水。为了变得活跃，糖苷键通常需要在受损时进行酶促反应，并且通常含有可以抵御食草动物的强心苷。桑树 (Morus sp.) 在其关节乳管中产生乳状乳胶，而夹竹桃 (Nerium oleander) 则从非关节乳管中释放出透明乳胶。

图 24.13 虽然大多数食草动物对乳草和夹竹桃植物乳胶中的有毒代谢物非常敏感，但一些食草昆虫会将这些化合物融入体内，并通过呈现鲜艳的颜色向潜在的捕食者展示这一点。这里显示的是水解的。通过激活水解酶和它们各自的有毒底物的空间分离来防止不受控制的激活，这些底物只有当食草动物开始咀嚼植物时才会聚集在一起。糖基化化学防御的液泡储存用于阻止昆虫和病原体。在禾本科（草）的某些成员中，苯并恶嗪类（有毒生物碱）是组成性产生的防御性专门代谢物。这些化合物通常以与 d-葡萄糖 (Glc) 偶联的糖苷形式储存在液泡中（图 24.14）。当细胞被食肉动物或病原体入侵时，无活性的糖苷会被水解，产生的产物不仅对食草昆虫有毒，而且对病原体也有毒。此外，释放到土壤中的苯并恶嗪类化合物也可能对微生物、昆虫或竞争植物有毒，使这些代谢物成为一种强大的一般化学防御手段，以抵御这些植物在生长过程中将要面对的生物挑战。在十字花科目（卷心菜及其亲属）中，许多物种会产生硫代葡萄糖苷——由葡萄糖和氨基酸衍生的含硫有机化合物——作为其主要的防御性专门代谢物（见网络附录 4）。水解酶，

m异硫氰酸酯酶储存在与其底物不同的细胞中。因此，虽然含黑芥子酶的细胞大多不含硫代葡萄糖苷，但所谓的富含硫的细胞含有高浓度的硫代葡萄糖苷。当组织受损时，释放的黑芥子酶和硫代葡萄糖苷会混合，从而产生多种生物活性化合物，这些化合物可以阻止大多数食草昆虫（图 24.15）。芥末、山葵、萝卜、球芽甘蓝和其他相关蔬菜的味道都归功于这些异硫氰酸酯。事实上，人类经常珍视植物或其部分，因为这些化合物赋予了它们烹饪的味道。然而，这些植物中含有的高含量特殊代谢物主要不是用于烹饪，而是提供有毒的化学防御，以保护植物免受害虫和病原体的侵害。氰苷代表一类特别有毒的特殊代谢物。组织受损时，这些糖苷会分解并释放氢氰酸 (HCN)。氰化物会抑制线粒体功能，因此食草动物的细胞最终会耗尽能量而死亡。几种具有经济和营养重要性的植物，包括高粱 (Sorghum bicolor) 和木薯 (Manihot esculenta)，会产生不同类型的氰苷 (图 24.16)。木薯根是热带地区人们的主要膳食热量来源，但必须经过仔细清洗和彻底烹饪以去除糖苷，从而避免食用时产生氰化物毒性。

24.3 对食草昆虫的诱导性防御反应

虽然组成性化学防御为植物提供了对许多害虫和病原体的保护，并且在自然界中很常见，但这种防御策略也有缺点。首先，组成性防御对植物来说成本高昂。生产专门的代谢物需要从初级代谢中获得大量能量，而这些能量无法用于生长和繁殖。这种权衡在农作物中最为明显，农作物产量的提高部分是通过降低植物的自我防御能力来实现的。其次，害虫和病原体可以适应植物的组成性化学防御，正如我们在帝王毛虫和马利筋的案例中所看到的那样，它们甚至使用这些化合物来保护自己免受捕食者或寄生虫的侵害。因此，大多数植物除了可能具有的组成性防御之外，还进化出了可诱导的防御系统。可诱导的防御系统使植物能够更灵活地应对害虫和病原体带来的各种威胁。可诱导的防御需要系统来监测损坏或攻击的迹象，然后触发响应。植物有许多这样的系统，在本节中，我们将讨论植物识别食草昆虫的一些机制以及它们如何发起可诱导的防御。然后，在第 24.4 节中，我们将研究由病原体攻击引发的类似过程。对于食草动物，这些植物反应不仅包括从头合成有毒的特殊代谢物和蛋白质，还包括招募攻击者的天敌以及向附近的植物发送信号，使它们做好应对即将到来的食草动物的准备。 根据它们的进食行为，可以区分出三种主要类型的昆虫食草动物： 1. 韧皮部进食者，如蚜虫和粉虱，几乎不造成直接的组织损伤。 韧皮部进食者将其狭窄的口针（一种细长的口器）插入表皮和叶肉细胞之间以及叶子和茎的韧皮部筛管中。 植物对韧皮部进食者的防御反应更类似于对病原体（第 24.4 节讨论）的反应，而不是对其他食草动物的反应。尽管刺针插入植物造成的直接组织损伤很小，但这些昆虫可以作为植物病毒的载体，进而造成巨大损害。

2. 细胞内容物进食者，如螨虫和蓟马，是刺吸式昆虫，会对植物细胞造成中等程度的物理损伤。

3. 咀嚼式昆虫，如毛虫（蛾和蝴蝶的幼虫）、蚱蜢和甲虫，会对植物造成严重损害。在接下来的讨论中，我们对“昆虫食草”的定义主要与这种类型的昆虫损害有关。

植物可以识别昆虫唾液中的特定成分。为了对害虫或病原体进行有效的诱导防御，宿主植物必须能够感知到已经发生的损害并确定来源是生物攻击。机械损伤，无论是昆虫咀嚼叶子还是冰雹损坏叶子表面，都会释放出通常不存在于质外体中的植物化合物。这些包括受损细胞的细胞质，如 ATP 或肽，以及细胞壁碎片，如寡半乳糖醛酸。这些化合物随后可以触发对机械损伤的反应。然而，大多数植物对昆虫食草的反应既涉及这种一般的机械伤口反应，也涉及对昆虫唾液或反刍物中大量存在的某些化合物的识别，这些化合物会触发进一步的防御。这些昆虫化合物属于一类广泛的化学物质，称为诱导物，它们会触发植物对各种食草动物和病原体的防御反应。虽然反复的机械伤害可以引起类似于某些植物被昆虫食草引起的反应，但昆虫唾液中的某些分子可以作为这种刺激的增强剂。此外，伤害和昆虫衍生的诱导物可以系统性地触发信号通路——即整个植物——从而启动防御反应，以尽量减少尚未受到直接攻击的植物区域的进一步损害。

在昆虫唾液中发现的第一个诱导物是甜菜夜蛾 (Spodoptera exigua) 幼虫口腔分泌物中的脂肪酸-谷氨酰胺酰胺结合物，它被命名为 volicitin (图 24.17A)。只有当昆虫以植物为食时才会产生 volicitin，因为脂肪酸成分来自摄入的植物组织，并在肠道中通过酶促结合到昆虫衍生的氨基酸，通常是谷氨酰胺。

自从在灰翅夜蛾中发现 volicin 以来，人们在鳞翅目昆虫以及蟋蟀和果蝇中发现了多种脂肪酸酰胺。其中大多数被发现在应用于多种植物时都起到诱导剂的作用。现在已知脂肪酸酰胺只是昆虫产生的多种诱导剂中的一种。例如，当灰翅夜蛾以豇豆为食时，它会分解植物叶绿体中的一种酶，从而产生一种名为 inceptin 的蛋白质片段。Inceptin 出现在毛虫的口腔分泌物中，并充当植物防御的诱导剂，这再次将防御途径的触发与昆虫一直在吃植物的化学证据联系起来。一些昆虫衍生的化合物会在较窄的物种范围内引起反应。例如，在蚱蜢（Schistocerca americana）的口腔分泌物中发现了一类名为 caeliferins 的诱导物（图 24.17B）。

