第十五章 周皮：修订间差异
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2025年8月23日 (六) 17:28的最新版本
周皮(periderm)是一种次生起源的保护组织。它取代了通过次生生长而增厚的茎和根的表皮(epidermis)。从结构上看，周皮由三部分组成：木栓形成层(phellogen)或称为软木形成层(cork cambium)，是产生周皮的分生组织(meristem)；由木栓形成层向外产生的木栓层(phellem)，通常称为软木(cork)；以及由木栓形成层向内衍生的木栓内层，这种组织通常类似于皮层(cortex)或韧皮部薄壁组织(phloem parenchyma)。
周皮(periderm)这一术语应与非专业术语树皮(bark)(第14章)区分开来。尽管树皮一词使用较为随意，且常常不一致，但如果正确定义，它仍然是一个有用的术语。树皮最恰当地用于指代维管形成层(vascular cambium)以外的所有组织。在次生状态下，树皮包括次生韧皮部(secondary phloem)、次生韧皮部外可能仍然存在的基本组织(primary tissues)、周皮以及周皮外的死组织。随着周皮的发育，它通过一层无生命的软木细胞将轴(axis)的不同数量的基本组织和次生组织与下方的活组织分离。由此分离的组织层死亡，导致无生命的外树皮(outer bark)和活的内树皮(inner bark)之间的区别(图15.1)。外树皮的专业术语是rhytidome。传导韧皮部(conducting phloem)是活树皮的最内层部分。如第14章所述，树皮一词有时用于指代处于基本生长状态的茎和根。此时它包括基本韧皮部(primary phloem)、皮层(cortex)和表皮(epidermis)。然而，由于根在基本状态下木质部和韧皮部的径向交替排列，根的基本韧皮部不能方便地与皮层一起归入树皮这一术语下。
周皮的结构和发育在茎中比在根中更为人所知。因此，除非特别提到根，本章中关于周皮的大部分信息都与茎有关。
❙ 发生(OCCURRENCE)
周皮的形成是木本被子植物(woody angiosperms)和裸子植物(gymnosperms)的根和茎中的常见现象。周皮也存在于草本真双子叶植物(herbaceous eudicots)中，尤其是在茎和根的最老部分。一些单子叶植物(monocots)具有周皮，而另一些则具有不同类型的次生保护组织。叶子通常不产生周皮，尽管某些裸子植物和木本被子植物的冬芽鳞片(winter bud scales)是一个例外。
图15.1
来自一棵老椴树(Tilia americana)茎的树皮和一些次生木质部的横切面。在切面的上三分之一处可以看到几个周皮(箭头)穿过外树皮(ob)。椴树中的周皮形成重叠层，这是鳞状树皮(scale bark)的特征。在外树皮内部是内树皮(ib)，主要由非传导韧皮部(nonconducting phloem)组成。传导韧皮部(conducting phloem)包括与维管形成层(vc)相邻的一小层细胞。内树皮与切面下三分之一处染色较浅的木质部\mathbf{\rho}(\mathbf{x})明显不同。(\times11. )
与次生维管组织相比，木本植物茎中周皮(periderm)的形成可能会显著延迟。即使茎继续增粗，周皮也可能永远不会形成。在这种情况下，维管形成层(vascular cambium)外的组织，包括表皮(epidermis)，会随着轴周长的增加而保持同步（如Acacia、Acer、Citrus、Eucalyptus、Ilex、Laurus、Menispermum、Viscum等属的物种）。单个细胞径向分裂并切向扩大。
周皮沿着植物部分（如叶和枝）脱落后暴露的表面发育。周皮的形成也是受伤或死亡（坏死）组织附近保护层发育的重要阶段（伤口周皮或伤口木栓），无论是由于机械损伤（Tucker, 1975; Thomson et al., 1995; Oven et al., 1999）还是寄生虫的入侵（Achor et al., 1997; Dzerefos and Witkowski, 1997; Geibel, 1998）。在几个真双子叶植物科中，周皮在木质部中形成——木质部间木栓interxylary cork——与一年生枝条的正常枯死或多年生根和茎的分裂有关（Moss and Gorham, 1953; Ginsburg, 1963）。Welwitschia mirabilis带状叶的纵向分裂发生在叶肉分解和周皮形成的区域（Salema, 1967）。在自然条件下或响应伤口，周皮以管状形式在树皮内部形成，隔离韧皮部纤维束（Evert, 1963; Aloni and Peterson, 1991; Lev-Yadun and Aloni, 1991）。在苹果和梨中，果皮外层的部分或全部被周皮取代会导致果锈（Gil et al., 1994）。
❙ 组分的特征
木栓形成层结构相对简单
