第十九章 营养生长和器官形成：分支和次生生长
幼苗和幼年植物倾向于将更多的光合产物分配给垂直生长而不是横向生长，因为这有助于它们更有效地争夺地上的阳光和地下的水。随着植物生物量的增加，不确定的生长通过额外的芽轴和根轴（shoot and root axes）的出现来维持，这一过程称为分枝。在枝条中，分枝从位于叶腋（腋芽）的芽表面长出，而在根中，分枝则在位于内皮层内侧的一层细胞（称为中柱鞘）中内部开始（见第 1 章）。
分枝的空间排列、角度和形态的变化产生了枝条和根系的结构。枝条结构是一种复杂的适应性特征，它取决于确定性侧生器官（如叶子）的受控生产，以及不确定分枝系统的受控形成和生长。20 世纪中叶的“绿色革命”是全球农业产量急剧增加的时期，这是由于引进高产品种而发生的，部分原因是对主要谷类作物的枝条结构的有意修改（见 WEB TOPIC 19.1）。根拱结构具有类似的复杂程度，这些复杂程度源于不确定侧根的受控形成和生长。这些包括从主根分支出来的侧根，以及从先前形成的侧根分支出来的侧根。一些根系还包括不定根，它们形成于根以外的结构中——例如，单子叶植物和真双子叶植物的地下茎节，以及附生植物的地上茎或枝。
初生生长的一个决定性特征是，除了木质部传导元件之外，初生组织中几乎没有木质化细胞壁。草本植物相对缺乏木质素，限制了它们长得很高或支撑大枝的能力。对于一年生草本植物、二年生草本植物，甚至一些体型较小或依赖其他植物支撑的攀缘植物的多年生植物而言，营养生长阶段完全由初生生长组成。然而，在多年生植物（树木和灌木）中，初生生长很快会接着是次生生长——周长增长。次生生长源于两个形成层的活动：维管形成层，产生次生木质部和韧皮部；木栓形成层，产生周皮，即取代表皮作为茎和根的外部保护层的木栓层（见第 1 章）。另一种类型的次生生长见于乔木型单子叶植物，如棕榈树。棕榈树没有由维管形成层产生的次生木质部（即木材）和韧皮部环，而是在皮层中具有专门的初始细胞，这些细胞产生次生维管束。这些额外的维管束含有木质化木质部，可提供足够的结构加固，使棕榈树长到很高的高度。
在本章中，我们继续第 18 章开始的营养生长调查，研究分枝和次生生长的机制。尽管枝条和根的分枝来自非常不同的结构（分别是腋芽和中柱鞘），但这两种发育途径都汇聚在一个共同的终点：产生新的顶端分生组织，这大大提高了植物生物量的增长率。我们将看到，这两条途径在激素反应和遗传控制机制方面也有关键的相似之处。
我们通过描述一些次生木质部和韧皮部产生的调控途径来结束对营养生长的讨论。次生生长通过大大扩展高度限制，使植物生物量进一步增加。即使在达到物种的高度极限后，树木生物量仍会继续在横向增加，因为维管形成层的活动会持续到树木死亡（见第 23 章）。
19.1 枝条分枝和结构
开花植物的枝条和花序结构在很大程度上取决于胚后发育期间建立的分枝模式。最原始的分枝类型是二分枝，通常仅存在于非维管植物和非种子植物中，但也出现在仙人掌等几种种子植物类群中。在二分枝过程中，茎尖分生组织 (SAM) 扩大并一分为二，产生两个相等的茎（参见 WEB TOPIC 19.2）。
相反，种子植物的茎结构以称为phytomer[1] 的基本模块的迭代为特征，该模块由节间、节、叶和腋芽组成（图 19.1）。单个植物单体的位置、大小和形状的修改，加上腋芽生长模式的变化，解释了种子植物中枝条结构的显着多样性。营养和花序分支以及花序产生的花原基都来自叶腋中起始的腋生分生组织。在营养发育过程中，腋生分生组织与顶端分生组织一样，启动叶原基的形成，从而产生腋芽（见第 18 章）。这些芽要么休眠，要么发育成侧芽，这取决于它们沿枝条轴的位置、植物的发育阶段和环境因素。在生殖发育过程中，腋生分生组织启动花序枝和花的形成。因此，枝条结构不仅取决于腋生分生组织形成的模式，还取决于分生组织的身份和随后的生长特征。枝条（和根，如第 19.2 节所述）的一个重要生长特征是gravitropic setpoint angle，即重力器官相对于重力保持的角度。枝gravitropic setpoint angle的变化会导致各种各样的枝条结构（图 19.2）。正如我们在第 19.2 节中讨论的那样，树枝生长的角度由遗传和环境因素决定。
生长素，细胞分裂素和独角金内酯调节侧芽生长
一旦腋生分生组织形成，它们可能会进入高度受限的生长阶段（休眠），或者它们可能会被释放以长成腋生分枝。“继续或不继续”的决定取决于发育程序和环境反应，这些反应由充当局部和长距离信号的植物激素介导。激素信号通路的相互作用协调不同分枝和茎尖的相对生长率，最终决定茎的结构。涉及的主要激素是生长素、细胞分裂素和独脚金内酯（见第 15 章）。这三种激素在根和芽中以不同数量产生，但它们的易位使它们能够在远离合成部位的地方发挥作用（图19.3）。
生长素主要在幼叶和茎尖合成，并通过维管柱和淀粉鞘或内皮层中的 ABCB 和PIN蛋白在专门的极性生长素运输流中向下运输（即在茎中向基部运输，在根中向顶端运输）（参见第 4、17 和 18 章）。生长素也可以在韧皮部中运输，在那里它通过集流从源移动到汇（参见第 11 章）。