虽然这种诱导物在玉米（corn; Zea mays）中活跃，但豆科植物和茄科植物都不会对其产生增强防御信号的反应。与脂肪酸酰胺不同，caeliferins 似乎完全起源于蚱蜢体内，因为它们含有不规则的脂肪酸链长和植物中没有的反式双键。

我们在此应该注意，并非所有昆虫口腔分泌物的成分都会触发植物防御。例如，玉米螟 (Helicoverpa zea) 分泌物中发现的葡萄糖氧化酶实际上抑制了玉米的防御能力，表明食草动物和宿主之间的战斗双方都采用了复杂的化学战。Ca2+ 信号传导和 MAP 激酶通路的激活是与昆虫食草相关的早期事件。当植物意识到自己受到了损害，并且检测到昆虫唾液中的诱导物时，就会激活一个复杂的信号转导网络，其中细胞质游离 Ca2+ 浓度 ([Ca2+]cyt) 的增加是一个早期事件。Ca2+ 是所有真核系统多种细胞反应中普遍存在的第二信使（见第 3 章）。在正常条件下，[Ca2+]cyt 非常低（~100 nM）。在受到机械损伤或诱导物刺激后，Ca2+ 离子通过跨质膜流入和从储存区（如线粒体、内质网和液泡）释放，迅速释放到细胞溶胶中。这些流动导致 [Ca2+]cyt 增加约十倍，然后激活一系列目标 Ca2+ 结合蛋白，进而激活信号通路的下游靶标。这些下游靶标通常包括由蛋白质磷酸化和基因表达重编程控制的生化事件网络（见第 4 章）。例如，在拟南芥中，一种名为 IQD1 的蛋白质被确定为对昆虫食草的防御反应的重要介质，它通过激活参与硫代葡萄糖苷生物合成的基因来实现这一目标。因此，在拟南芥中过度表达 IQD1 会降低其对食草动物的敏感性。研究发现 IQD1 的作用受 Ca2+ 调控。因此，IQD1 通过结合钙调蛋白（一种主要的 Ca2+ 结合蛋白）而被激活，从而使硫代葡萄糖苷的产生对食草动物触发的 [Ca2+] 信号作出反应。重要的是要记住，这些防御对植物来说是昂贵的；当有这样的“开启”开关时，可能也是同样重要的“关闭”开关，可以仔细控制防御的诱导程度。因此，除了其防御激活作用外，Ca2+ 还可以参与防御信号的下调。当通过基因沉默抑制野生烟草 (Nicotiana attenuata) 中两种 Ca2+ 依赖性蛋白激酶 (CDPK) 的产生时，食草后伤口信号的积累（例如稍后讨论的植物防御激素 JA）比在野生型植物中持续的时间更长。因此，基因沉默的植物产生了更多的防御代谢物，并显著减缓了一种专门食草动物——烟草天蛾 (Manduca sexta) 的生长。这些观察结果表明，这两个 CDPK 是关闭这些诱导防御所需的系统的一部分。因此，Ca2+ 调节的过程可能参与平衡防御的诱导与限制其对植物的总体成本的需要。

昆虫食草动物诱导的防御信号也涉及几种类型的丝裂原活化蛋白激酶 (MAPK)。在烟草中，沉默伤口诱导蛋白激酶 (WIPK) 和应激诱导蛋白激酶 (SIPK) 的基因（均为 MAPK 家族成员）表明，两者都参与调节抗食草动物防御。昆虫食草和脂肪酸酰胺诱导物治疗后，这两个基因都会显著诱导。

SIPK 和 WIPK 似乎对 JA 通路的不同方面以及另一种植物激素乙烯的伤口相关合成也至关重要。在番茄和拟南芥等多种植物中操纵 MAPK 活性时也观察到了类似的效果，这表明 MAPK 在调节植物对食草昆虫的防御方面可能具有广泛的重要性。

茉莉酸激活对食草昆虫的防御反应

大多数植物对食草昆虫的防御中涉及的主要信号通路是由激素茉莉酸（主要以氨基酸结合物茉莉酸-异亮氨酸，JA-Ile 的形式）触发的。茉莉酸水平在受到损害时急剧上升，并触发许多参与植物防御的蛋白质的产生。

对拟南芥、番茄和玉米的 JA 缺陷突变株系的研究直接证明了茉莉酸在抗虫性中的作用。这些突变体很容易被通常无法破坏野生型植物的害虫杀死。外源茉莉酸的应用几乎将抗性恢复到野生型植物的水平。

在植物中，茉莉酸由脂肪酸亚麻酸（见第 13 章）合成，亚麻酸从膜脂质中释放出来，然后转化为 JA-Ile，如图 24.18 所示。两种细胞器参与 JA 生物合成，即叶绿体和过氧化物酶体。茉莉酸可触发广泛的防御过程，包括诱导所有主要途径中多种酶基因的转录，用于专门的代谢物生物合成。

茉莉酸还会抑制生长，使植物能够将其资源重新分配到与防御有关的代谢途径。茉莉酸通过保守的泛素连接酶信号传导机制起作用

如第 4 章所述，JA-Ile 通过保守的泛素连接酶信号传导机制起作用，该机制与生长素和赤霉素的描述非常相似（图 24.19）。虽然向植物中添加未结合的茉莉酸可以触发一些防御，但大多数反应都涉及 JA-Ile 作为激素信号。

这种结合是由称为茉莉酸抗性 (JAR) 蛋白的酶进行的，其中一种 JAR1 似乎对茉莉酸依赖性防御信号传导特别重要。

当生物活性茉莉酸水平较低时，诱导防御同样较低，因为茉莉酸反应基因的表达受到 JA-ILE ZIM-DOMAIN (JAZ) 蛋白家族成员的积极抑制。这些 JAZ 阻遏物通过结合 MYC2 转录因子并使其失活而起作用。MYC2 是茉莉酸依赖性基因的主要激活剂。JAZ 蛋白还使染色质保持“封闭”状态，从而阻止茉莉酸反应转录因子与其靶标结合（见图 24.19）。茉莉酸通过与 JAZ 蛋白和 CORONATINE-INSENSITIVE1 (COI1) 结合来触发 JAZ 蛋白的降解，它们一起作为茉莉酸共受体发挥作用。如第 4 章所述，COI1 是 SKP1-CULLIN-F-Box (SCF) 蛋白复合物的一部分，该复合物将小分子泛素附着到蛋白质上，以标记它们，以便通过 26S 蛋白酶体进行降解（见图 24.19）。JAZ 的破坏会释放 MYC2 转录因子，然后导致茉莉酸反应基因的表达，从而触发诱导的防御反应。

激素相互作用有助于植物-昆虫食草动物相互作用

除了茉莉酸之外，还有其他几种信号剂（包括乙烯、水杨酸和水杨酸甲酯）通常由昆虫食草诱导。特别是乙烯似乎在这种情况下发挥了重要作用。当单独应用于植物时，乙烯对防御相关基因激活几乎没有影响。然而，当与茉莉酸一起使用时，它似乎可以增强茉莉酸相关的反应。同样，当用脂肪酸酰胺等诱导剂（它们本身不会诱导大量乙烯的产生）与乙烯结合处理植物时，防御反应显著增加。这些结果表明，这些信号化合物的协同作用是图 24.19 茉莉酸信号传导所必需的。茉莉酸需要先与氨基酸（主要是异亮氨酸）结合，才能与 COI1 结合，成为 SCFCOI1 受体蛋白复合物的一部分。