与维管形成层相比，木栓形成层(phellogen)只有一种细胞形式。在横切面上，木栓形成层通常表现为连续的切向层（侧生分生组织），由矩形细胞组成（图15.2A），每个细胞及其衍生物通过木栓细胞向外延伸，通过栓内层细胞向内延伸。在纵切面上，木栓形成层细胞轮廓为矩形或多边形（图15.2B），有时相当不规则。有时很难区分木栓形成层细胞和新形成的栓内层细胞（Wacowska, 1985）。
木栓形成层可能产生几种类型的木栓细胞
木栓细胞(phellem cells)通常呈近似棱柱形(图15.3A、B)，尽管它们在切向面上可能相当不规则(图15.3F)。它们可能在垂直方向(图15.3E、F)、径向(图15.3B-E)或切向(图15.3A，狭窄细胞)上伸长。它们通常紧密排列；也就是说，该组织缺乏细胞间隙。值得注意的是，在一些热带湿润森林的树木中发现了显著的例外(例如，Alseis labatioides和Coutarea hexandra，茜草科；Parkia pendula，含羞草科)，在这些树木中，木栓细胞的径向列之间形成细胞间隙，形成木栓通气组织(cork aerenchyma)(Roth, 1981)。洪水可能导致木栓形成层(phellogen)活性增加，并产生松散排列的木栓细胞径向列(图15.4；Angeles等，1986；Angeles, 1992)。在被洪水淹没的Ulmus americana茎中，木栓的细胞间隙系统通过木栓形成层中的细胞间隙与皮层的细胞间隙系统相连(Angeles等，1986)。木栓细胞在成熟时是无生命的。它们随后充满空气、液体或固体内容物；有些是无色的，有些则是有色素的。
图15.2
主要由木栓组成的周皮(periderm)在休眠的Betula小枝的横切面(A)和纵切面(B)中。(两者，×430。)
木栓细胞通常具有栓化(suberized)的细胞壁。木栓质(suberin)通常作为一个明显的薄层覆盖在原始初生纤维素壁的内表面。在电子显微镜下，木栓质薄层呈现层状外观，因为它由交替的电子致密层和电子透明层组成(图4.5；Thomson等，1995)。木栓细胞可能具有厚壁或薄壁。在厚壁细胞中，木质化的纤维素层出现在木栓质薄层的内表面，因此它被嵌入在两个纤维素层之间。木栓细胞可能具有均匀或不均匀增厚的壁。一些具有U形壁增厚，内切向壁或外切向壁与相邻的径向壁部分一起增厚。在许多Pinus物种中，厚壁细胞发育成高度木质化的石细胞(stone cells)(图15.5)。明显的层状壁包含许多分支状(ramiform)的简单纹孔(pits)，并沿其边缘具有许多不规则的突起。在切向切面中，这些石细胞类似于不规则圆形的互锁齿轮(Howard, 1971；Patel, 1975)。木栓细胞壁可能是棕色或黄色，或者它们可能保持无色。
图15.3
茎中木栓结构的变化。A、B，Rhus typhina。茎的横切面(A)和径向切面(B)中的木栓显示了由较窄和较宽细胞交替显示的生长层。C，桦树(Betula populifolia)。具有厚细胞壁和明显生长层的木栓；径向切面。D，Rhododendron maximum。由不同大小细胞组成的异质木栓；石细胞(sclereids)组成了一些小细胞层；径向切面。E、F，Vaccinium corymbosum。径向(E，中间的浅色细胞)和切向(F)切面中的木栓。E中的木栓细胞形态各异。(来自Esau, 1977。)
在许多物种中，周皮(phellem)由木栓细胞(cork cells)和称为拟木栓细胞(phelloids)的非木栓化细胞组成，即类似周皮的细胞。与木栓细胞一样，这些非木栓化细胞可能具有厚壁或薄壁，并且它们可能分化为石细胞(sclereids)(图15.3D)。在Melaleuca的树皮中，木栓形成层(phellogen)产生交替排列的木栓化和非木栓化细胞层(Chiang and Wang, 1984)。木栓化细胞保持径向扁平，而非木栓化细胞在由木栓形成层产生后不久即径向伸长。木栓化细胞的特征是其垂周壁(anticlinal walls)中存在凯氏带(Casparian strips)。
在一些植物中，周皮由薄壁细胞和厚壁细胞组成，通常排列成一层或多层细胞的交替切向带(Eucalyptus和Eugenia的物种，Chattaway, 1953, 1959; Pinus、Picea、Larix的物种，Srivastava, 1963; Betula populifolia; Robinia pseudoacacia, Waisel et al., 1967; 南部非洲的一些Cassinoideae, Archer and Van Wyk, 1993)。热带树木中有许多分层的木栓例子(Roth, 1981)。在一些植物中，这些层可能仅通过其细胞内容物来区分。周皮可能完全由厚壁细胞组成(Ceratonia siliqua; Torrubia cuspidata, Diplotropis purpurea, Roth, 1981)或仅由薄壁细胞组成(Abies、Cedrus的物种，Srivastava, 1963; Pseudotsuga, Srivastava, 1963; Krahmer and Wellons, 1973)。