独脚金内酯通过质膜 ABC 转运体从合成位点运输出来，并被证明从根部向上移动到茎部。细胞分裂素也通过 ABC 转运体从合成位点运输到木质部，它们也可以在韧皮部中移动。因此，通过这些激素进行长距离通信的范围相当大。
来自茎尖的生长素保持顶端优势
生长素在调节腋芽生长中的作用最容易在顶端优势实验中得到证明。顶端优势是茎尖对腋芽和下方枝条的控制。具有强顶端优势的植物通常分枝较弱，对去顶的响应强烈。顶端优势弱的植物则具有较多的分支，对去顶的响应弱或无。
一个多世纪的实验证据表明，在顶端优势较强的植物中，茎尖产生的生长素会抑制腋芽的生长。在此类植物中，向根部生长素运输减少的突变体表现出分枝增加，而用生长素运输抑制剂处理茎尖会导致分枝增加。在顶端切除点向枝条添加生长素会抑制其向外生长，而向茎部施用生长素运输抑制剂会使下方的腋芽脱离顶端优势（图 19.4A）。园丁利用这种现象“掐掉”具有强顶端优势的菊花，从而形成密集的圆顶状花丛。
激活侧枝的一个关键要求是其与现有脉管系统的连接。枝条的生长需要从芽中正在发育的叶子中输出生长素。因此，正在生长的芽充当生长素源，将生长素输出到主茎的生长素运输流中，主茎本身由于其运输生长素的能力而成为生长素库。已经提出了一个理论模型来描述生长素在调节芽生长中的作用（参见 WEB TOPIC 19.3）。也有证据表明蔗糖在此过程中发挥了作用。
独脚金内酯局部作用以抑制腋芽生长
独脚金内酯被认为在顶端优势期间与生长素一起起作用。独脚金内酯生物合成缺陷（max1[更多腋芽生长 more axillary growth1]、max3 或 max4）或信号传导缺陷（max2）的拟南芥突变体表现出在没有去顶的情况下的分枝增加（图 19.4B）。将生物合成突变体的芽嫁接到野生型根上可恢复顶端优势，这表明独脚金内酯可以从根部移动到芽部。然而，根衍生的独脚金内酯不是芽抑制所必需的，因为嫁接到缺乏独脚金内酯的根上的野生型芽具有正常的顶端优势。
细胞分裂素拮抗独脚金内酯的作用
直接将细胞分裂素应用于腋芽可刺激其生长，这表明细胞分裂素参与了打破顶端优势的作用。与此假设一致，豌豆去顶后，两种细胞分裂素生物合成基因（异戊烯基转移酶 1 和 2 [IPT1 和IPT2]的表达增加，表明来自茎尖的生长素通常会抑制这些基因。通过在有和没有生长素的情况下孵育切除的茎段证实了这一点；IPT1 和 IPT2 表达仅在没有生长素孵育的节段中持续存在。此外，在节间周围施用生长素转运抑制剂 2,3,5-三碘苯甲酸 (TIBA) 导致施用部位以下的 IPT1 和 IPT2 表达增加，表明这些基因通常受到从茎尖向下运输的生长素的抑制。因此，似乎参与打破顶端优势的细胞分裂素是在节点局部合成的。
图 19.5 显示了细胞分裂素和独脚金内酯之间的拮抗相互作用的简化方案。生长素通过刺激独脚金内酯的合成来维持顶端优势。在真双子叶植物中，独脚金内酯随后激活 BRANCHED 1 (BRC1) 基因，这是一种抑制腋芽生长的转录因子。除了激活 BRC1 之外，独脚金内酯还通过负向调节 IPT 基因来抑制细胞分裂素的生物合成。相反，细胞分裂素抑制 BRC1 的作用，并阻止生长素诱导的独脚金内酯生物合成。水稻中的 BRC1 同源物FINE CULM 1 (FC1) 和玉米中的 TEOSINTE BRANCHED 1 (TB1) 是调控这些作物分枝的主要基因。TB1 还负责玉米驯化中涉及的一个主要性状，将高度分枝的玉米祖先 teosinte大刍草转化为更理想的现代玉米分枝减少表型 (图 19.6)。
环境和激素分支信号的整合是植物适应性所必需的
在某些情况下，植物可以根据环境条件调整其默认的枝条分枝模式。两个典型的例子是避荫反应和营养缺乏反应。这两种反应都涉及前面描述的调节途径。
植物通过增强枝条伸长和抑制分枝来避免遮荫。避荫涉及光敏色素 B 信号传导，以响应当阳光穿过含有叶绿素的绿叶时导致的 R:FR 光比降低。拟南芥的遗传研究表明，光敏色素 B 需要生长素和独脚金内酯信号传导途径和芽特异性 BRC1 和 BRC2 基因来抑制遮荫条件下腋芽的生长。
对营养缺乏的反应由独脚金内酯介导。营养充足的植物茂密，而在营养贫乏的条件下生长的植物往往分枝较弱。从进化的角度来说，独脚金内酯参与这种分枝反应可能与这些激素在增强营养吸收方面的作用有关。菌根植物物种将独脚金内酯分泌到根际以促进菌根共生，从而增强营养吸收。不同物种之间的细节各不相同，但即使在非菌根植物物种中，在低营养条件下，枝条中的独脚金内酯浓度也会升高。独脚金内酯浓度的增加会抑制腋芽的生长。由于营养不足而减少分枝是一种适应性行为，因为植物能够将其资源集中在主枝和现有枝条的发育上，而不是促进营养供应无法支持的额外枝条的生长。在促进分枝的高氮条件下，根部细胞分裂素的合成上调。多个细胞分裂素生物合成基因发生突变的植物无法在高氮条件下增加分枝，这表明存在功能性联系。
腋芽休眠受季节、位置和年龄因素的影响
