第十六章 外分泌结构

外部分泌结构 (External Secretory Structures)

分泌 (secretion) 是指物质从原生质体中分离或在原生质体部分中被隔离的复杂现象。分泌的物质可能是以盐的形式去除的多余离子，以糖或细胞壁物质形式排出的多余同化物，生理上不可利用或仅部分可利用的代谢次级产物（如生物碱、单宁、精油、树脂、各种晶体），或分泌后具有特殊生理功能的物质（如酶、激素）。不再参与细胞代谢的物质的去除有时被称为排泄 (excretion)。然而，在植物中，排泄和分泌之间没有明确的区分（Schnepf, 1974）。同一个细胞可能同时积累不可利用的次级代谢物和可再次利用的初级代谢物。此外，许多次级代谢物（可能是大多数）的确切作用尚不清楚。在本书中，术语“分泌”用于包括严格意义上的分泌和排泄。分泌既包括物质从细胞中移除（无论是到植物表面还是进入内部空间），也包括分泌物质在细胞某些区室中的积累。

关于植物分泌现象的讨论通常强调特化的分泌结构（如腺毛、蜜腺、树脂道、乳汁管等）的活动。实际上，分泌活动作为正常代谢的一部分，发生在所有活细胞中。分泌现象体现在液泡和其他细胞器中临时沉积物的积累、参与细胞组分合成和分解的酶的动员、细胞器之间物质的交换以及细胞间运输现象中的各个步骤。在研究特化的分泌结构时，不能忽视活植物中分泌过程的普遍性。

可见分化的分泌结构以多种形式存在。由多个细胞组成的高度分化的分泌结构被称为腺体 (glands)（图16.1F）；较简单的结构则被称为腺体相关结构，如腺毛 (glandular hairs)、腺表皮 (glandular epidermis) 或腺细胞 (glandular cells)（图16.1A–E）。然而，这种区分是模糊的。

图16.1

分泌结构。A–C，薰衣草（Lavandula vera）叶片上的腺毛，角质层未膨胀（A）和因分泌物积累而膨胀（\mathbf{{B}},\mathbf{{C}}）。D，棉花（Gossypium）叶片上的腺毛。E，天竺葵（Pelargonium）茎上的单细胞头腺毛。F，葡萄（Vitis vinifera）叶片上的珍珠腺。G，荨麻（Urtica urens）的刺毛。（引自Esau, 1977。）

各种大小不一、形态各异的分泌结构，通常被称为腺体（glands）。

腺体在分泌物质的种类上差异很大。分泌的物质可能直接或间接由维管组织供应给腺体，如盐腺（salt glands）、排水器（hydathodes）和蜜腺（nectaries）。这些物质在分泌结构本身中未经修饰或仅轻微修饰。相反，分泌物质可能由分泌结构的组成细胞合成，如黏液细胞（mucilage cells）、油腺（oil glands）和树脂道上皮细胞（epithelial cells of resin ducts）。腺体在其活动中可能具有高度特异性，这表现在特定腺体输出的物质中某一化合物或某一类化合物的主导地位（Fahn, 1979a, 1988; Kronestedt-Robards and Robards, 1991）。一些腺体主要分泌亲水性（hydrophilic）物质，另一些则主要释放疏水性（lipophilic）物质。还有一些腺体分泌相当数量的亲水性和疏水性物质；因此，并不总是能够将特定腺体严格分类为亲水性或疏水性（Corsi and Bottega, 1999; Werker, 2000）。

参与分泌过程的细胞通常含有密集的原生质体和丰富的线粒体。其他细胞成分的频率根据分泌的特定物质而变化（Fahn, 1988）。例如，分泌黏液的细胞以存在大量高尔基体为特征，这些高尔基体参与黏液的生产并通过胞吐作用将黏液从原生质体中排出。分泌疏水性物质的细胞最常见的超微结构特征是存在丰富的内质网，其中许多在空间上与含有嗜锇物质的质体相关联。质体和内质网（可能还有其他细胞成分）都参与疏水性物质的合成。内质网还可能参与疏水性物质从合成部位到质膜的细胞内运输。