周皮的分层外观通常使得在该组织中区分生长增量成为可能。在一些物种如Betula populifolia中，生长增量是可辨别的，因为每个增量由两个不同的细胞层或带组成，一层是厚壁的，另一层是薄壁的(图15.3C)。在其他仅由一种细胞组成的物种中，由于细胞的径向尺寸差异，增量可能是可辨别的，如Betula papyrifera(Chang, 1954)和Rhus typhina(图15.3A, B)的周皮所示。在Pseudotsuga menziesii中，由于在增量的末端存在更密集和更暗的木栓细胞区域，这些区域是由于其径向壁的严重折叠和挤压而形成的，因此生长增量是可辨别的(Krahmer and Wellons, 1973; Patel, 1975)。在Picea glauca中，每个由厚壁和薄壁细胞带组成的生长增量以一个或多个含晶体的细胞层结束(Grozdits et al., 1982)。所有这些生长增量是否代表年度增量尚存疑问。
图15.4
Ulmus americana茎的横切面，该茎已被淹没15天。木栓形成层的活性因淹没而增加，形成了松散排列的丝状木栓细胞束(箭头)。其他细节：ph，韧皮部; x，木质部。(\times80。来自Angeles et al., 1986。)
商业上用作瓶塞的软木来自栓皮栎（Quercus suber），这种植物原产于地中海地区。软木由薄壁细胞组成，细胞腔充满空气，因此对水和气体具有高度不透性，并且耐油。它重量轻，具有隔热性能。第一层木栓形成层（phellogen）在生长的第一年出现在紧邻表皮（epidermis）下方的细胞层中（Graça and Pereira, 2004）。栓皮栎树产生的第一层软木几乎没有商业价值。当树木大约20岁时，原始的周皮（periderm）被移除，新的木栓形成层在第一层下方几毫米的皮层（cortex）中形成。新木栓形成层产生的软木积累得非常快，大约九年后，厚度足以从树上剥离（Costa et al., 2001）。新的木栓形成层再次在前一层下方形成，大约再过九年后，软木可以再次剥离。这一过程可以每隔大约九年重复一次，直到树木达到150岁或更老。经过几次剥离后，新的木栓形成层会在非传导性的韧皮部中形成。成熟的软木是一种可压缩、有弹性的组织。其具有商业价值的特性——不透水和隔热性能——也使软木成为植物表面的有效保护层。被周皮隔离的死组织增加了软木的隔热效果。
木栓内层（Phelloderm）的宽度和组成存在显著差异
木栓内层通常被描述为由类似于皮层（cortical）或韧皮部薄壁细胞（phloem parenchyma cells）的细胞组成，仅因其与木栓细胞（phellem cells）位于同一径向列中而与后者区分开来。事实上，木栓内层中可能存在外观类似于木栓细胞的细胞，尽管木栓内层的细胞没有栓质化的细胞壁。许多针叶树的木栓内层由薄壁组织和厚壁组织（sclerenchymatous elements）组成（图15.5）。木栓内层全部或部分厚壁化在热带树木的树皮中很常见。石细胞（sclereids）可能具有均匀增厚的细胞壁或U形壁增厚，薄壁未木质化的细胞层可能与木质化的厚壁细胞层交替出现。
图15.5
南方松树茎部外皮（rhytidome）组织的部分块状图。箭头指向茎的外部。这里显示了一个单一的周皮，由木栓、木栓形成层和木栓内层组成，其两侧是由压碎的筛管细胞（csc）和扩大的轴向薄壁细胞（pc）组成的非传导性韧皮部。木栓由薄壁细胞（1）和厚壁石细胞（2）组成，在切向视图中类似于互锁的齿轮。木栓内层由未扩展的厚壁细胞（3）和扩展的薄壁细胞（4）组成。其他细节：fr，纺锤形射线；ur，单列射线。（来自Howard, 1971。）
一些植物完全没有栓内层。在其他植物中，这种组织有1到3层或更多层细胞(图15.6)。随着茎的老化，同一层周皮(periderm)中的栓内层细胞数量可能会有所变化。例如，在Tilia中，第一年的栓内层可能只有一层细胞，第二年有两层，之后有三到四层。随后在第一层下面形成的周皮，在以后的年份中，其栓内层与第一层一样多或更少。在某些葫芦科(Cucurbitaceae)植物的茎和根中观察到了相对较宽的栓内层(Dittmer和Roser, 1963)。在某些裸子植物中，栓内层非常宽；在Ginkgo中，可以数出多达40层细胞。在许多热带树木的树皮中，周皮的木栓层(phellem)非常薄，栓内层是主要的保护层。例如，在Myrcia amazonia中，木栓层只有一层细胞厚。在一些热带树木中观察到了非常厚的栓内层。例如，在Ficus sp.中，栓内层占据了整个树皮宽度的三分之一以上，而在Brosimum sp.中则占据了整个宽度的三分之二(Roth, 1981)。
与木栓层细胞的典型紧密排列不同，栓内层细胞之间有许多细胞间隙。此外，木栓...
图15.6
Aristolochia(马兜铃)茎的横切面，显示周皮，其栓内层由几层细胞组成。(\times140.)