温带地区的许多木本多年生植物在冬季停止生长，并产生休眠的顶芽和腋芽，这些芽受到厚而坚韧的芽鳞的保护（图 19.7A）。 这些芽通常在整个冬季都处于休眠状态。影响芽休眠的主要环境因素包括温度、光照、光周期、水和养分。芽的位置和植物年龄也是重要因素。昼夜节律基因和开花基因（见第 20 章）以及光敏色素 A 参与控制落叶乔木的休眠与光周期和温度的关系。例如，在白杨树中，该系统调节芽中的细胞周期。即使在草本植物中，调节响应光周期而开花的途径也会与调节腋芽生长的途径相互作用。例如，豌豆 (Pisum sativum) 的独脚金内酯相关分枝突变体在不同光周期下生长时，腋生分枝的位置和数量会发生显著变化，而开花基因会影响拟南芥茎节的分枝。
除了由茎尖分生组织形成的顶芽和腋芽（也称为sequential buds）外，许多树木还会产生附芽accessory buds，即在正常（即sequential）腋芽附近和额外形成的芽（图 19.7B）。附芽可能形成在连续腋芽的疤痕上或芽鳞的腋窝中。腋芽和附芽可能在次生生长开始后被埋在树皮下。正如我们在第 19.3 节中讨论的那样，这些埋藏的休眠芽可能会在火灾和其他刺激下被激活。
19.2 根系分枝和结构
大多数现存维管植物都有根系，可以将它们固定在土壤上并吸收生长所需的水分和养分。通过自然选择，植物根系已经进化出适应土壤成分变化、与其他根系竞争、非生物胁迫和根际生物相互作用的能力。因此，多样性和表型可塑性是根系结构的关键特征，对植物的生存至关重要。最近对根系结构的研究受到根系表型研究进展的推动（参见 WEB TOPIC 19.4）。这些研究和其他研究表明，植物已经进化出复杂的控制机制来调节根系结构。根系结构是整个根系在土壤中的空间配置。更具体地说，根系结构是指植物根系在三维土壤空间中单个根的几何排列。根系由不同的根类型组成，不同的植物物种能够控制它们产生的根的类型以及它们的生长速度、分枝程度和生长角度。
从现有根中长出的胚后根称为 lateral or branch roots，而从非根组织中长出的根称为不定根adventitious roots。一般来说，单子叶植物（如禾本科）具有主要由不定根组成的纤维根系，而不定根又会产生丰富的侧根。相比之下，拟南芥等真双子叶植物通常只产生一个显性主根或主根，从而产生所有侧根及其分支。
在枝条中，叶原基和腋芽原基周期性地在顶端分生组织的侧面以螺旋排列或其他精确模式开始 - 这种现象称为叶序（见第 18 章）。侧根原基在生长根的分化区开始（见第 18 章）。侧根沿根表面的排列称为根系趋向，由内源性和环境因素共同决定。
在根生长过程中，发育区（分生 [细胞分裂]、伸长和成熟 [分化]）通过在生长尖端添加新细胞而向上移动（见图 19.9A）。因此，发育中的侧根通过成熟区向根的完全成熟区域移动。（请注意，发育中的侧根不会改变其相对于根基的位置。）此过程在生长尖端附近最年轻的侧根原基和根基附近最老的侧根之间产生发育梯度。
侧根原基来自木质部极柱中柱鞘细胞
在包括拟南芥在内的大多数植物中，侧根仅在柱鞘中开始，柱鞘是位于内皮层内的组织（见第 1 章）。根部维管组织的排列方式可分为二元(拟南芥）、三元、四元等，具体取决于木质部臂(xylem arms)的数量，而木质部臂的数量与原生木质部束的数量相对应（图 19.8）。韧皮部极中柱鞘细胞phloem pole pericycle是位于韧皮部束附近的中柱鞘细胞，而木质部极中柱鞘细胞xylem pole pericycle则位于木质部臂的尖端附近。在拟南芥和大多数其他真双子叶植物和非禾本科单子叶植物中，侧根起始仅发生在木质部极中柱鞘细胞中，而在禾本科植物（例如玉米和大麦）中，侧根起始仅限于韧皮部极中柱鞘细胞。这种差异提出了一个重要的问题：木质部极（大多数被子植物）或韧皮部极（某些单子叶植物）的中柱鞘细胞是如何与其他中柱鞘细胞区分开来的。由于该领域的大部分研究都是在拟南芥上进行的，因此我们将重点研究木质部极中柱鞘细胞发育成侧根的过程。
侧根形成可分为四个不同的阶段
侧根原基在中柱鞘中从侧根 founder cells（ lateral root founder cells，木质部极中柱鞘细胞的一个子集）中产生。在特化前之前与 founder cells一样，侧根发育主要涉及不可见的细胞变化，这些变化使木质部极柱中轴细胞成为 founder cells。这些不可见的变化可能在细胞从分生区进入伸长区时分阶段发生。例如，有证据表明，当木质部极柱中轴细胞和韧皮部极柱中轴细胞仍处于根尖分生区时，它们的基因表达模式开始类似于它们各自的维管组织。然而，无论分生区发生什么变化，木质部极柱中轴细胞在到达伸长区之前都无法完全分化为侧根 founder cells。
根部中木质部极柱中柱鞘细胞完全有能力成为 founder cells的位置称为分枝前位点 prebranch site，大致对应于成熟区的开始（图 19.9A）。正是在这里，一些木质部极柱中柱鞘细胞（图 19.9B）经历了启动priming，这使它们成为侧根 founder cells（图 19.9C）。当新的侧根原基在分支前位点进行启动时， it is being displaced in the shootward direction.。新的侧根 founder cells会定期分化形成新的分支前位点，只要主根继续生长，这个过程就会重复。