我们对细胞分泌(secretion)消除过程的理解主要来自于对分泌细胞发育过程中超微结构变化的研究。原生质体(protoplast)消除分泌物的方法有多种。一种称为颗粒分泌(granulocrine secretion)的方法是通过分泌囊泡(secretory vesicles)与质膜(plasma membrane)的融合，或者换句话说，通过胞吐作用(exocytosis)进行。第二种方法称为外分泌(eccrine secretion)，涉及小分子或离子直接通过质膜的过程。如果这个过程由浓度梯度控制，则是被动的；如果需要代谢能量，则是主动的。分泌亲水性物质的细胞，例如分泌盐类或碳水化合物的腺体中的细胞，可能分化为转移细胞(transfer cells)，其特征是壁内生长(wall ingrowths)增加了质膜的表面积(Pate and Gunning, 1972)。颗粒分泌和外分泌都被认为是局部分泌(merocrine secretion)类型。一些腺体的分泌物质只有在分泌细胞退化或裂解时才会完全排出。这种所谓的全分泌(holocrine secretion)类型可能先于局部分泌。

在许多植物中，通过质外体(apoplast)或细胞壁(cell wall)将分泌物质回流到植物体内的情况被位于分泌细胞下方的类似内皮层(endodermis-like layer)的细胞壁的角质化(cutinization)所阻止。在分泌毛状体(secretory trichomes)中，柄细胞(stalk cells)的侧壁通常被角质化。这种类似垫圈(gasket-like)的质外体屏障的存在表明，分泌物质或其前体(precursors)进入分泌细胞的流动必须遵循共质体(symplastic)途径。这些角质化的细胞被称为“屏障细胞(barrier cells)”，这是一个描述性的名称。

本章的其余部分将专门介绍植物表面发现的分泌结构的具体例子。在下一章（第17章）中，将介绍内部分泌结构（即嵌入各种组织中的分泌结构）的例子。

❙ 盐腺(SALT GLANDS)

生长在盐生环境中的植物已经发展出许多对盐胁迫的适应机制(Lüttge, 1983; Batanouny, 1993)。盐腺分泌离子是调节植物地上部分盐含量的最著名机制。分泌的盐溶液的组成取决于根环境的组成。除了\mathbf{Na}^{+}和\mathbf{C}\mathbf{I}^{-}外，盐腺分泌液中还发现的其他离子有\mathbf{M}\mathbf{g}^{2+}、\xi^{2+}、{\bf K}^{+}、{\bf S}{{\bf O}_{4}}^{2-}、\mathrm{NO_{3}}^{-}、\mathrm{PO_{4}}^{3-}、\mathbf{B}\mathbf{r}^{-}和\mathrm{HCO_{3}}^{-}(Thomson et al., 1988)。盐腺和水孔(hydathodes)之间不能做出明确的区分，因为从水孔分泌的液体通常也包含盐类。与水孔不同，盐腺与维管束(vascular bundles)之间没有直接连接。盐腺通常出现在盐生植物(halophytes)中，并且至少存在于11个双子叶植物(eudicotyledons)科和一个单子叶植物(monocotyledons)科，即禾本科(Poaceae, Gramineae)中(Fahn, 1988, 2000; Batanouny, 1993)。它们在结构和盐释放方法上有所不同。

盐囊(Salt Bladders)将离子分泌到中央大液泡(Large Central Vacuole)中

Chenopodiaceae（藜科）的盐腺，包括基本上所有的Atriplex（滨藜属）物种，是由一个或多个柄细胞和一个大的末端囊泡细胞组成的毛状体（trichomes），成熟时囊泡细胞含有一个大的中央液泡（central vacuole）（图16.2）。囊泡细胞和柄细胞外部被角质层覆盖，柄细胞（或最低的柄细胞，如果柄由多个细胞组成）的侧壁完全角质化（cutinized）（Thomson and Platt-Aloia, 1979）。囊泡细胞和叶片的叶肉细胞（mesophyll cells）之间存在共质体连续体（symplastic continuum）。蒸腾流中携带的部分离子最终通过原生质体（protoplast）和胞间连丝（plasmodesmata）传递到囊泡细胞。在那里，离子被分泌到中央液泡中。最终，囊泡细胞崩溃，盐分沉积在叶片表面（全分泌，holocrine secretion）。从叶肉细胞到囊泡细胞存在显著的盐浓度正梯度，表明离子进入囊泡细胞液泡的过程是一个耗能过程（Lüttge, 1971; Schirmer and Breckle, 1982; Batanouny, 1993）。