栓内层细胞——尤其是第一层周皮的细胞——可能含有大量的叶绿体，并且具有光合活性。这显然是针叶树的一个共同特征(Godkin等, 1983)。在Alstonia scholaris(Santos, 1926)、Citrus limon(Schneider, 1955)和Populus tremuloides(Pearson和Lawrence, 1958)的树皮栓内层中也发现了叶绿体。栓内层的薄壁组织(parenchyma)成分可能主要执行淀粉的储存功能。栓内层也可能产生新的木栓形成层(phellogen)层，如柠檬树中所报道的(Schneider, 1955)。
❙ 周皮的发育
木栓形成层的起源部位多种多样
关于木栓形成层的起源，有必要区分第一层周皮和随后的周皮，后者在第一层下面形成，并随着轴周长的持续增加而取代第一层。在茎中，第一层周皮的木栓形成层可能在维管形成层(vascular cambium)外的不同深度启动。在大多数茎中，第一层木栓形成层起源于表皮下层(subepidermal layer)(图15.7A)。在少数植物中，表皮细胞(epidermal cells)产生木栓形成层(Malus, Pyrus,
Nerium oleander、Myrsine australis、Viburnum lantana）。有时，木栓形成层（phellogen）部分由表皮（epidermis）形成，部分由表皮下细胞（subepidermal cells）形成。在某些茎中，第二或第三皮层（cortical layer）启动周皮（periderm）的发育（如Quercus suber、Robinia pseudoacacia、Gleditschia triancanthos及其他豆科植物；Aristolochia、Pinus和Larix的物种）。在其他情况下，木栓形成层在维管区域附近或直接在韧皮部内形成（图15.8；石竹科、柏科、杜鹃花科、藜科、Berberis、Camellia、Puncia、Vitis）。如果第一个周皮之后还有其他周皮形成，这些周皮会在皮层或韧皮部的更深层次中反复形成——但很少每个季节都形成。如前所述，木栓的发育可能发生在木质部内（木质部间木栓，Moss和Gorham，1953；Ginsburg，1963）。
第一个木栓形成层要么在轴的周围均匀启动，要么在局部区域启动，并通过分生组织活动（meristematic activity）的横向扩展而变得连续。当初始活动是局部的时，最初的细胞分裂通常与皮孔（lenticels）的形成有关（见下文）。从这些结构的边缘开始，细胞分裂会围绕茎的周围扩展。在Acer negundo中，可能需要四到六年的时间才能使木栓形成层在茎周围形成一个连续的环（Wacowska，1985）。在某些物种中，木栓形成层的初始位置与毛状体（trichomes）的位置存在正相关关系，木栓形成层启动的初始分裂发生在毛状体正下方（Arzee等，1978）。后续的周皮通常表现为不连续但重叠的层（图15.1和15.9B）。这些近似壳状的层起源于上层周皮的裂缝下方（图15.9A）。后续的周皮也可能在周围连续形成，或至少在相当大的部分周围连续形成（图15.9C）。
维管组织的次生生长和周皮的形成在木本被子植物和针叶树的根中很常见。在大多数根中，第一个周皮起源于轴的深处，通常在周鞘（pericycle）中，但它也可能出现在靠近表面的位置，例如在一些树木和多年生草本植物中，这些植物的根皮层用于储存食物。与茎一样，根也可能在轴的更深层次中产生周皮层。
木栓形成层由各种类型的细胞分裂启动
根据木栓形成层（phellogen）的位置，参与其起始的细胞可能是表皮细胞、表皮下薄壁组织（subepidermal parenchyma）或厚角组织（collenchyma）、中柱鞘（pericycle）或韧皮部的薄壁组织，包括韧皮射线（phloem rays）的细胞。通常这些细胞与同类型的其他细胞无法区分。它们都是活细胞，因此具有潜在的分生能力（meristematic）。起始分裂可能在叶绿体（chloroplasts）和各种储存物质（如淀粉和单宁）存在的情况下开始，并且细胞仍然具有厚的初生壁，如厚角组织中的细胞。最终，叶绿体会转变为白色体（leucoplasts），淀粉、单宁和细胞壁增厚会消失。有时，木栓形成层将产生的表皮下细胞没有厚角组织的增厚，并显示出有序且紧密的排列。
木栓形成层通过平周分裂（periclinal divisions）起始（图15.7）。在给定细胞中的第一次平周分裂形成两个看似相似的细胞。通常，这两个细胞中的内层细胞不再分裂，随后被视为木栓内层（phelloderm）细胞，而外层细胞则作为木栓形成层细胞继续分裂。第二次分裂的两个产物中，外层成熟为第一个木栓（cork）细胞，而内层细胞保持分生能力并再次分裂。有时，第一次分裂会形成一个木栓细胞和一个木栓形成层细胞。尽管大多数连续分裂是平周的，但木栓形成层通过其细胞在径向垂周平面（radial anticlinal plane）上的周期性分裂，与轴的周长增加保持同步。
第一次及后续周皮（periderm）出现的时间各不相同