该复合物靶向转录抑制剂 JAZ，从而完全激活诱导防御反应。这种通过多种因素进行的控制使植物能够整合众多环境信号来调节防御反应。

JA 启动防御蛋白的产生，从而抑制食草动物的消化

除了激活产生有毒或排斥性特殊代谢物的途径外，JA 还启动防御蛋白的生物合成。大多数这些蛋白质会干扰食草动物的消化系统。例如，一些豆科植物合成 α-淀粉酶抑制剂，从而阻断昆虫肠道中淀粉消化酶 α-淀粉酶的作用。其他植物种类会产生凝集素，这是一种与碳水化合物或含碳水化合物的蛋白质结合的防御蛋白。被食草动物摄取后，凝集素会与消化道内壁的上皮细胞结合，干扰营养吸收。一些植物通过产生一种特定的半胱氨酸蛋白酶来破坏保护许多昆虫肠道上皮的膜，从而对食草昆虫的消化系统进行更直接的攻击。植物还会产生蛋白酶抑制剂。这些物质存在于豆科植物、番茄和其他植物中，可以阻断食草动物蛋白水解酶的作用。进入食草动物的消化道后，它们会通过紧密而特异性地结合到蛋白质水解酶（如胰蛋白酶和糜蛋白酶）的活性位点来阻碍蛋白质的消化。以含有蛋白酶抑制剂的植物为食的昆虫会遭受生长和发育速度降低的困扰。实验表明，这种影响归因于蛋白酶体中这种蛋白质的降解。然后，MYC2 等转录因子启动 JA 依赖性基因的转录，包括用于防御的基因。可以通过在它们的饮食中添加补充氨基酸来抵消，直接将它们受损的生长与它们消化饮食中蛋白质的能力的破坏联系起来。在植物方面，蛋白酶抑制剂的防御作用也已通过转基因烟草实验得到证实。经过转化以积累更高水平的蛋白酶抑制剂的植物比未转化的对照植物受到的食草昆虫的伤害要小。然而，共同进化是植物与昆虫相互作用中的一股强大力量，正如硫代葡萄糖苷所发生的情况一样，一些昆虫食虫动物已经进化到可以避免这种防御，通过产生对抑制有抗性的消化蛋白酶，适应以产生植物蛋白酶抑制剂的植物为食。

食草动物的破坏会引发系统性防御

在番茄中，昆虫的进食会导致整个植物中蛋白酶抑制剂的快速积累，即使在远离最初进食点的未受损区域也是如此。同样，在拟南芥中，一片叶子受伤会在几分钟内导致未受伤的叶子中产生 JA 和 JA-Ile。这些观察结果表明，植物拥有一种能够在整个植物体内快速发出信号的系统，即使在未受损的部分也能触发先发制人的防御。在受到食草动物攻击的番茄植株中，这种通讯部分是通过受损细胞释放一种称为系统素的信号肽来实现的，这种信号肽会触发 JA 的产生。然后，JA、系统素 mRNA 甚至系统素本身都被认为是在韧皮部中系统性地移动的（参见 WEB 主题 24.2）。尽管最初认为系统素等肽信号仅限于茄科植物，但近年来人们已经清楚地认识到，植物中的肽信号传导非常普遍，并且其他植物除了昆虫食草外，还会对各种刺激产生肽作为信号分子。谷氨酸受体样 (GLR) 基因是食草过程中长距离电信号传导所必需的。有几条证据表明电信号在系统性防御反应中发挥着作用。例如，埃及棉树的进食豆叶上的 n 叶虫 (Spodoptera littora

lis) 诱发质膜去极化波，并扩散到叶片未受损区域。同样，对拟南芥反应的测量现已证实，电信号在 JA 诱导的防御扩散到未受损叶片中的作用，以响应纯机械损伤和昆虫食草。在 S. littoralis 幼虫进食期间，在攻击位置附近诱发的电信号随后以每分钟 9 厘米的最大速度扩散到邻近的叶子（图 24.20）。这些变化还伴随着 Ca2+ 和活性氧（ROS，另一种普遍存在的细胞信号分子）的传播波。这些信号通过脉管系统快速传播，然后传遍未受伤的叶片，可能通过胞间连丝从一个细胞移动到另一个细胞，从而启动 JA-Ile 介导的防御反应。谷氨酸受体样 (GLR) 基因家族已被确定在此过程中发挥重要作用。这些 GLR 编码 Ca2+ 通透性离子通道，当这些基因发生突变时，受伤后电波和 Ca2+ 波都不再传播。同样，未受伤叶片中的 JA-Ile 反应基因表达和食草动物防御也会降低。GLR 以前也被认为与微生物相关的防御反应有关，这表明它们在导致植物诱导防御的途径中可能发挥广泛作用。食草动物产生的挥发物可以驱赶食草动物并吸引天敌。挥发性有机化合物 (VOC) 或挥发物是植物衍生的有机分子，在受到损伤时被诱导或释放。昆虫对这些挥发物的反应提供了一个极好的例子，说明激活系统性地上共同进化如何塑造植物-昆虫相互作用。释放的分子组合通常针对每种食草昆虫物种，通常包括来自次生代谢的三种主要途径的代表：萜类化合物、生物碱和酚类化合物。此外，所有植物还会释放脂质衍生产品，例如绿叶挥发物（六碳醛、醇和酯的混合物），以应对机械损伤。这些挥发物的生态功能是多方面的（图 24.21）。这些化合物虽然具有挥发性，但仍附着在叶子表面，由于其味道而起到阻止植物进食的作用。在其他情况下，它们的作用几乎就像植物的求救声，吸引攻击性食草昆虫的天敌——捕食者或寄生虫——它们利用挥发性线索寻找猎物或宿主。

图 24.21 食草动物诱导的植物挥发物 (HIPV) 的生态功能。许多植物在受到食草昆虫攻击时会释放出一束特定的挥发性有机化合物。这些挥发物可以由来自专门代谢物生物合成的所有主要途径的化合物组成，包括萜类化合物（单萜和倍半萜）、生物碱（吲哚）和苯丙烷（水杨酸甲酯），以及绿叶挥发物。这些挥发物可以作为食草昆虫天敌的线索，例如寄生蜂。植物的地下部分在受到食草动物攻击时也会释放挥发物。研究表明，这些挥发物会吸引寄生昆虫的线虫，然后线虫会攻击食草动物。挥发物还可以作为雌蛾的驱虫剂，从而减少进一步的卵沉积。

最近，人们发现挥发物在高度扇形的植物中起着系统防御信号的作用，这些植物的维管连接被中断，并且距离很近的植物之间也是如此。在那里，这些挥发性信号通过启动（准备）防御反应来让接收植物做好应对即将到来的食草的准备，从而在接收植物真正受到攻击时做出更强烈和更快的反应。

后代。例如，在玉米中，甜菜夜蛾幼虫唾液中的诱导剂可以诱导挥发物的合成，从而吸引寄生蜂。用极低浓度的夜蛾诱导剂处理的玉米幼苗会释放出相对大量的萜类化合物，这些萜类化合物会吸引微小的寄生蜂 Microplitis croceipes，然后寄生蜂会在入侵的夜蛾身上产卵。相反，一些食草动物实际上会利用这些挥发性物质。例如，蛾子产卵（产卵）期间叶子释放的挥发物可以作为驱虫剂来驱赶其他雌蛾，从而防止进一步产卵并减少随后出现的幼虫之间的竞争。类似地，