其他腺体直接将盐分泌到外部

Poaceae（禾本科）的双细胞腺体

直接向外部排出盐分的腺体中，解剖结构最简单的是Poaceae（禾本科）的腺体。最广泛研究的……

图16.2

Atriplex（滨藜属）叶片部分附着的盐分泌毛状体示意图。长箭头表示离子从木质部到毛状体囊泡细胞的移动路径。短箭头表示离子释放到液泡中。（引自Esau, 1977。）

在超微结构上研究过的物种包括Spartina、Cynodon、Distichlis（Thomson等，1988）和Sporobolus（Naidoo和Naidoo，1998）。这些腺体也被称为微毛（microhairs），仅由两个细胞组成，一个基细胞（basal cell）和一个帽细胞（cap cell）（图16.3）。连续的角质层（cuticle）覆盖了腺体的外突部分及其相邻的表皮细胞（epidermal cells）。与其他盐腺（salt glands）和分泌性毛状体（secretory trichomes）不同，基细胞的侧壁没有角质化（cutinized）。帽细胞和基细胞都不含有大的中央液泡（central vacuole）。帽细胞的两个最显著特征是一个大细胞核（nucleus）和一个扩展的角质层，该角质层在液体压力下与帽细胞的外壁分离，形成一个收集室（collecting chamber）。细小的开口或孔（pores）穿透了该区域的角质层，盐分通过这些孔排出。基细胞最显著的特征是存在大量且广泛的质膜内陷（invaginations of the plasma membrane），称为分隔膜（partitioning membranes），这些膜从基细胞和帽细胞之间的壁延伸到基细胞内。分隔膜与线粒体（mitochondria）密切相关。据推测，这些膜在分泌过程中发挥作用，并且从帽细胞原生质体（protoplast）到可渗透的帽细胞壁和收集室的分泌是外分泌（eccrine）。Sporobolus盐腺中ATP酶（ATPase）活性的细胞化学定位表明，离子进入基细胞和从帽细胞分泌都是主动过程（Naidoo和Naidoo，1999）。通过胞间连丝（plasmodesmata）的存在表明，基细胞与邻近的叶肉细胞（mesophyll cells）和表皮细胞之间以及基细胞与帽细胞之间存在共质体连续性（symplastic continuity）（Oross等，1985）。

双子叶植物（Eudicotyledons）的多细胞腺体 许多双子叶植物的盐腺是多细胞的。Tamarix aphylla（柽柳科，Tamaricaceae）的盐腺由八个细胞组成，其中六个是分泌细胞（secretory cells），两个是基收集细胞（basal collecting cells）（图16.4；Thomson和Liu，1967；Shimony和Fahn，1968；Bosabalidis和Thomson，1984）。分泌细胞群被角质层包围，除了最下层的分泌细胞通过胞间连丝与收集细胞相连。由于最下层分泌细胞的未角质化壁部分与下方的收集细胞壁连续，因此它们被称为输注区（transfusion zones）。支持叶肉细胞与腺体所有细胞之间存在共质体连续性。壁内生长（wall ingrowths）增加了分泌细胞的质膜表面积，腺体顶部的角质层部分含有孔，盐分通过这些孔排出。

红树林植物Avicennia的盐腺与Tamarix的盐腺有许多相似之处。Avicennia的盐腺由2到4个收集细胞、1个柄细胞（stalk cell）和8到12个分泌细胞组成（Drennan等）。

图16.3

百慕大草（Cynodon）双细胞盐腺的结构-功能关系模型

胞间连丝（plasmodesmata, p）存在于基底细胞（basal cell, BC）与所有相邻细胞之间，包括帽细胞（cap cell, CC）。腺体壁的唯一不可渗透部分位于基底细胞的颈部区域，此处细胞壁木质化（lignified）。基底细胞的原生质体（protoplast）特征在于存在大量起源于两个腺细胞连接处附近的质膜（plasma membrane, pm）长凹陷。这些分隔膜与许多线粒体（mitochondria, m）和微管（microtubules，未在此显示）密切相关。帽细胞与基底细胞相比相对未特化，包含正常的细胞器（organelles），包括大小不一的液泡（vacuoles, v）。短箭头表示溶质从分隔膜腔到基底细胞质（cytoplasm）的跨膜通量（transmembrane flux），这一过程需要能量；长箭头表示被动运输到分隔膜的路径；长虚线表示通过腺体共质体（symplast）的扩散流路径；短虚线表示盐溶液从收集室（collecting chamber, co）通过膨胀角质层（cuticle）上的孔隙的加压流动。（摘自Oross等，1985；经出版商许可复制。）