第一次周皮通常在茎和根生长的第一年出现。后续的、更深的周皮可能在同一年的晚些时候或多年后起始，也可能永远不会出现。除了物种特异性差异外，环境条件也会影响初始和后续周皮的出现。水分的可用性、温度和光照强度都会影响周皮发育的时间（De Zeeuw, 1941; Borger and Kozlowski, 1972a, b, c; Morgensen, 1968; Morgensen and David, 1968; Waisel, 1995）。
在Betula、Fagus、Abies、Carpinus、Anabasis、Haloxylon和Quercus等物种以及许多热带树种中，第一次表层的周皮可能会终生保留或保留多年（Roth, 1981）。在角豆树（Ceratonia siliqua）中，后续周皮的起始
图15.8
葡萄藤（Vitis vinifera）中第一次周皮的起源，横切面观察。A，无周皮的幼苗茎。B，具有周皮的较老幼苗茎，周皮起源于初生韧皮部（primary phloem）。厚壁细胞束是初生韧皮部纤维（primary phloem fibers）。周皮外部的非木质化细胞已经死亡并塌陷。C，具有周皮的较老幼苗茎，周皮在茎周围形成一个完整的圆柱体。表皮和皮层已被消除。D，一年生藤条，周皮位于次生韧皮部（secondary phloem）外部。（A，\times90；B，\times115；C，\times50；D，\times10。A，图版4B，以及C、D，图版5A、B，来自Esau, 1948. Hilgardia 18 (5), 217–296. \copyright 1948 Regents, University of California。）
图15.9
茎横切面中的周皮(periderm)和树皮(rhytidome)。A, Talauma。具有深裂纹的木栓层(phellem)。B, Quercus alba (白橡树)。树皮中具有狭窄的连续周皮层(sequent periderms)（星号标记）和宽大的死韧皮部组织层。C, Lonicera tatarica。树皮(rhy)中周皮层与含有韧皮纤维的次生韧皮部(secondary phloem)层交替排列。(引自Esau, 1977。)
周皮的形成仅限于估计年龄超过40年的树木部分(Arzee等, 1977)。在Fagus sylvatica中，原始的周皮和老的韧皮部可能在树皮上保留长达200年。在轴(axis)的较深部分形成的初始周皮也可能持续很长时间(Ribes, Berberis, Punica)。在Melaleuca中，第一年内会形成三到四层连续周皮，每一层都起源于次生韧皮部(Chiang和Wang, 1984)。在大多数树木中，最初的周皮在几年内会被连续周皮取代。在苹果树和梨树中，最初的周皮通常在生长的第六到第八年被替换，而在Pinus sylvestris中则在第八到第十年被替换。温带地区的树木往往比热带树木产生更多的连续周皮。
木栓形成层(phellogen)和维管形成层(vascular cambium)的活动期可能一致，也可能不一致。在Robinia pseudoacacia (Waisel等, 1967)、Acacia raddiana (Arzee等, 1970)、Abies alba (Golinowski, 1971)、Cupressus sempervirens (Liphschitz等, 1981)、Pinus pinea、Pinus halepensis (Liphschitz等, 1984)和Pistacia lentiscus (Liphschitz等, 1985)中，这两个侧生分生组织(lateral meristems)的活动是独立的。相比之下，在Ceratonia siliqua (Arzee等, 1977)、Quercus boissieri和Quercus ithaburensis (Arzee等, 1978)中，这两个分生组织的活动是同步的。
长期以来，人们认为最初的周皮和连续周皮仅在起源时间上有所不同。然而，通过对几种针叶树树皮的冷冻固定(cryofixation)和化学技术的一系列研究表明，树皮的形成涉及两种周皮(Mullick, 1971)。初始周皮和一些连续周皮呈棕色，其他连续周皮呈红紫色。除了颜色外，这两种周皮还具有其他特定的物理和化学特征，并且它们在树皮中的位置也不同。红紫色的连续周皮位于嵌入树皮中的死韧皮部旁边，似乎起到保护活组织免受细胞死亡相关影响的作用。棕色的连续周皮零星出现，并通过红紫色周皮与死韧皮部分离。棕色的初始周皮和棕色的连续周皮在所有特征上都很相似。两者都起到保护活组织免受外部环境影响的作用，初始周皮在树皮形成之前起作用，而棕色连续周皮在树皮层脱落之后起作用。
在随后的研究中发现，在四种针叶树中，伤口和病理周皮(periderm)以及在脱落区和老树脂泡上形成的周皮都属于红紫色连续型。由于所有红紫色素沉积的周皮，包括常见的连续周皮，都与坏死组织相邻，因此有人认为它们构成了周皮的一个单一类别，即坏死保护型(necrophylactic)。棕色周皮，无论是第一层还是连续层，它们保护活组织免受外部环境影响，构成了第二个类别，即外保护型(exophylactic) (Mullick and Jensen, 1973)。
❙ 周皮和树皮的形态
带有周皮或树皮的轴的外部形态高度可变（图15.10）。这种变化部分取决于周皮本身的特性和生长方式，部分取决于周皮从轴上分离的组织的数量和种类。树皮的特征性外部形态可以提供有价值的分类学信息，特别是在热带树木的鉴定中 (Whitmore, 1962a, b; Roth, 1981; Yunus et al., 1990; Khan, 1996)。