水稻叶片在食草过程中产生的苯甲基氰化物被雌性褐飞虱吸收，并作为该物种雄性的性激素。

植物有能力区分各种食草昆虫物种并做出不同的反应。

例如大量研究表明，食草动物是导致烟草中毒的重要原因。例如，美国西部大盆地沙漠中生长的野生烟草 Nicotiana attenuata 会产生较高浓度的尼古丁，而尼古丁会毒害昆虫的中枢神经系统。然而，当野生烟草植物受到耐尼古丁毛虫的攻击时，植物中的尼古丁含量不会增加。相反，它们会释放挥发性萜烯，吸引毛虫的捕食昆虫。显然，野生烟草和其他植物必须有办法确定哪种食草昆虫正在破坏它们的叶子，也许是通过它们造成的损害类型或它们在口腔分泌物中释放的独特化学化合物。食草动物诱导的挥发物可以作为植物之间的长距离信号。食草动物诱导的植物挥发物的作用不仅限于植物和昆虫之间的相互作用。受侵染植物释放的某些挥发性物质也可以作为邻近植物启动先发制人的抗食草动物防御的信号（见图 24.21）。除了几种萜类化合物外，绿叶挥发性物质在这一过程中也起着强有力的信号作用。绿叶挥发性物质是新割草的熟悉气味的主要成分。当玉米植株暴露于绿叶挥发性物质时，JA 和 JA 相关基因表达迅速被诱导，此外，这些植物对随后的食草昆虫直接攻击的反应更强烈。研究表明，绿叶挥发物能够激发或增强多种其他植物物种的防御机制，包括利马豆 (Phaseolus lunatus)、山艾 (Artemisia tridentata)、鼠耳芥 (Arabidopsis thaliana)、杨树 (Populus tremula) 和蓝莓 (Vaccinium spp.)。此外，它们还能激活植物抗毒素和其他抗菌化合物的产生（第 24.4 节中讨论），似乎在植物的整体防御策略中发挥着重要作用。食草动物诱导的挥发物还可以作为植物内的系统信号。除了向邻近植物提供信号外，受侵染的植物还可能向自身的其他部分发送挥发性信号（见图 24.21）。从进化的角度来看，这可能是这些挥发物的原始功能。研究表明，挥发物可作为鼠尾草不同枝条之间抗食草动物的诱导剂。研究发现，气流对于诱导抗性至关重要，这表明化学信息确实在植物外部的空气中移动。鼠尾草和其他沙漠植物一样，具有高度的扇形性，这意味着植物的维管系统没有通过互连很好地整合在一起，这可能是为了防止缺水。虽然许多植物能够通过通过维管互连在内部移动的化学信号对食草动物做出系统性反应，但鼠尾草和许多其他具有更多内部扇形的沙漠植物却无法做到这一点。相反，挥发物被用来克服这些限制并提供系统信号。在利马豆中，挥发物有助于招募防御性昆虫伙伴。利马豆利用位于叶片基部的花外蜜腺的花蜜来吸引掠食性和寄生性节肢动物，从而保护豆类免受各种食草动物的侵害（图 24.22）。当叶甲虫攻击利马豆时，挥发物会立即从受损部位释放出来，并向同一植物的其他部分发出信号，激活它们的防御系统并产生花外花蜜来吸引它们的保护性昆虫伙伴。对食草动物和病原体的防御反应受昼夜节律的调节。植物代谢和发育的许多方面都受昼夜节律的调节（见第 20 章）。据估计，大约三分之一的植物基因在表达中表现出昼夜节律调节。具有昼夜调控转录的基因列表不仅包括参与光合作用、碳代谢和水分吸收的可预测基因，还包括参与植物防御的众多基因。这一观察结果导致人们提出，对昆虫食草的抗性可能受到昼夜节律控制，以使植物的最大防御适应食草动物活动的最大时间。这一假设得到了拟南芥和菜粉蝶（Trichoplusia ni）相互作用的研究支持，菜粉蝶是一种广谱鳞翅目食草动物（图 24.23A）。菜粉蝶食草和 JA 介导的植物防御都遵循昼夜节律，在白天达到高峰。这一观察结果表明，JA 介导的防御反应的时间可能是一种最大程度保护植物免受食草侵害的适应性行为。为了测试植物昼夜节律钟是否能增强对害虫的防御，研究人员比较了拟南芥植物的食草性，这些植物的 JA 介导的防御反应要么处于se（图 24.23B）或异相（图 24.23C）与菜粉蝶取食活动的昼夜节律。这是通过让一些植物在逆转的昼夜循环中生长几天来实现的，这样它们的“白天”就是菜粉蝶的“白天”。

图 24.23 昼夜节律影响植物防御食草动物的例子。 (A) Trichoplusia ni（菜粉蝶）毛虫以拟南芥为食。 (B) 通常情况下，毛虫和植物的昼夜节律是同步的，毛虫的取食活动和茉莉酸介导的植物防御都在白天达到峰值。这优化了植物的防御能力并降低了毛虫的生长速度。 (C) 如果拟南芥的昼夜节律偏移 12 小时，植物的“夜晚”就会改变，反之亦然。即使将光照周期调整回与尺蠖同步，JA 相关的植物防御节律也会持续数天。在让菜粉蝶自由进食植物 72 小时后，防御反应与尺蠖同步的植物的组织损伤明显小于昼夜节律与昆虫不同步的植物（图 24.23D）。结果，以相位偏移的拟南芥植物为食的菜粉蝶在相同时间内增重三倍于同步对照植物（图 24.23E）。水杨酸 (SA) 介导对病原体的防御反应，由细胞质中异分支酸-9-谷氨酸的非酶促分解产生。异分支酸由异分支酸合酶从叶绿体中的分支酸池中合成，然后输出到细胞质中，在那里与谷氨酸结合。昼夜节律相关 1 (CCA1) 调节（参见第 20 章）异分支酸合成会导致一夜之间水平升高。病原体感染会增加异分支酸输出到细胞质，在那里它与谷氨酸结合，谷氨酸迅速降解为 SA（参见网络附录 3）。异分支酸的昼夜积累被认为有助于增强拟南芥对致病细菌的抵抗力，因为感染往往发生在清晨而不是晚上。

昆虫已经进化出击败植物防御的机制

本节展示了植物如何进化出一系列物理和化学机制来保护自己。这些防御通常非常有效，但正如我们所见，一些食草昆虫已经进化出通过植物和昆虫之间相互进化变化的过程（一种共同进化）来规避或克服这些植物防御的机制。这些昆虫的适应性，就像植物的防御反应一样，可以是组成性的，也可以是诱导性的。组成性适应在专食性食草昆虫中分布更广泛，它们只能以少数植物物种为食，而诱导性适应则更可能出现在饮食通才的昆虫中。虽然并不总是很明显，但在大多数自然环境中，植物昆虫之间的相互作用导致了僵局，存在有效的防御和逃避这些防御的对策，植物和昆虫都可以在非最佳条件下各自发展和生存。 24.4 植物对病原体的防御 植物病理学是研究植物疾病的学科。引起植物传染病的病原体包括病毒、细菌、真菌、卵菌和线虫。卵菌是丝状生物，在进化上更接近褐藻而不是真菌，包括一些历史上最具破坏性的植物病原体。卵菌纲包括疫霉菌属，它是爱尔兰大饥荒（1845-1849 年）期间造成灾难性的马铃薯晚疫病的病原体。

总体而言，这些病原体导致全球农作物产量每年减少 15%，尽管大量使用对农民和环境都代价高昂的农药。植物病理学的一个主要目标是了解植物免疫系统的分子和细胞基础，以便将这些知识应用于开发具有更强大免疫系统的农作物，从而减少农药的使用。