1987年。角质层覆盖在腺体顶部，在分泌细胞和角质层内表面之间形成一个收集室，其中包含许多狭窄的孔隙。柄细胞（stalk cells）的侧壁完全角质化（cutinized），原生质体牢固地附着在其上。综合证据表明，共质体途径（symplastic pathway）是盐分进出腺体复合物的主要路径，盐水分泌是一个主动过程，涉及膜上的\mathbf{H}^{+}-ATP酶（ATPase），其中ATP水解驱动离子穿过分泌细胞的质膜运输（Drennan等，1992；Dschida等，1992；Balsamo等，1995）。

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❙ 排水器（HYDATHODES）

图16.4

Tamarix aphylla（柽柳）盐分泌腺的示意图。由八个细胞组成的复合体——其中六个是分泌细胞，两个是所谓的收集细胞——嵌入表皮（epidermis）中并与叶肉（mesophyll）接触（下方）。角质层和角质化壁通过交叉阴影线共同表示（角质层）。（摘自Esau，1977；根据Thomson等，1969年的数据构建。）

水孔(hydathodes)是将含有各种溶解物质的液态水从叶片内部排出到表面的结构，这一过程称为吐水(guttation)。吐水的水分是由根压迫使从叶片中排出的。从结构上看，水孔是叶片的特化部分，通常位于叶尖或叶缘，尤其是在齿状突起处。典型的水孔由以下部分组成：(1)1-3条脉末端的末端管胞(tracheids)，(2)位于脉末端上方或远端的薄壁、缺乏叶绿体的薄壁组织细胞组成的上皮组织(epithem)，(3)延伸至表皮的鞘(sheath)——维管束鞘的延续，以及(4)表皮上的开口，称为水孔(water pores)(图16.5)。上皮组织可能具有显著的细胞间隙，也可能排列紧密，细胞间隙较小(Brouillet et al., 1987)。已知一些上皮组织细胞会分化为具有壁内生长(wall ingrowths)的传递细胞(transfer cells)(Perrin, 1971)。鞘细胞通常含有单宁类物质；在一些植物中，它们的细胞壁会木栓化或具有凯氏带(Casparian strips)(Sperlich, 1939)。水孔通常是永久开放且无法开闭的微小气孔(stomata)。

水孔结构存在相当大的变异(Perrin, 1972)。在一些叶片中，上皮组织稀疏(例如，在Sparganium emersum中，Pedersen et al., 1977；在Solanum tuberosum中，McCauley and Evert, 1988；图16.6)或缺失，如Triticum aestivum和Oryza sativa(Maeda and Maeda, 1987, 1988)以及其他禾本科植物中。小麦和水稻水孔中的脉末端也缺乏鞘。在一些沉水淡水植物中，无论是双子叶植物还是单子叶植物，水孔的开口不是由无功能的气孔(水孔)代表，而是由1至多个水孔或许多普通表皮细胞降解形成的顶端开口(Pedersen et al., 1977)。

典型的水孔沿叶缘分布，通常在叶尖或齿状突起的尖端单独存在。在景天科(Crassulaceae)和桑科(Moraceae)的一些物种中，以及几乎所有荨麻科(Urticaceae)的物种中，水孔分布在整个叶表面，而不仅限于叶缘。在景天科的一些物种中，叶片任何位置的细脉都可能(主要向上)转向叶表面，并在叶片水孔中终止。在Crassula argentea的典型叶片中约有300个水孔(Rost, 1969)。在荨麻科中，叶片水孔与细脉连接处相关(Lersten)。

图16.6

马铃薯(Solanum tuberosum)叶片中的排水器(hydathode)。A，顶生小叶尖端的透明化处理，显示中脉(mv)和边缘脉(fv)汇聚形成排水器。B，顶生小叶尖端排水器的横切面。与排水器相关的巨型气孔开放(箭头所示)；一个保卫细胞已塌陷。其他细节：e，排水组织(epithem)；t，管状分子(tracheary element)。(A，\times161；B，\times276。引自McCauley和Evert，1988。《植物学公报》\copyright 1988年芝加哥大学。版权所有。)