树皮的形成是通过周皮的连续发育实现的。因此，只有表层周皮的树皮不会形成树皮。在这种树皮中，只有少量的初生组织被切断，可能涉及部分或全部表皮，或者可能是一到两层皮层。这些组织最终会脱落，木栓层(phellem)暴露出来。如果暴露的木栓组织较薄，通常表面光滑。例如，在纸皮桦(Betula papyrifera)中，周皮会剥离成薄薄的纸质层（图15.10C），通过狭窄和宽大的木栓细胞之间的边界 (Chang, 1954)。如果暴露的木栓组织较厚，表面会出现裂纹和裂缝。大块木栓通常显示出似乎代表年度增量的层。
一些真双子叶植物（如榆树Ulmus sp.）的茎会产生所谓的翼状木栓，这种形式是由于木栓相对于茎不同部分的不均匀扩张而对称纵向分裂的结果 (Smithson, 1954)。翼状木栓也可能是由于木栓形成层(phellogen)在周皮形成之前在某些部位的强烈局部活动造成的（如卫矛Euonymus alatus, Bowen, 1963)。在一些热带树木（某些芸香科Rutaceae、木棉科Bombacaceae、大戟科Euphorbiaceae、豆科Fabaceae）的茎上形成的木栓刺，是由于木栓形成层在某些部位过度产生木栓的结果。它们是纯木栓结构，由厚壁木质化细胞组成。由于它们的罕见性，它们是树皮鉴定的一个极好特征 (Roth, 1981)。
根据周皮(periderm)连续层形成的方式，可以区分出两种形式的树皮(rhytidome)或外皮(outer bark)，即鳞状树皮(scale bark)和环状树皮(ring bark)。当连续的周皮形成重叠层时，就会形成鳞状树皮，每一层都会切出一个组织"鳞片"(Pinus, Pyrus, Quercus, Tilia)。环状树皮不太常见，是由围绕轴近似同心排列的连续周皮形成的(Cupressaceae, Lonicera, Clematis, Vitis)。这种类型的外皮与第一层周皮起源于轴深层组织的植物有关。具有非常大单个鳞片的鳞状树皮(Platanus)可以被视为介于鳞状树皮和环状树皮之间的中间类型。
在一些树皮中，薄壁组织(parenchyma)和软木栓细胞(soft cork cells)占主导地位。其他树皮则含有大量通常来源于韧皮部的纤维。纤维组织的存在赋予了树皮独特的特征(Holdheide, 1951; Roth, 1981)。如果没有纤维，树皮会裂成单独的鳞片或壳(Pinus, Acer pseudoplatanus)。在纤维性树皮中，会出现网状的开裂模式(Tilia, Fraxinus)。
树皮的剥落可能具有不同的结构基础。如果树皮的周皮中存在薄壁的木栓细胞(cork)或拟木栓细胞(phelloids)，鳞片可能会沿着这些细胞剥落。树皮的断裂也可能发生在非周皮组织的细胞中。在Eucalyptus中，断裂发生在韧皮部薄壁细胞中(Chattaway, 1953)，而在Lonicera trataria中，断裂发生在韧皮部的纤维和薄壁组织之间。木栓通常是一种强韧的组织，即使出现深裂缝，也能使树皮保持完整(Betula, Pinus, Quercus, Robinia, Salix, Sequoia)。这种树皮会磨损而不会形成鳞片。
❙ 多层皮(POLYDERM)
一种称为多层皮(polyderm)的特殊保护组织出现在Hypericaceae、Myrtaceae、Onagraceae和Rosaceae的根和地下茎中(Nelson and Wilhelm, 1957; Tippett and O'Brien, 1976; Rühl and Stösser, 1988; McKenzie and Peterson, 1995)。它起源于中柱鞘(pericycle)的分生组织，由一层木栓化细胞(suberized cells)和几层非木栓化细胞(nonsuberized cells)交替组成(图15.11)。多层皮可能积累20层或更多这样的交替层，但只有最外层是死亡的。在活的部分，非木栓化细胞充当储藏细胞。在水生植物的水下部分，多层皮可能会形成细胞间隙，然后充当通气组织(aerenchyma)。
❙ 单子叶植物的保护组织
在草本单子叶植物中，表皮(epidermis)是永久性的，并作为植物轴上唯一的保护组织。如果表皮破裂，下面的皮层细胞会二次木栓化，因为典型的木栓细胞木栓质片层(suberin lamellae)会沉积在纤维素壁上。这种行为在Poaceae、Juncaceae、Typhaceae和其他科中很常见。
单子叶植物很少产生与其他被子植物相似的周皮(Solereder and Meyer, 1928)。棕榈Roystonea会产生这样的周皮，其木栓层(phellem)由排列紧密、具有厚木质化壁的细胞组成。一些木栓形成层细胞也会硬化(sclerified)和木质化(lignified)(Chiang and Lu, 1979)。