在本节中，我们将研究植物进化出的各种抵抗局部感染的机制，包括模式识别受体 (PRR) 触发的免疫 (PTI)、效应物触发的免疫 (ETI)、抗菌剂的产生以及一种称为过敏反应的程序性细胞死亡。我们还讨论了一种称为系统获得性抗性 (SAR) 的系统性植物免疫形式。微生物病原体已经进化出各种入侵宿主植物的策略。在植物的整个生命过程中，植物不断接触各种病原体。成功的病原体已经进化出各种机制来入侵宿主植物并引起疾病（图ure 24.24)。一些病原体通过分泌溶解酶直接穿透角质层和细胞壁，这些酶消化了这些机械屏障。其他病原体通过气孔、水孔和皮孔等自然开口进入植物。第三类病原体通过伤口部位侵入植物，例如由食草昆虫造成的伤口。此外，许多病毒以及其他类型的病原体都是通过食草昆虫传播的，它们作为媒介，从昆虫的取食部位侵入植物。粉虱和蚜虫等韧皮部取食者将这些病原体直接沉积到维管系统中，从那里它们很容易传播到整个植物。一旦进入植物体内，病原体通常采用三种主要攻击策略之一来制服宿主植物并获得自身增殖所需的营养。死体营养病原体通过分泌细胞壁降解酶或毒素攻击宿主，最终杀死受影响的植物细胞，导致大面积组织浸渍（死亡后通过自溶软化组织）。然后，这些死组织被病原体定殖并作为食物来源。活体营养病原体采用不同的策略；感染后，大多数植物组织仍然活着，只能观察到极小的细胞损伤，因为病原体以从宿主那里偷走的底物为食。半活体营养病原体的特征是最初的活体营养阶段，其中宿主细胞保持活力，如活体营养病原体所述。此阶段之后是死体营养阶段，在此阶段病原体可造成大面积组织损伤。

虽然这些入侵和感染策略单独来看都是成功的，但植物病害流行在自然生态系统中很少见。这是因为植物已经进化出了针对各种病原体的有效防御策略。病原体产生效应分子，帮助其在植物宿主细胞中定植。植物病原体可以产生各种各样的效应分子，支持它们成功定植宿主并获得营养益处的能力。效应分子是分泌的分子，可以抑制宿主的免疫系统，和/或改变植物的结构、代谢或激素调节，使病原体受益。由于入侵合适的宿主通常是病原体最困难的一步，因此许多病原体会产生可以降解植物角质层和细胞壁的酶。这些酶包括角质酶、纤维素酶、木聚糖酶、果胶酶和多聚半乳糖醛酸酶。这些酶能够破坏角质层以及初生和次生细胞壁的完整性（见第 2 章）。病原体酶降解角质层和宿主细胞壁会导致释放分子，向植物发出信号，表明植物受到了攻击。这些损伤相关分子模式 (DAMP) 被细胞表面模式识别受体 (PRR) 感知，然后诱导强烈的免疫反应——PRR 触发免疫，或 PTI——我们将在稍后更详细地描述。为了成功，病原体必须抑制这种 PTI 反应（图 24.25）。这通常是通过将蛋白质效应物从病原体转移到宿主细胞中来实现的，在那里蛋白质与 PTI 信号通路的关键成分结合并使其失活。已知单个细菌病原体菌株（如番茄丁香假单胞菌）会分泌 30 多种不同的蛋白质效应物，这些蛋白质效应物针对 PTI 通路中的几个不同步骤。更令人惊讶的是，卵菌病原体（如致病疫霉菌）被认为可以转移数百种不同的蛋白质效应物。这些效应物被证明是识别宿主中有助于免疫信号传导的蛋白质的非常有用的工具。除了抑制 PTI 之外，一些效应物还通过诱导促进病原体生长的细胞反应（例如从细胞中释放糖）来促进宿主细胞易感性。一个特别有趣的例子来自黄单胞菌属的细菌病原体，它们分泌所谓的转录激活因子样 (TAL) 效应物，这些效应物与宿主植物 DNA 结合并激活编码糖转运蛋白的基因的表达。除了分泌基于蛋白质的效应物外，许多病原体还会分泌针对植物中特定蛋白质的毒素（图 24.26）。例如，来自真菌 Cochliobolus carbonum 的 HC 毒素可导致北方

图 24.26 病原体产生的毒素和激素有助于病原体感染植物。一些病原体会产生特定的毒素，从而显著改变植物的生理。HC 毒素是一种环肽，可抑制细胞核中的组蛋白去乙酰化酶，并可能对参与防御的基因表达产生不利影响。Fusicoccin 与植物质膜 H+-ATPases 结合，特别是气孔中的 H+-ATPases，并激活不可逆地改变。