根据Tucker和Hoefert(1968)的研究，唯一已知从茎尖发育而来的排水器是那些在葡萄(Vitis vinifera)卷须尖端发现的排水器。

从排水器排出的水可能含有各种盐类、糖类和其他有机物质。三角叶杨(Populus deltoides)叶片的排水器分泌含有不同浓度糖分的水滴，Curtis和Lersten(1974)称之为花蜜(nectar)。他们认为三角叶杨具有一种不太特化的排水器类型，在某些条件下也可以作为蜜腺(nectary)发挥作用。排水作用产生的物质可能通过积累和浓缩或与农药相互作用而对植物造成伤害(Ivanoff，1963)。

Haberlandt(1918)区分了被动排水器(passive hydathode)，如上述描述的，和主动排水器(active hydathode)。所谓的主动排水器，称为毛状体-排水器(trichome-hydathode)，是分泌盐类和其他物质溶液的腺毛(glandular trichome)(图16.7；Heinrich，1973；Ponzi和Pizzolongo，1992)。

虽然排水器通常与植物排出水分有关，但许多旱生景天科(Crassula)物种的排水器已被证明具有吸收凝结的雾或露水的功能(Martin和von Willert，2000)。此外，有人提出香脂杨(Populus balsamifera)叶齿中的排水器具有从蒸腾流中回收溶质的功能(Wilson等，1991)。在排水作用发生后，如清晨，悬浮在排水液中的病原细菌可能被吸回排水器内部，在那里繁殖并侵入木质部，导致疾病(Guo和Leach，1989；Carlton等，1998；Hugouvieux等，1998)。水生植物排水器的排水作用被认为是通过植物驱动向顶(acropetal)水分运输的机制(Pedersen等，1977)。

❙ 蜜腺

蜜腺(nectary)是分泌高糖含量水溶液(花蜜)的分泌结构。蜜腺可分为两大类：花蜜腺(floral nectary)和花外蜜腺(extrafloral nectary)。花蜜腺直接与授粉相关。通过分泌花蜜，它们为作为传粉者的昆虫和其他动物提供奖励(Baker和Baker，1983a，b；Cruden等，1983；Galetto和Bernardello，2004；Raven等，2005)。花蜜腺位于花的各个部位(图16.8；Fahn，1979a，1998)。它们存在于萼片、花瓣、雄蕊、子房上。

图16.7

Rhinanthus minor 叶片的毛状体-排水器。A，扫描电子显微镜照片显示叶片下表面有大量毛状体-排水器。较大的尖状结构是单细胞毛。B，纵切面显示成熟的毛状体-排水器，它们是六细胞结构。每个毛状体由四个帽细胞、一个足细胞和一个基部表皮细胞组成。（A，\times125；B，\times635。来自 Ponzi 和 Pizzolongo, 1992。）

或花托。通过比较研究，可以推断出蜜腺在进化过程中从花被向子房、花柱，在某些情况下向柱头迁移的总体趋势（Fahn, 1953, 1979a）。花外蜜腺通常与授粉无关。它们吸引昆虫，特别是蚂蚁，这些昆虫会捕食或排除植物的食草动物（Pemberton, 1998; Pemberton 和 Lee, 1996; Keeler 和 Kaul, 1984; Heil 等, 2004）。在 Stryphnodendron microstachyum 这种新热带树木中，蚂蚁还会收集锈菌 Pestalotia 的孢子，从而减少病原体对叶片的攻击（de la Fuente 和 Marquis, 1999）。花外蜜腺出现在植物的营养部分、花梗以及花的外部表面（Zimmermann, 1932; Elias, 1983）。在缺乏花蜜腺的 Acacia 属澳大利亚成员中，花外蜜腺既吸引蚂蚁也吸引传粉者（Marginson 等, 1985）。