侧根的形成可以分为四个不同的阶段：
I. 侧根 founder cells的分化，它决定了分支前位点沿根部的位置
II.侧根起始，涉及侧根 founder cells中的核迁移和不对称及垂周细胞分裂
III. 侧根原基形成，产生垂直于亲本根的新根顶端分生组织
IV. 侧根冒出表面，涉及侧根原基与周围组织之间的相互作用，从而允许穿过上覆细胞层并出现新的侧根
鉴于其对根系结构的重要性，创建前分支位点所涉及的机制已受到广泛关注。例如，现在有大量证据表明，前分支位点的指定需要生长素，并且主要发生在振荡区oscillation zone。已经提出了一种生长素时钟模型来解释前分支位点的间距。简而言之，该模型提出，分枝前位点的间距由振荡区中生长素活性或生长素浓度的周期性振荡调节，振荡区大致从
分生区中部延伸到紧接着成熟区下方。根据该模型，只有暴露于生长素最大值（活性或浓度）的细胞才有能力形成前分支位点（参见 WEB TOPIC 19.5）。
侧根 founder cells经历不对称细胞分裂以启动侧根原基的形成
在拟南芥中，几个垂直的 founder cells files参与侧根生长的起始阶段。侧根 founder cells激活的第一个可见迹象是核向files中两个相邻的侧根 founder cells之间的细胞壁迁移，随后两个细胞中都发生 formative细胞分裂（参见图 19.9C）。 formative分裂是一种不对称的细胞分裂，其中两个子细胞获得不同的细胞命运。侧根起始定义为第一次 formative分裂完成并且子细胞命运已确定时完成。侧根发育的这个阶段称为第二阶段。第二阶段还包括激活特定转录因子基因，这些基因是原基形成各个阶段协调所必需的。例如，PLETHORA (PLT) 转录因子家族的成员对于调节侧根形成的所有起始后步骤至关重要（见第 18 章）。
侧根原基的形成标志着侧根开始生长。细胞生长和几轮增殖（垂向、周向和切向）细胞分裂相结合，产生了一个圆顶状的原基，在侧根生长的最后阶段，原基作为侧根出现。新生原基上方的皮质和表皮组织会产生细胞壁软化酶，使其朝着根表和土壤的移动变得容易。一旦新的分生组织完全形成，它就获得了合成自身生长素的能力。因此，出现的侧根具有功能性的根尖分生组织（RAM），包括一个静止中心和周围的初始细胞，这些细胞会产生生长侧根的所有组织。
单子叶植物和真双子叶植物的主要根系类型不同
单子叶植物和真双子叶植物的根系结构大致相似，由胚根衍生的初生根（胚根）、侧根和从茎节衍生的不定根组成。然而，它们的根系也存在显著差异。单子叶植物的根系，尤其是谷类植物的根系，通常比真双子叶植物的根系更复杂。例如，玉米幼苗根系由从胚根radicle发育而来的初生根primary root、从盾片节分支的种子根seminal roots和从茎的最下部节点分支的胚后衍生的冠根 crown roots 组成，冠根也称为不定根（图 19.11）。主根和种子根形成纤维根系统，高度分枝的系统，具有许多细侧根。冠根在幼苗中相对不重要，相比之下初生根和种子根持续在营养生长期间形成，发展和分支。
在发育后期，一种特殊的冠根，即支柱根，从土壤表面上方的节点出现。 支柱根具有独特的形态，被认为可以为较大的植物提供结构支撑。冠根系统占成年玉米植株根系的绝大部分（见图 19.11B）。
幼年真双子叶植物的根系由 primary root (or taproot)及其分枝根组成。随着根系的成熟，基根 basal roots 从主根最老的部分（靠近与芽的连接处）产生。此外，不定根可以从地下茎或下胚轴产生；这些根与谷物中的不定冠根大致类似。图 19.12 显示了作为代表性真双子叶植物的大豆植物的根系，其中可以看到主根、分枝根、基根和不定根。
转录因子调节侧根和芽的重力设定点角度
如第 19.1 节所述，芽系统和根系统的各种组成部分往往以特征性的重力设定点角度生长。按照惯例，垂直向下生长的主根的重力设定点角度为 0˚，而垂直向上生长的主枝的重力设定点角度为 180˚。侧枝和根的设定点角度往往偏离垂直方向。
在出现后，侧根尚未形成伸长区，这意味着它们无法进行重力弯曲。因此，新出现的侧根最初会以垂直于重力的角度远离主轴生长。这种水平生长有助于沿径向扩展根系，增加营养物质的获取并稳定植物。一旦侧根形成了伸长区，它们就会以预定的重力设定点角度弯曲，并以相同的角度继续生长一段时间，这段时间称为平台期。一般来说，早期侧根的生长平台期比晚期侧根长。最终，另一种重力反应开始起作用，导致第二次弯曲，向下生长更加明显，角度在 0˚ 到 30˚ 之间。
一般来说，如果重力反应枝（根或枝）从其重力设定点角度被向上或向下机械位移，它将经历向性生长，使其回到重力设定点角度。这意味着具有非垂直重力设定点角度的侧根可以呈负重力性，即逆重力矢量生长。相反，非垂直枝条可以呈正重力性，向下生长。这一观察结果简单地证明了维持重力响应非垂直生长的机制基础不能仅仅在于初级器官和侧生器官之间向重力性能力的差异。一定还有另一种未知的机制可以驱动侧根向上生长和侧芽向下生长。