由真菌 Gibberella fujikuroi 产生的赤霉素可加速

植物生长，使植物长得更高，从而促进真菌孢子的传播。真菌产生的赤霉素

与植物内源产生的赤霉素相同。

叶枯病，抑制玉米中特定的组蛋白脱乙酰酶。一般来说，组蛋白脱乙酰化减少，

而组蛋白对染色质的组织至关重要，

往往会增加相关基因的表达（见第 3 章）。然而，目前尚不清楚这是否是 HC-毒素导致玉米患病的原因。

Fusicoccin（见图 24.26）是真菌 Fusicoccum amygdali 产生的非特异性毒素。梭子菌素首先与 14-3-3 调节剂组的特定蛋白质结合，从而组成性地激活植物质膜 H+-ATPase。然后，该复合物与 H+-ATPase 的 C 末端区域结合，并不可逆地激活它，导致细胞壁过度酸化和质膜超极化。梭子菌素的这些作用对气孔保卫细胞尤为重要（见第 8 章和第 16 章）。梭子菌素诱导的保卫细胞质膜超极化导致大量 K+ 吸收和永久气孔开放，从而导致植物枯萎并最终死亡。目前尚不清楚病原体是否以及如何从宿主的过度枯萎中受益。一些病原体会产生效应分子，这些分子会严重干扰植物宿主的激素平衡。真菌 Gibberella fujikuroi 可使受感染的水稻幼苗生长速度远快于未受感染的植物，它会产生赤霉素 (GA3) 和其他赤霉素。赤霉素是造成水稻“傻苗病”的罪魁祸首。人们认为，较高的受感染植物释放出的真菌孢子更有可能传播到周围的植物，因为它们具有高度优势。后来证明，赤霉素是天然存在的植物激素（见第 4 章）。植物可以通过感知病原体衍生的“危险信号”来检测病原体。如前所述，植物中的免疫信号传导是由称为 PRR 的细胞表面受体启动的。根据转录组序列，我们知道植物表达数百种不同的 PRR。除了感知宿主细胞衍生的 DAMPS 之外，这些 PRR 还能检测微生物相关分子模式 (MAMP)，这些模式在特定类别的微生物中是保守的（例如，真菌的几丁质片段、细菌的鞭毛蛋白），但在宿主中不存在。受体样激酶 (RLK，我们在第 4 章中介绍过，并在第 24.1 节中与有益的植物-微生物相互作用有关时提到过) 是与病原体感染相关的微生物和植物衍生分子信号的关键 PRR（见图 24.25）。RLK 通常包含细胞外结构域，例如富含亮氨酸的重复序列 (LRR) 或溶菌素基序 (LysM) 结构域、跨膜结构域和细胞内激酶结构域。除了 RLK 之外，一些 PRR 还包括受体样蛋白，这些蛋白含有胞外结构域和跨膜结构域，但缺乏胞内激酶结构域。这些蛋白通常与 RLK 结合形成异二聚体，RLK 的激酶结构域提供胞内信号传导功能。第 24.3 节介绍的系统素是番茄中发现的一种植物衍生 DAMP 的例子，它是在与食草动物活动相关的伤害反应中产生的。在研究透彻的微生物衍生 MAMP 中，有 Pep-13，一种来自卵菌疫霉菌细胞壁定位转谷氨酰胺酶的 13 个氨基酸肽，是爱尔兰臭名昭著的马铃薯枯萎病的病因；flg22，一种来自细菌鞭毛蛋白的 22 个氨基酸肽；和 elf18，细菌延长因子 Tu 的 18 个氨基酸片段。由于这些分子在微生物群中的许多（如果不是全部）物种中都很常见，因此它们的检测使植物能够识别整个类别的潜在致病生物，例如真菌与细菌。细胞表面 PRR 对 MAMP 或 DAMP 的感知会启动 PTI，从而抑制未适应的病原体或害虫的生长和活动。从细胞表面 PRR 到激活各种防御反应的信号通路很复杂，并且总是包括激活受体样细胞质激酶（RLCK；见图 24.25），它们在系统发育上与 PRR 的激酶结构域相关，但缺乏跨膜结构域。一旦被 PRR 激活，RLCK 就会磷酸化并激活多种靶蛋白，包括质膜定位的 NADPH/呼吸爆发氧化酶同源物 (RBOH)、阴离子通道、丝裂原相关蛋白激酶激酶激酶 (MAPKKK) 和质膜定位的 Ca2+ 通道。最后一个通道的打开会导致 Ca2+ 离子流入，然后激活 Ca2+ 依赖性蛋白激酶（CDPK）。CDPK 是植物特有的蛋白激酶家族，在拟南芥中有 34 个成员。这些不同的信号通路最终导致基因表达发生剧烈变化，大约 30% 的转录组对单个病原体分子（如 flg22）作出反应，从而导致细胞资源从生长转向防御。上调基因包括编码攻击病原体细胞壁的水解酶的基因，例如葡聚糖酶、几丁质酶和其他水解酶。病原体细胞壁的破裂反过来会释放额外的 MAMP，从而产生一个自我扩增的循环，产生强大的防御反应。 RBOH 酶的激活尤其重要，因为这会导致细胞外 ROS 急剧增加，例如超氧阴离子 (O2-)、过氧化氢 (H2O2) 和羟基自由基 (•OH)，这在某些非生物应激反应中可见（见第 15 章）。羟基自由基是这些 ROS 中最强的氧化剂，可以与一系列有机分子引发自由基链反应，导致脂质过氧化和酶活化，这对许多微生物具有直接毒性。ROS 爆发也有助于植物细胞壁的强化，因为在 H2O2 介导的反应中，细胞壁中某些富含脯氨酸的蛋白质在病原体攻击后发生氧化交联。感染部位木质素和胼胝质的沉积进一步增强了细胞壁的强化。这些聚合物被认为是屏障，将病原体与植物的其他部分隔离开来，并在物理上阻止其传播。R 基因通过识别菌株特异性效应物来提供对单个病原体的抗性。病原体会进化出可以抑制 PTI 的效应蛋白，这给植物带来了巨大的进化压力，迫使它们进化出更多的抗性机制。植物对此作出了反应，进化出专门的抗性 (R) 蛋白，这些蛋白可以识别这些细胞内效应物，然后通过独立的途径触发 Ca2+ 通道的开放，进而激活许多与 PTI 相同的防御系统。这第二种途径称为效应物触发免疫 (ETI)（见图 24.25）。大多数 R 蛋白含有核苷酸结合域 (NBD) 和富含亮氨酸的重复序列 (LRR)，因此通常被称为核苷酸结合位点 - 富含亮氨酸的重复蛋白 (NLR)。 NLR 主要分为两类，一类的特征是 N 端有卷曲螺旋 (CC) 结构域，另一类的特征是 N 端结构域与许多哺乳动物免疫信号蛋白共享，包括 Toll 样受体和白细胞介素受体 (TIR)。最近的结构分析表明，这两类在效应物激活后会形成不同的寡聚结构，其中 TIR-NLR 类（不要与 TIR1 生长素辅助受体混淆）形成四聚体三叶草叶状结构，而 CC-NLR 类形成五聚体螺旋桨状结构（图 24.27）。这些寡聚结构称为抗性体。大多数 TIR-NLR 似乎通过效应子与 LRR 结构域以及许多 TIR-NLR 上发现的 C 端果冻卷/免疫球蛋白样结构域之间的物理关联直接检测病原体效应子。效应子与 NLR 蛋白的结合会诱导构象变化，从而实现寡聚化，使四个 TIR 结构域紧密结合（见图 24.27）。这反过来又在相邻的 TIR 之间形成烟酰胺腺嘌呤二核苷酸 (NAD) 的结合口袋，NAD 被分解，释放出一种作为第二信使的环状核苷酸。然后，这种第二信使似乎通过一种正在积极研究但尚不明确的机制激活 CC-NLR 蛋白的一个亚家族。与 TIR-NLR 蛋白相反，大多数 CC-NLR 似乎通过结合间接识别病原体效应物。

图 24.27 植物抗性体的三维结构。(A) TIR-NLR 抗性体。粉红色表示与 TIR-NLR 蛋白 (Roq1) 的 C 端结合的病原体效应蛋白 (XopQ)。浅蓝色表示 C 端果冻卷/免疫球蛋白样结构域 (C-JID)；深蓝色表示 LRR 结构域；绿色表示核苷酸结合结构域 (NBD)；黄色表示 TIR 结构域。 (B) CC-NLR 抗性体 (ZAR1)。结构周边的深蓝色代表效应靶标 (PBL2)，绿色代表桥接蛋白激酶 (RKS1)。其余颜色

代表 CC-NLR 蛋白的不同子域：淡紫色表示 LRR 域；紫色表示 NBD；浅棕色表示 CC 域；红色表示 N 端 α 螺旋，它们结合在一起形成潜在的孔结构（框内）。

植物蛋白是病原体效应物的目标。

在没有病原体效应物的情况下，CC-NLR 是分布在细胞质中，并以单体非活性状态与效应靶标相关联。然而，当效应物与其靶标相互作用时，无论是改变其构象还是对其进行化学修饰，CC-NLR 蛋白都会发生构象变化，从而实现寡聚化以形成五聚体结构（见图 24.27）。

过敏反应是抵御病原体的常见防御方式

尽管 ETI 和 PTI 诱导的防御反应之间存在相当大的重叠，但 ETI 与 PTI 的不同之处在于，它通常会导致一种局部形式的细胞死亡，称为过敏反应 (HR)，其中受攻击的细胞和感染部位周围的细胞会迅速死亡。对于生物营养病原体，尤其是病毒，这种细胞死亡对于隔离病原体并防止其扩散非常有效。