在大多数木本单子叶植物中，包括棕榈，一种特殊类型的保护组织(protective tissue)通过皮层薄壁细胞(cortical parenchyma cells)的重复分裂和随后分裂产物的木栓化(suberization)形成（Tomlinson, 1961, 1969）。位于更深位置的薄壁细胞也经历类似的分裂和木栓化。因此，木栓(cork)的形成不需要初始层(initial layer)或木栓形成层(phellogen)的形成。由于在横切面上可以看到细胞线性排列形成切向带，这种组织被称为层状木栓(storied cork)（图15.12）。随着木栓向内形成，未木栓化的细胞可能嵌入木栓细胞之间。因此，形成了一种类似于木本被子植物(rhytidome)的组织（Dracaena, Cordyline, Yucca）。
❙ 创伤周皮(WOUND PERIDERM)
创伤会诱导一系列代谢事件和相关的细胞学反应，在有利条件下，这些反应会导致伤口的完全闭合（Bostock和Sterner, 1989）。创伤愈合是一个需要DNA和蛋白质合成的发育过程(Borchert和McChesney, 1973)。在受伤细胞层边缘的细胞中，显著的超微结构变化(Barckhausen, 1978)共同表明转录、翻译和分泌活动的增强。裸子植物(Mullick和Jensen, 1976; Oven等, 1999)和木本被子植物(Biggs和Stobbs, 1986; Trockenbrodt, 1994; Hawkins和Boudet, 1996; Woodward和Pocock, 1996; Oven等, 1999)茎部创伤愈合过程中发生的事件序列与受伤的马铃薯块茎相似，后者可能是这方面研究最广泛的对象(Thomson等, 1995; Schreiber等, 2005)。
创伤周皮(necrophylactic periderm)的形成之前，新暴露的表面会被一层不透水的细胞层密封，通常称为边界层(boundary layer)。边界层来源于创伤时存在的细胞。它立即在伤口表面死细胞(necrosed cells)下方发育（图15.13）。马铃薯块茎创伤后的第一个明显反应（15分钟内）是在边界细胞侧与死细胞相邻的细胞壁上的胞间连丝(plasmodesmata)处沉积胼胝质(callose)(Thomson等, 1995)。因此，这种创伤胼胝质(wound callose)密封了该界面的共质连接(symplastic connections)。
边界细胞壁的木栓化(suberization)之前会发生木质化(lignification)。边界层细胞的中胶层(middle lamella)和初生壁(primary wall)首先发生木质化。木质化之后，细胞壁会发生木栓化，即在先前木质化的细胞壁的所有内表面形成一层木栓质(suberin)薄层。木质-木栓化的边界层为下方活组织提供了防止水分流失和微生物入侵的不透水屏障，并有助于维持有利于伤口周皮(wound periderm)形成的条件。为什么在伤口愈合过程中木质化先于木栓化？酚类化合物(phenolic compounds)在抗病性中的作用证据表明，细胞壁中木质素(lignin)和木质素相关化合物的沉积与植物对真菌和细菌病原体的抗性之间存在密切相关性(Nicholson和Hammerschmidt, 1992)。这种抗性主要归因于木质素相关前体对病原体的假定毒性以及细胞壁木质化产生的屏障效应。
边界层下方细胞的平周分裂(periclinal division)标志着伤口木栓形成层(wound phellogen)的起始。新形成的木栓细胞(cork cells)可以通过它们在发育中的伤口周皮内的径向排列与边界细胞区分开来。伤口木栓细胞的木质化-木栓化遵循与边界层细胞相同的顺序。
在园艺实践中，当用于繁殖的植物部分必须切割时（例如马铃薯块茎、甘薯根），伤口周皮的成功发育非常重要。通过化学处理延缓切片马铃薯块茎中伤口愈合现象的实验表明，伤口周皮在保护植物免受腐烂生物感染方面的重要性(Audia等, 1962)。环境条件显著影响伤口周皮的发育(Doster和Bostock, 1988; Bostock和Stermer, 1989)。响应寄生虫入侵而发育伤口周皮的能力可能区分抗性植物和易感植物。
植物分类群在伤口愈合的解剖学方面存在差异，就像它们在保护组织的自然发育细节上存在差异一样(El Hadidi, 1969; Swamy和Sivaramakrishna, 1972; Barckhausen, 1978)。一般来说，单子叶植物(monocots)对伤口的反应不如真双子叶植物(eudicots)。在真双子叶植物和某些单子叶植物（百合目Liliales、天南星科Araceae、露兜树科Pandanaceae）中，愈合包括边界层和伤口周皮的形成。在其他单子叶植物中，没有可检测到的伤口周皮。其中，姜目Zingiberales产生轻微木栓化的边界层，而棕榈科Arecaceae和禾本科Poaceae形成木质化的边界层。
❙ 皮孔(LENTICELS)
皮孔(lenticel)可以定义为周皮(periderm)的一个有限部分，在这个部分中，木栓形成层(phellogen)比其他地方更活跃，并产生一种组织，与木栓(phellem)相比，这种组织具有大量的细胞间隙。皮孔的木栓形成层本身也有细胞间隙。由于这种相对开放的细胞排列，皮孔被认为是允许空气通过周皮进入的结构(Groh et al., 2002)。