已经确定了几种调节因子，它们影响侧生器官在芽和根以及不同植物门中的重力设定点角度。这些蛋白质属于 IGT 家族，以高度保守的 IGT 氨基酸基序命名。该家族有三个不同的分支，LAZY、DEEPER ROOT-ING (DRO) 和 TILLER ANGLE CONTROL (TAC)，它们以不同的方式增加或减少根和芽侧生器官的生长角度（图 19.13）。破译这些转录因子的功能应该有助于揭示控制重力设定点角度的机制。操纵这些机制可能对提高作物产量和恢复力很有价值。例如，在水稻中，几种 IGT 转录因子基因座的遗传变异与重要的农艺性状有关：DRO1 可使根系更深，从而提高耐旱性；DRO1-LIKE 1 可增强土壤表面根系，从而提高耐旱性nce 适合盐渍土和涝渍土；TAC1 适合最佳枝条分枝角度，从而促进密集种植田地的光合作用。
植物可以改变其根系结构以优化水和养分吸收
根系结构在物种内具有高度可塑性，因为植物可以调节根系发育以优化水和养分吸收（见第 7 章）。例如，土壤中的水分异质性可能是由气穴或土壤水势变化引起的，就像在部分干燥期间或响应盐度梯度时发生的那样。这种异质性可以刺激根系定向生长到湿度较高或水分充足的区域，这种行为称为向水性（见第 17 章）。如第 7 章所述，植物根部通常会形成菌根共生体，可以增强养分吸收，尤其是在磷酸根离子的情况下。这种关联通常涉及解剖学和形态学变化，以促进根系与其真菌共生体之间的营养交换。植物根系也可以与固氮细菌形成共生关系，如第 14 章所述。
19.3 次生生长
所有裸子植物和大多数真双子叶植物（包括木本灌木和树木以及大型草本植物）都会发育出侧生分生组织，导致茎和根的径向生长（宽度增长）。侧生分生组织引起的周长增长称为次生生长（图 19.14），它有助于木本植物的不断增大，使其变得更厚实、更健壮。据估计，木材占世界生物量的一半以上，森林生物群落为世界约 80% 的生物多样性提供了家园。
负责次生生长的维管形成层的发育在维管植物的进化过程中反复发生（参见 WEB TOPIC 19.6）。木材由具有增厚的次生细胞壁的次生木质部组织组成，其形成是动态和连续的。从生理学上讲，木材具有运输、储存和机械功能，木材对各种环境因素的反应反映了促进这些功能的变化。 （有关适应性次生生长对环境压力的反应的讨论，请参阅 WEB TOPIC 19.7。）
两种类型的侧生分生组织参与次生生长
次生生长由两种类型的侧生分生组织的活动产生：维管形成层，产生次生维管组织，以及木栓形成层，产生次生植物体的外部保护层，称为周皮（图 19.15A）。维管形成层和木栓形成层通常排列成同心圆柱体。然而，其他形式的次生木质部生长已经进化，产生了各种其他形状。这些形状可能具有适应性，如藤本植物参见 WEB TOPIC 19.8）。
由维管形成层产生的次生木质部和韧皮部使植物能够调节长距离运输能力，并适应不同的生态位和环境变化。由木栓形成层产生的周皮更浅，可保护植物免受生物和非生物胁迫并防止水分流失。这两种组织都增加了机械支撑，被认为是高大、健壮植物进化的关键解剖学创新。这样的植物可以活得更长，并且可以选择较少地繁殖，只有在条件最佳时才会这样做。
裸子植物和真双子叶植物从初生生长到次生生长的转变在枝条轴线上清晰可见。杨树（Populus spp.），初次生长发生在顶部八个节间，距离茎尖分生组织 (SAM) 约 15 厘米。初次生长随后让位于次生 (木质) 生长，产生次生木质部和次生韧皮部（见图 19.15A）。初次和次生生长区在空间和时间上都是分开的，很容易辨别，并且在杨树等速生树种中发育迅速（1-2 个月内）。
维管形成层产生次生木质部和韧皮部
与末端定位的 SAM 和 RAM 相反，维管形成层呈现出非常独特的分生组织组织，该组织几乎沿着植物顶端-基轴的整个长度延伸，并起到沿径向轴产生维管组织的作用。维管形成层由初始细胞（形成层初始细胞）组成，这些细胞以径向排列，形成围绕茎的连续圆柱体。形成层初始细胞分裂产生木质部、韧皮部和射线（稍后讨论）的母细胞，这些母细胞又经过几轮分裂形成形成层区，这是一个相对未分化的细胞区，每个径向细胞列的细胞数量不等。这些细胞在离开形成层区时分化成几种不同的细胞类型。
维管形成层显示两种主要分裂模式 - 垂周anticlinal（垂直于茎表面）和平周periclinal（平行于茎表面）（见图 19.15B）。垂周分裂向形成层添加了更多细胞，以适应茎的不断增加的周长，并被认为表明了形成层初始细胞的位置，否则从形态上讲，形成层初始细胞与形成层区中的其他细胞难以区分。垂向分裂的峰值通常位于靠近韧皮部的第一或第二个细胞列内，通常用于确定维管束形成层的大致位置。虽然其他分生组织只在一侧产生细胞，但参与次生生长的两个侧生分生组织都是bifacial的，在两侧都形成新细胞。维管形成层向内产生木质部，向外产生韧皮部（见图 1.5），而正如我们在本节后面讨论的那样，木栓形成层向外产生木栓层，向内产生栓内层。
除了韧皮部和木质部细胞外，维管形成层还产生射线细胞，这些薄壁细胞充当茎内横向运输的管道，并在冬季休眠等不利条件下储存。射线细胞可以排列成一列（单列）或多列（多列），形成一种称为射线的组织，它穿过韧皮部、形成层和木质部（见图 19.14）。