成功的超敏反应后，一小块死组织会留在试图入侵的部位，但植物的其余部分不会受到影响。ETI 导致细胞死亡的具体方式尚不清楚，但它似乎需要 Ca2+ 从细胞外空间流入，因为向该空间添加 Ca2+ 螯合剂，如乙二醇-双（β-氨基乙基醚）N,N,N′,N′-四乙酸 (EGTA)，可阻止 ETI 诱导的死亡。然而，这种 Ca2+ 流入必须与 PTI 诱导的流入有质的区别，因为 PTI 通常不会诱导细胞死亡。寡聚化后，CC-NLR 蛋白的 N 端 α 螺旋形成漏斗状结构，插入质膜，在质膜中形成五聚体通道（见图 24.27），允许 Ca2+ 流入，进而激活防御反应。无论确切机制如何，ETI 诱导的细胞死亡的一个标志是质膜破坏和电解质泄漏到质外体空间。与病原体的一次接触可能会增加对未来攻击的抵抗力。除了局部触发防御反应外，微生物病原体还会诱导信号产生，例如水杨酸、水杨酸甲酯和其他化合物，导致抗菌致病相关 (PR) 基因的系统表达。 PR 基因编码低分子量蛋白质（6-43 kDa），由多种水解酶、细胞壁修饰酶、抗真菌剂和信号通路成分组成。PR 蛋白位于液泡或质外体中，在叶子中最为丰富，据推测它们可以保护植物免受继发感染。这种局部病原体攻击增强对继发感染抵抗力的现象称为系统获得性抗性 (SAR)，通常会在几天内形成。尽管 SAR 现象已为人所知数十年，但直到 2018 年，负责系统信号传导的分子的身份才被揭示，当时 N-羟基-哌可酸 (NHP) 被证明可以在植物中系统移动并诱导防御基因。 NHP 是一种源自 L-赖氨酸的氨基酸，其生物合成在病原体攻击后局部显著上调（图 24.28）。外源施用的 NHP 迅速转化为 N-OGlc-哌可酸，后者与糖结合，然后迅速积累在远端叶片中。重要的是，这种远端积累在施用 NHP 后也会发生，即使在具有单加氧酶 1 (FMO1) 的植物中也是如此，而单加氧酶 1 (FMO1) 是 NHP 合成所必需的。这一观察结果表明，外源添加的 NHP 被运输，并且植物在受到攻击后产生的 NHP 可能以类似的方式移动。值得注意的是，NHP 的应用会导致防御基因表达和代谢途径的快速整体变化，从而增强对病原体的抵抗力，包括诱导 SA 产生和下游诱导防御相关基因。水杨酸信号通路的主要成分已被鉴定

对水杨酸不敏感的拟南芥突变体的遗传筛选确定NPR1（PR基因1的非表达者）为SA受体。NPR1是一种含铜蛋白质，在正常条件下主要存在于无活性的多聚体细胞质聚集体中。SA与NPR1的结合导致NPR1发生构象变化，使其能够与细胞核中的转录因子相互作用，从而激活SA诱导基因的转录（见图24.28）。NPR3和NPR4是具有

图24.28 在对病原体的反应过程中发出SAR信号。细菌感染可诱导效应触发免疫 (ETI) 和过敏反应，并诱导局部 SA 产生，还可增加 N-羟基哌啶酸 (NHP) 的产生和与葡萄糖的结合，从而允许 NHP 在植物体内系统性移动。在局部和远端细胞中，NHP 诱导多种防御基因的表达，包括ding 基因编码 SA 生物合成酶。反过来，SA 结合 NPR 蛋白（PR 基因的非表达者）以诱导大量致病相关 (PR) 基因的表达。

N 端 SA 结合域与 NPR1 高度相似。当不与 SA 结合时，NPR3 和 NPR4 通过与 NPR1 相同的转录因子结合，作为基因表达的辅助抑制剂，但在这种情况下，它们的 C 端域作为转录抑制剂。

与 SA 结合后，该抑制剂域被中和，从而允许转录开始。SA 通过 NPR 受体发出信号既发生在初始感染部位，也发生在 NHP 启动后的远端部位（见图 24.28）。

具有抗菌活性的植物抗毒素在病原体攻击后积累

植物抗毒素是一组化学性质各异的特殊代谢物，具有很强的抗菌活性，会在感染部位周围积累。植物抗毒素的产生似乎是多种植物抵抗病原微生物的常见机制。

然而，不同的植物科属使用不同类型的专门产品作为植物抗毒素。例如，在豆科植物中，如苜蓿和大豆，异黄酮类化合物是常见的植物抗毒素，而在茄科植物中，如马铃薯、烟草和番茄，各种倍半萜烯都以植物抗毒素的形式产生

（图 24.29）。 （有关这些化合物的生物合成的讨论，请参阅网络附录 4。）

植物抗毒素在感染之前通常在植物中检测不到，但在微生物攻击后会迅速合成。控制点通常是编码植物抗毒素生物合成酶的基因的表达。植物似乎没有储存植物抗毒素合成所需的任何酶机制。

由萜烯途径的 C5 单元形成的额外环

相反，在微生物入侵后不久，它们开始将适当的基因转录成 mRNA，并将 mRNA 翻译成从头合成植物抗毒素的酶。

尽管植物抗毒素在生物测定中积累的浓度已被证明对病原体有毒，但这些化合物在完整植物中的防御意义尚不完全清楚。对转基因植物和病原体进行的实验首次直接证明了植物抗毒素在体内的功能。例如，转化了催化苯丙烷类植物抗毒素白藜芦醇生物合成的酶基因的烟草植物比未转化的对照植物对真菌病原体的抵抗力更强。同样，拟南芥对真菌病原体的抵抗力取决于色氨酸衍生的植物抗毒素卡马列辛，因为缺乏卡马列辛产生的突变体比野生型拟南芥更容易受到病原体的感染。在其他实验中，转化了编码植物抗毒素降解酶的基因的病原体能够感染通常对其有抵抗力的植物。 RNA 干扰在植物抗病毒免疫反应中起着核心作用

第 3 章中描述的 RNA 介导的基因沉默机制是植物抗病毒免疫反应的重要组成部分。我们对 RNA 干扰 (RNAi) 分子机制理解的一个关键突破是，我们发现，用正链 RNA 病毒 (马铃薯病毒 X) 感染植物会诱导与感染病毒同源的小 RNA 的积累，这些小 RNA 现在被称为小干扰 RNA (siRNA)。这一发现表明 RNAi 可能与非转基因植物中也会发生的基于 RNA 的免疫反应有关。这是基于以下观察：植物经常从病毒感染中恢复，受病毒感染的植物上新长出的叶子对同一病毒的再次感染表现出极大的抵抗力——以及对序列密切相关的病毒的感染，但对远亲病毒的感染则没有。这一发现表明一定发生了某种序列特异性免疫反应。为了支持这一想法，人们发现将内源性植物基因的反义 cDNA 序列插入 RNA 病毒中可以在病毒感染时诱导该基因的沉默。这种病毒诱导的基因沉默 (VIGS) 已成为植物生物技术中的一种有用工具，因为它为植物中的基因系统沉默提供了一种快速方法。

一些植物寄生线虫通过形成独特的进食结构形成特定的关联。线虫或蛔虫是水和土壤中的生物，其数量通常超过其各自环境中的所有其他动物。许多线虫以寄生虫的形式存在，依靠其他生物（包括植物）来完成其生命周期。线虫可导致农作物和观赏植物的严重损失。植物寄生线虫可感染植物的所有部分，从根部到叶子，甚至可能线虫生活在森林树木的树皮中。线虫通过中空的针状体进食，这种针状体可以轻易穿透植物细胞壁。在土壤中，线虫可以从一株植物移动到另一株植物，从而造成广泛的损害。在植物寄生线虫中，研究得最透彻的是囊肿线虫和那些在受感染的根部引起瘿形成的线虫，即所谓的根结线虫。两者都是内寄生虫，它们依靠活体植物作为宿主来完成生命周期，因此被归类为活体营养生物。寄生线虫的生命周期始于休眠卵识别植物根部分泌的特定化合物时（图 24.30）。一旦孵化，幼虫就会游到根部并穿透它。在那里，它们迁移到维管组织，在那里它们开始以维管系统的细胞为食。在永久进食部位（通常在根皮层中），囊肿线虫幼虫用其口针刺穿细胞并注入唾液。唾液中含有由线虫唾液腺产生的大量效应蛋白。根据基因沉默实验，这些效应蛋白是形成合胞体所必需的（见图 24.30A）。合胞体是一个大的、代谢活跃的进食部位，当邻近的植物细胞通过细胞壁溶解和细胞融合而融入其中时，它会变成多核的。合胞体继续向心扩散到维管组织，并融入中柱鞘细胞和木质部薄壁组织。合胞体与传导元件相邻的外壁形成类似于转移细胞的突起（见第 12 章），表明合胞体现在起着营养库的作用。