皮孔通常是茎和根周皮的组成部分。例外情况见于那些在整个圆周上定期形成周皮并每年脱落外层树皮的茎(如Vitis、Lonicera、Tecoma、Clematis、Rubus等物种，主要是藤本植物)。皮孔("木栓疣")出现在某些分类群的叶表面(Roth, 1992, 1995)。苹果、梨和李子表面的小点就是果实上皮孔的例子。
从外观上看，皮孔通常表现为垂直或水平延伸的松散细胞团块，通过周皮上的裂缝突出于表面(图15.10C)。皮孔的大小从不用放大镜几乎看不见的结构到长度超过1厘米的结构不等。它们单独出现或成行排列。皮孔的垂直行经常出现在宽维管射线的对面，但一般来说，皮孔和射线之间没有固定的位置关系。
皮孔的木栓形成层与木栓周皮相连，但通常向内弯曲，因此看起来位置更深(图15.14)。皮孔木栓形成层向外形成的松散组织是补充组织或填充组织(filling tissue)(Wutz 1955);向内形成的组织是栓内层。
填充组织与邻近木栓的差异程度因物种而异。在裸子植物中，填充组织由与木栓相同类型的细胞组成。两者之间的主要区别在于皮孔组织有细胞间隙。皮孔细胞的壁也可能更薄，并且径向伸长，而不是像许多物种的木栓细胞那样径向扁平。在马铃薯块茎的皮孔中，扫描电子显微镜显示，面向细胞间隙的细胞壁上有蜡质突起(Hayward, 1974)。这种蜡可能有助于调节块茎的水分流失，并阻止水分和可能的病原体通过皮孔进入。
木本被子植物中识别出三种皮孔结构类型
木本被子植物中第一种也是最简单的皮孔类型以Liriodendron、Magnolia、Malus、Persea(图15.14A, B)、Populus、Pyrus和Salix等物种为代表，其填充组织由栓化细胞组成。这种组织虽然有细胞间隙，但可能或多或少是致密的，并且可能显示出年生长层，早期出现壁较薄的松散组织，后期出现壁较厚的致密组织。
第二种类型的皮孔，如Fraxinus、Quercus、Sambucus(图15.14C)和Tilia等物种中的皮孔，主要由或多或少松散结构的非栓化填充组织组成。在...的末端
图15.14
茎的横切面中的皮孔(lenticels)。A、B，鳄梨(Persea americana)。A中为年轻的皮孔，B中为较老的皮孔。没有闭合层(closing layers)。C，接骨木(Sambucus canadensis)。皮孔内部有一层紧密的木栓化细胞(suberized cells)，外部为松散结构的非木栓化填充组织(filling tissue)。D，山毛榉(Fagus grandifolia)。皮孔具有闭合层。(A、B、D，引自Esau, 1977。)
在季节变化中，填充组织被一层更紧密的木栓化细胞所取代。
第三种类型，以桦木属(Betula)、山毛榉属(Fagus)(图15.14D)、李属(Prunus)和刺槐属(Robinia)的皮孔为例，显示出最高程度的特化。填充组织呈层状，因为松散的非木栓化组织与紧密的木栓化组织有规律地交替排列。紧密的组织形成闭合层，每层由一到几层细胞组成，将松散的组织固定在一起，通常松散组织也有几层细胞厚。每年可能会产生几层每种类型的组织。新的生长会依次破坏闭合层。
在挪威云杉(Picea abies)这种针叶树中，皮孔木栓形成层(phellogen)通常每年产生一个新的闭合层(Rosner和Kartush, 2003)。新的填充组织的产生始于春季，最终会破坏上一个生长季节形成的闭合层。新的闭合层的分化发生在夏末。因此，皮孔在先前形成的闭合层破裂和新闭合层分化之间的时间内最具渗透性。这一时期与挪威云杉木材生产最活跃的时期相对应(Rosner和Kartush, 2003)。
最初的皮孔通常出现在气孔下方
在皮下层(subepidermal layer)中形成的周皮(periderm)中，最初的皮孔通常出现在气孔(stomata)下方。它们可能在茎停止初生生长(primary growth)和周皮形成之前出现(图15.14A)，或者皮孔可能在初生生长结束时同时出现。气孔下腔(substomatal chamber)周围的薄壁组织细胞(parenchyma cells)在不同平面上分裂，叶绿素消失，形成无色的松散组织。分裂在皮层薄壁组织(cortical parenchyma)中逐渐向深处进行，并变得平周排列(periclinally oriented)。因此，形成了一个平周分裂的分生组织(meristem)，即皮孔木栓形成层。随着填充组织数量的增加，它会破裂表皮并突出表面。暴露的细胞死亡并风化，但会被木栓形成层发育的其他细胞所取代。通过向内部产生细胞的分裂，皮孔下方的木栓形成层形成一些栓内层，通常比木栓下方的栓内层更多。
只要周皮(periderm)继续生长，皮孔(lenticels)就会在周皮中保持存在，并且由于木栓形成层(phellogen)的活动从形成木栓(phellem)转变为形成皮孔组织，新的皮孔会不时出现。较深的周皮也具有皮孔。在以鳞片形式分离的树皮中，皮孔会在新暴露的周皮中发育。如果树皮是附着且开裂的，皮孔则出现在沟槽的底部。粗糙树皮表面的皮孔不易被观察到。树皮(rhytidome)的皮孔基本上与初始周皮的皮孔相似，但其木栓形成层的活性较低，因此它们的分化程度较低。如果木栓组织(cork tissue)较厚，皮孔会贯穿整个组织的厚度，这一特征在商业木栓(Quercus suber)中得到了很好的体现，其皮孔在横切面和径向切面上表现为棕色的粉末状条纹。由于这些皮孔是多孔的，瓶塞是从木栓片垂直切割的，因此圆柱形的皮孔横向贯穿其中。