树木面临的一个独特挑战是气候季节性，这会对树木在长期（季节性）不利或潜在致命条件下的生存构成风险，例如温带和寒带地区冬季遇到的条件。为了在冬季忍受脱水和冰冻压力，树木进入休眠期。维管形成层每年在活跃生长和休眠之间交替，形成年轮，记录树木每年的横向生长量。控制生长-休眠周期中维管形成层生长的分子机制尚不明确，但植物激素如生长素和赤霉素被认为起着主要作用。
可移动的转录因子预先形成维管形成层
虽然维管形成层负责木本植物的多年生生长模式，但许多草本植物也有维管形成层，尽管其形成通常是有条件的（例如，对压力的反应）或非常短暂。拟南芥虽然体型较小且为草本植物，但在several器官中表现出显着的次生生长，并且已被证明对于研究形成层发育和木材形成的分子基础非常有用。
在二次发育开始之前，年轻的拟南芥根具有形成层的前体细胞（原形成层 procambium），位于原生韧皮部和原生木质部之间（图 19.16A）。产生原形成层细胞的分裂由移动的PHLOEM EARLY DOF（PEAR）蛋白——在 protophloem sieve element precursor细胞中表达的转录因子——通过细胞分裂素介导。PEAR蛋白随后移动到围绕着筛分子前体的细胞中，激活其分裂潜能，在 inner vascular cylinder中产生原形成层细胞。
原形成层细胞中的生长素和 class III homeodomain-leucine zipper transcription factors (HD-ZIP) 阻止了 PEAR 的进一步移动，从而形成了一个细胞分裂较少的静止区，与原生木质部相对应。因此，根尖中的原生韧皮部筛管分子前体细胞充当侧生分生组织的组织者，侧生分生组织通过平周细胞分裂产生原形成层细胞，在次生生长被激活之前预先形成径向生长。
次生生长发生在根部较成熟的部分，靠近根-下胚轴连接处（见图 19.16A）。谱系追踪实验已确定成熟根维管形成层的初始细胞组织者是原生木质部细胞（图 19.16B），而不是幼根中的原生韧皮部细胞。与根尖一样，组织者细胞是静止的，由生长素反应最大值定义。 HD-ZIP III 转录因子参与指定木质部身份，也负责组织者的静止，但这些转录因子的存在不足以自行建立形成层。相反，维管组织内生长素信号的局部峰值足以重新指定新的形成层组织者（见图 19.16B）。这是一个重要的特征，因为与其他分生组织中的组织者相反，形成层组织者是动态的。当木质部细胞经历程序性细胞死亡以分化为木质部导管时，先前的组织者被获得组织者身份的初始细胞取代，从而确保维管形成层的维持（参见 WEB TOPIC 19.9）。组织者在韧皮部细胞形成中的作用仍不太清楚。
充当组织者的木质部细胞向相邻细胞发送移动信号（见图 19.16B，虚线箭头），使它们具有干细胞能力。所有与木质部有物理接触的细胞（木质部原形成层细胞和木质部极柱中柱细胞）都可以成为初始细胞并产生维管形成层。与木质部直接接触的要求表明，作为初始细胞发挥作用的能力取决于细胞位置和在二次分化期间从组织者接收到的信号二次发育。谱系追踪实验已证实，每个径向细胞files中的单个双面初始细胞（以转录因子AINTEGUMENTA（ANT）的表达为标志）能够分裂，交替产生韧皮部和木质部前体。
控制次生分生组织的基因网络与控制顶端分生组织的基因网络有相似之处和不同之处
次生生长期间的生长和发育模式受与调节SAM和RAM发育的过程和基因相似的过程和基因控制（见第18章）。这种相似性有助于从分子上解析控制次生生长的机制。
正如我们在第 18 章中看到的，SAM 和 RAM 中原始细胞的活动都依赖于 WOXs的活动：WUSCHEL (WUS) 促进 SAM 中初始基因的活动（图 19.17A），而 WOX5 有助于 RAM 中初始基因的功能（图 19.17B）。维管形成层似乎依赖于类似的机制，即形成层的维持取决于 WOX4 的活性（图 19.17C）。WOX4 的激活促进原形成层和形成层细胞分裂，并且是形成层分生活动所必需的（图 19.18A）。在具有广泛次生生长的植物中，例如杨树，缺乏 WOX4 表达的植物具有较窄的形成层和减小的茎周长。与 WUS 和 WOX5 一样，WOX4 也通过小肽与受体激酶的相互作用进行调节。在这种情况下，受体激酶是PHLOEM INTERCALATED WITH XYLEM/TDIF RECEPTOR (PXY/TDR)（见图 19.18A），优先在原形成层和维管形成层中表达，而 CLAVATA3/胚胎周围区域相关 (Embryo Surrounding Region-Related，CLE) 肽在韧皮部中表达。然而，与顶端分生组织不同，CLE 肽的表达促进了 WOX4 活性，而不是抑制它。