囊肿线虫在这种进食结构中建立后，生长并经历三个蜕皮阶段，同时成为蠕虫状成虫。 成熟时，雌性在内部产卵，膨胀并从根表面伸出。 成熟的雄性线虫从根部释放到土壤中，并被信息素吸引到根表面伸出的雌性身上。

图 24.30 自由生活的幼年线虫被根部的分泌物吸引。 穿透后，线虫开始以维管系统中的细胞为食。 (A) 囊肿线虫导致脉管系统中形成一种特殊的进食结构（合胞体），但不会引起其他形态变化。受精后，雌性囊肿线虫死亡，从而形成一个含有受精卵的囊肿，从中孵化出新一代感染性幼虫。 (B) 根结线虫感染导致巨细胞形成，从而形成典型的根结。成熟后，雌性线虫会释放出一个卵块，新的感染性幼虫会从中孵化出来，并进一步侵染植物。

受精后，雌性会死亡，形成一个含有受精卵的囊肿。

被根结线虫感染的根会形成大细胞，从而形成特征性的结节或瘿，这些结节或瘿也与维管系统保持密切接触，并为线虫提供营养（见图 24.30B）。如前所述，植物寄生线虫会分泌大量影响植物形态和生理的效应蛋白。这些效应蛋白中有一些被植物特异性识别，并通过 NLR 蛋白识别激活防御反应，如前文所述植物病原体相互作用。例如，马铃薯 NLR 蛋白 H1 特异性结合线虫衍生的效应物，从而激活防御反应。迄今为止，已鉴定出几种此类植物 NLR 蛋白，有趣的是，所有此类蛋白均已证实参与植物对微生物病原体的抗性，这表明线虫效应子和微生物效应子可能以某些相同的宿主蛋白为目标。

植物通过将化感作用的专门代谢物分泌到土壤中来与其他植物竞争。

植物向其环境中释放化合物（根系分泌物），从而改变土壤化学性质，从而增加养分吸收或防止金属毒性。植物还会分泌化学信号，这些信号对于介导植物根系和非致病性土壤细菌（包括固氮细菌共生体）之间的相互作用至关重要。然而，微生物并不是唯一受植物根系释放的专门代谢物影响的生物。其中一些化学物质也参与植物之间的直接交流。植物向土壤释放专门的代谢物来抑制其他植物的根部，这种现象被称为相生相克。近年来，人们对相生相克的兴趣日益浓厚，因为入侵物种在竞争中胜过本地物种并占据了自然栖息地。一个毁灭性的例子是斑矢车菊（Centaurea maculosa），一种入侵植物引入北美的外来杂草，会向土壤中释放具有植物毒性的特殊代谢物。

斑点矢车菊是菊科 (Aster

aceae) 的一种植物，原产于欧洲，在欧洲它不是主要或有害物种。然而，在美国西北部，它已成为最严重的入侵杂草之一，仅在蒙大拿州就侵染了超过 180 万公顷（约 440 万英亩）的土地。斑点矢车菊经常在北美受干扰的地区定居，但它也会入侵牧场、牧场和草原，在那里它取代了本地物种并建立了密集的单一栽培。

斑矢车菊根系释放到土壤中的植物毒性特化代谢物已被鉴定为 (±)-儿茶素 (以下称为儿茶素) 和 (–)-儿茶素的外消旋混合物

图 24.31 斑矢车菊 (Centaurea maculosa) 产生的植物毒性化感作用化合物。

(图 24.31)。儿茶素作为植物毒素的作用机制已被阐明。在易感物种（如拟南芥）中，儿茶素会触发根分生组织中产生的 ROS 波，从而导致 Ca2+ 信号级联，引发基因表达的全基因组变化。在拟南芥中，儿茶素在处理 1 小时内使约 1000 个基因的表达量翻了一番。到 12 小时时，许多相同的基因被抑制，这可能反映了细胞死亡的开始。实验室实验研究了儿茶素对植物发芽和生长的影响，结果表明，北美草原本土物种对儿茶素的敏感性差异很大。抗性物种可能会产生根系分泌物，以解毒这种化感物质。一些植物是其他植物的寄生虫

虽然大多数植物是自养的，但有些植物已经进化成寄生虫，依赖其他植物为自身生长发育提供必需的营养。寄生植物可根据寄生程度分为两大类。半寄生植物保留至少进行部分光合作用的能力，而全寄生植物则完全寄生于宿主植物上，失去了进行光合作用的能力。例如，槲寄生（属

Viscum）具有绿叶，能够进行光合作用，是一种半寄生植物（图 24.32A 和 B）。

相反，菟丝子（属

Cuscuta）失去了光合作用的能力，完全依赖宿主提供糖分，是一种全寄生植物（图 24.32C 和 D）。

寄生植物已经发展出一种特殊的结构，即吸器，它是一种变态的根（图 24.33A）。

与宿主植物建立联系后，吸器穿透表皮或树皮，然后穿透薄壁组织，长入维管组织并吸收宿主的营养物质（图 24.33B-D）。 为了到达宿主植物，寄生植物的种子要么由鸟类直接传播，要么通过风或其他方式随机传播。发芽后，幼苗必须依靠种子获取食物，直到找到合适的寄主。最近的研究表明，少量的物种特异性植物挥发物可以作为菟丝子幼苗的线索，引导它们向寄主方向生长。或者，对于根寄生虫，如独脚金，寄主根分泌的化合物会引导幼苗根向寄主方向生长。接触寄主根后，独脚金幼苗根会发育成吸器。然后吸器穿透寄主根，通过木质部导管的凹坑直接长入维管系统，在那里它通过未被细胞壁覆盖的管状原生质结构吸收必要的营养。寄生植物与宿主之间相互作用的机制主要在形态学层面上进行研究，而对所涉及的信号机制知之甚少。然而，新兴数据表明，RNA 分子，尤其是 microRNA，会从寄生植物转移到宿主植物中，在那里影响宿主的基因表达。人们对宿主植物的防御机制也知之甚少。常见的防御信号通路，包括 JA、水杨酸和乙烯，可能在防御寄生植物中发挥重要作用，但还需要更多的研究。

图 24.32 寄生植物。 (A) 牧豆树 (Prosopis 属) 上的槲寄生 (Viscum sp.)。 (B) 可以清楚地看到槲寄生的绿色茎

从寄主植物的树皮中长出。 (C) 菟丝子 (Cuscuta sp.)

生长在加利福尼亚太平洋海岸沙丘上的一片沙地马鞭草 (Abronia umbellata) 上。 (D) 特写镜头显示菟丝子在其寄主植物上的高密度侵染。

图 24.33 菟丝子 (Cuscuta sp.) 吸器。

(A) 显微照片显示菟丝子的吸器穿透寄主植物的组织。 (B–D) 穿透过程图ss。（B）盘状分生组织出现在吸器前体（绿色）中，表皮衍生的毛状细长细胞（黄色）形成附着。（C）皮层衍生的吸器穿透宿主组织。（D）在宿主组织内部，细长的搜索菌丝（橙色）向宿主维管系统生长。与宿主木质部接触的搜索菌丝建立木质部桥（红色）。植物已经进化出许多策略来应对害虫和病原体带来的威胁。这些策略包括复杂的检测机制和产生有毒和驱避性专门代谢物。虽然其中一些策略是组成性的，但其他策略是可诱导的。总的来说，这些防御导致了植物与其敌人之间共同进化军备竞赛的僵局。