初始细胞维持、增殖和分化也需要空间分离，这是通过定义发育边界的转录因子实现的。在 SAM 中，具有此功能的一类转录因子是侧器官边界 (LBD) 家族。LBD 基因有助于在 SAM 中未分化细胞与叶原基分化组织之间建立边界。LBD 家族成员通过将形成层区与分化的次生韧皮部和木质部分开，在次生生长中发挥类似作用。pxy 突变体的一种表型是韧皮部和木质部层相互插入（即，一层韧皮部可以插入两层木质部之间，反之亦然）。 PXY 调控的基因之一是 LBD4，它也受 WOX14 和 TARGET OF MONOPTEROS6 (TMO6) 控制，并促进韧皮部的形成（见图 19.18A）。LBD4 在韧皮部-原形成层边界表达，可能参与定义此边界。同样，主要在韧皮部和形成层中表达的 LBD1 被发现可促进杨树中次生韧皮部的形成。
包括 WOX4、SHORTVEGETATIVE PHASE (SVP) 和 PETAL LOSS (PTL) 在内的几种转录因子在调节形成层细胞增殖和木质部分化方面具有双重功能。当形成层激活剂 WOX4 的过度表达与 PTL 形成层抑制剂的去除相结合时，产生的双突变体表现出增强的径向生长（图 19.18B）。
尽管顶端分生组织和形成层分生组织之间存在广泛的相似性，但也存在显着差异。例如，两个激酶受体家族 PXY 和 ERECTA 在遗传上相互作用以指导次生维管发育。然而，这两个基因家族之间的相互作用在茎和下胚轴中的连接方式不同，导致每个器官的表型不同。
几种植物激素调节维管形成层活动和次生木质部和韧皮部的分化
与植物中的许多其他过程一样，激素在调节次生生长方面发挥着重要作用。几种激素为不同细胞类型和组织的生长和分化提供位置提示和信号（图 19.19）。这里我们重点关注四种激素，因为大量的实验证据支持它们在调节次生生长中的作用。
虽然树木中的生长素运动尚未得到广泛研究，但据推测生长素是在叶子和顶端分生组织中产生的，并通过极性生长素运输到茎和维管形成层。在被子植物和裸子植物的维管形成层和分化木质部和韧皮部中，都测量了生长素浓度。与最近确定的指定拟南芥形成层组织者的生长素反应最大值类似，树木中的生长素浓度峰值出现在形成层的木质部表面，并朝着分化木质部和韧皮部的方向降低。朝向韧皮部的下降幅度更大，而朝向木质部的下降幅度则要平缓得多。这种跨越形成层带的生长素浓度梯度导致人们推测，生长素在木质部和韧皮部分化中的作用是基于径向形态发生素梯度的。
外源处理也支持了生长素的关键作用，表明在去顶树中施用生长素会诱导形成层的重新激活，而这棵去顶树的维管形成层本来已经失去活性。最近，直接操纵转基因杨树中生长素的反应表明，生长素敏感性对于形成层的平周分裂和垂周分裂都至关重要，并影响木质部细胞的生长和分化。
赤霉素在次生生长中也发挥着重要而独特的作用。与生长素一样，生物活性赤霉素在木材形成区表现出浓度梯度，但与生长素不同的是，峰值移动至发育中的木质部中。用赤霉素对缺乏生长素的去顶幼苗进行外源处理可激活形成层细胞分裂。然而，分裂细胞失去了其典型形状，无法分化成木质部。同时施用生长素和赤霉素可防止在单独使用赤霉素处理时观察到的异常，并刺激形成层分裂，其程度是单独使用赤霉素或生长素处理时未观察到的，这表明两种激素具有协同作用（见图 19.19）。 赤霉素生物合成途径中几种基因的代谢谱和表达表明，木材形成组织中的赤霉素代谢还涉及赤霉素前体从韧皮部横向通过射线运输到分化木质部，然后在那里转化为生物活性形式。外源处理和转基因操作均表明赤霉素对纤维细胞的伸长有积极影响，纤维细胞在植物中具有结构功能，具有厚的细胞壁和高的长径比（见第 1 章）。这表明赤霉素在木质部细胞分化和生长中起着作用。
细胞分裂素也与调节次生生长有关（见图 19.19）。转基因杨树形成层区细胞分裂素浓度的特定降低导致严重损害径向生长和形成层的细胞分裂。该结果与细胞分裂素浓度在形成层的韧皮部侧达到峰值以及编码细胞分裂素受体和参与细胞分裂素信号传导的主要反应调节剂的基因在形成层区的表达有关。这表明细胞分裂素是形成层细胞增殖的重要调节剂。
乙烯是另一种激素，它被强烈地暗示为次生生长的调节剂。发现乙烯前体 1-氨基环丙烷-1-羧酸 (ACC) 的浓度在形成层区很高，但与生长素和赤霉素不同，没有检测到梯度。乙烯处理和 ACC 喂养实验表明乙烯是形成层活动、径向生长和次生木质部形成的正调节剂。这些结果也与转基因操作杨树乙烯生物合成和响应的结果一致。乙烯在应拉木的形成中起着重要作用，应拉木是被子植物中一种特殊的反应木，在茎弯曲或倾斜引起的组织中形成（参见 WEB主题 19.7）。乙烯生物合成和信号基因的表达在应拉木形成区均升高，对乙烯不敏感的转基因杨树无法产生应拉木。
木栓形成层产生称为周皮的外层木栓层
大多数木本真双子叶植物和裸子植物都会形成一种称为木栓形成层的次生形成层，从而产生周皮。周皮在次生生长过程中取代了表皮的保护功能。周皮由木栓形成层、木栓层和木栓内皮组成（图 19.20A）。木栓层（ Phellem, or cork）是具有木栓化壁的死细胞的多层保护组织，由木栓形成层向外形成。栓内层phelloderm是向内形成的活薄壁组织。
木栓形成层产生的木栓量因树种而异，栓皮栎 (Quercus suber) 代表了一个极端的例子，它包含一个永久的木栓形成层，可以无限期地产生软木或木栓。由此产生的厚厚的软木层可能保护栓皮栎的主干免于在炎热干燥的地中海气候中脱水。它也是一种极好的绝缘体，密度低，渗透性好，用于建筑、服装和葡萄酒保存。软木塞可防止葡萄酒污染，并允许少量氧气渗透，刚好足以保持葡萄酒的发酵，同时避免氧化。周皮还可以防止病原体渗透，方法是简单地用额外的层加厚表面屏障，或通过增加栓化作用（如凯氏带的情况；见第 4 章）或其他活性代谢物的含量。
虽然周皮在枝条中直接起源于表皮下，但在根中，它的起源更深，来自中柱鞘，中柱鞘被三个同心组织层（内皮层、皮层和表皮层）包围。通过谱系追踪实验，可以确认所有中柱鞘细胞都对木栓形成层谱系有贡献（图 19.20B），这意味着木质部极中柱鞘细胞既是维管形成层又是木栓形成层的初始细胞。木质部极中柱鞘细胞的可塑性非常显著，因为除了对两种次生分生组织有贡献外，它们还在植物组织培养中产生再生愈伤组织，并在某些物种中产生侧根（尽管侧根有时可以从其他中柱鞘细胞衍生）。
当根部木质部极中柱鞘细胞平周分裂，层数增加时，内皮层细胞开始变平（见图 19.20A，第 1 阶段）。在韧皮部极中柱鞘侧，内皮层细胞在第 2 阶段启动程序性细胞死亡，然后随着新分生组织的进展逐渐死亡。在内皮层已经消失且存在木栓化（分化）木栓的区域，皮层和表皮细胞开始脱落，可能是通过abscission，因为这些细胞仍然活着（第 3 和第 4 阶段），导致以前的保护层逐渐消失。第 5 阶段最终形成完整的分化木栓层，表皮完全消失，而任何剩余的皮层和内皮层在第 6 阶段被消除。有趣的是，侧根的出现也涉及程序性细胞死亡和abscission的结合（见第 18 章）。现在正在揭示周皮形成背后的调控网络，这将表明分子机制是否也得到了保留。
树皮具有多种保护和储存功能
树木的外部保护层通常被称为树皮bark。这个术语经常被错误地单独用于周皮，实际上包括维管形成层以外的所有组织，包括功能性次生韧皮部、破碎的非功能性次生韧皮部、破碎的初生韧皮部和周皮。因此，树皮起源于两种不同的分生组织，即木栓形成层和维管形成层。树皮往往很容易从树上剥落，因为维管形成层及其分裂细胞层比两侧的次生组织脆弱得多。尽管这种组织阵列对于保护韧皮部和保护木本植物免受生物和非生物威胁非常重要，但树皮的组成和控制其形成的遗传途径尚不明确，主要是因为不同物种之间的树皮高度多样化。例如，在某些树木中，如橡树，树皮厚而有裂纹，而在其他树木中，如樱桃树和桦树，树皮则光滑。树皮也可能有不同的颜色，即使是在密切相关的树种之间也是如此。
树皮所含的次生代谢物的种类和数量也各不相同。虽然植物产生这些物质是为了防御机制，但人类也发现它们很有用。树皮衍生药物的经典例子是防腐和抗炎水杨酸（来自柳树）、抗疟药奎宁（来自金鸡纳树）和化疗药物紫杉醇（来自太平洋红豆杉）。最近的一项研究分析了桦木科不同物种树皮中的基因表达和代谢物，发现桦木醇（造成白桦树呈白色的三萜）在该科的其他物种（如黑桤木）中含量要少得多。该研究还强调了木栓层在产生植物防御的次生代谢产物方面的重要性，因为许多相关的代谢途径都在这种组织的形成中发挥作用。
树皮还可以作为储存器官。生长季节性对多年生植物在养分利用、储存和循环利用方面提出了重大挑战。尽管所有植物物种在生长季节都有循环、储存和重新动员养分的机制，但氮（最丰富的常量营养素）的季节性循环是多年生生命习性的标志。例如，衰老叶片中的氮以树皮储存蛋白（ bark storage proteins ，BSP）的形式储存在韧皮部薄壁组织(inner bark)的小液泡中。这些蛋白质在秋季初合成，但在春季随着生长重新开始而迅速动员。
树皮覆盖的嫩芽可以在森林火灾后发芽
在第 19.2 节中，我们区分了 branch roots（在中柱鞘内部出现）和branch shoots（从叶腋的外部芽出现）。然而，有些类型的分枝可以从位于树干树皮下的epicormic buds产生。epicormic buds ，来自希腊语，意为“在树干上”。在老树的树干和树桩上，长出嫩枝和“茎芽”（没有顶芽时产生的侧芽），这种现象在被子植物和针叶树中很普遍，在塑造树木结构方面发挥着重要作用。对于适应易发生火灾的生态系统的树木来说尤其如此，例如生长在澳大利亚草原和森林中的桉树。桉树有能力在严重烧伤后长出大量嫩芽（图 19.21A）。与腋芽不同，嫩芽通常能在火灾中存活下来，因为它们被树的厚厚的树皮层与高温隔绝（图 19.21B）。
Epicormic branches可由两种epicormic buds产生：预防芽preventitious buds，即在次生生长期间保持休眠状态并被树皮覆盖的腋芽；不定芽adventitious buds，即从成熟茎组织或伤口处的愈伤组织中新生的芽。后者的一个例子是红木树瘤redwood burls，它在树干地上部分因受伤而形成。相反，在树根处形成的红木树瘤是由大簇腋芽产生的，这些腋芽开始在子叶腋中形成，然后蔓延到上方的叶腋。这会引起肿胀和次生生长，从而形成基节。这些基节充满了预防外生芽簇，它们可以在火灾后或主干被砍伐后再生出新树。
- ↑ Some authors use the alternative term metamer.