在真双子叶植物(eudicotyledonous)的花中，花蜜可能由雄蕊(stamens)的基部分泌(图16.8C)，或由雄蕊下方的一个环状蜜腺(nectary)分泌(图16.8E; Caryophyllales, Polygonales, Chenopodiales)。蜜腺可能是位于子房(ovary)基部的一个环或盘状结构(图16.8D, F; Theales, Ericales, Polemoniales, Solanales, Lamiales)，或是位于雄蕊和子房之间的盘状结构(图16.8G)。在雄蕊基部可能出现几个离散的腺体(图16.8L)。在Tiliales中，蜜腺由多细胞的腺毛(glandular hairs)组成，通常紧密排列形成垫状结构(图16.8l)。这种蜜腺出现在花的各个部位，常见于萼片(sepals)上。在周位花(perigynous)的Rosaceae中，蜜腺位于子房和雄蕊之间，沿着花杯(floral cup)的内侧排列(图16.8J)。在Umbellales的上位花(epigynous flower)中，蜜腺位于子房顶部(图16.8H)。在Asteraceae中，蜜腺是位于子房顶部的管状结构，环绕花柱(style)的基部。在大多数由昆虫授粉的Lamiales、Berberidales和Ranunculales的属中，蜜腺是特化的雄蕊或退化雄蕊(staminodes)(图16.8K)。Frasera花瓣上的蜜腺由一个杯状结构组成，底部有腺体，壁上布满许多毛发状的硬化突起，这些突起堵塞了顶部的开口，迫使熊蜂沿着腺体的侧面工作(Davies, 1952)。在Euphorbia物种(Euphorbiaceae)中，裂片状的额外花蜜腺(extrafloral nectary)(cyathial nectary)附着在花序(inflorescence)的总苞(involucre)上(图16.9; Arumugasamy et al., 1990)。在一些Ipomoea物种(Convolvulaceae)中，额外花蜜腺由凹陷的腔室组成，内衬分泌毛(secretory trichomes)，仅通过一个导管与表面相连(Keeler and Kaul, 1979, 1984)。这些隐蜜腺(crypt nectaries)让人联想到仅在单子叶植物(monocots)中发现的隔膜蜜腺(septal nectaries)(图16.8A, B; Rudall, 2002; Sajo et al., 2004)。隔膜蜜腺具有袋状结构，内衬由毛状体组成的腺体。它们出现在子房中心皮(carpel)壁未完全融合的部分。如果它们深埋在子房中，它们会以导管的形式通向子房表面。

蜜腺的分泌组织(secretory tissue)可能仅限于表皮(epidermis)，也可能由多层细胞组成。分泌表皮细胞在形态上可能与普通表皮细胞相似，可能由毛状体(trichomes)代表，或像栅栏细胞(palisade cells)一样伸长。大多数蜜腺由表皮和特化的薄壁组织(parenchyma)组成。构成蜜腺的组织称为泌蜜组织(nectariferous tissue)。许多花蜜腺的表皮含有永久开放的气孔(stomata)，并且在这种情况下

图16.8

蜜腺( nectaries )。花的纵切面(A, C–L)和横切面\mathbf{(B)}。Liliales目Narcissus属(A)和Gladiolus属(B)的隔膜蜜腺(septal nectaries); C, 雄蕊基部的外蜜腺(external nectaries)(Thea属, Theales目); D, 子房基部的环状蜜腺(ring nectary)(Euyra属, Theales目); E, 雄蕊下方的环状蜜腺(Coccoloba属, Polygonales目); F, 子房下方的盘状蜜腺(disc nectary)(Jatropha属, Euphorbiales目); G, 子房和雄蕊之间的盘状蜜腺(Perrottetia属, Celastrales目); H, 下位子房上方的盘状蜜腺(Mastixia属, Umbellales目); I, 萼片基部的毛垫蜜腺(cushion nectary)(Corcborus属, Tiliales目); J, 花杯内壁的蜜腺(Prunus属, Rosales目); K, 特化的雄蕊,退化雄蕊(staminodes)(Cinnamomum属, Laurales目); L, 雄蕊基部的腺体蜜腺(gland nectary)(Linum属, Geraniales目)。(改编自Brown, 1938。)

在这方面,蜜腺与水孔(hydathodes)的水孔(water pores)相似。在蜜腺中,这种气孔被称为特化气孔(modified stomata)(Davis和Gunning, 1992, 1993)。特化气孔为下方蜜腺组织分泌的花蜜释放到表面提供了途径。在Sambucus nigra(忍冬科Caprifoliaceae)的花外蜜腺(extrafloral nectaries)中,花蜜分泌到溶生腔(lysigenous cavity)中,并通过表皮(epidermis)的破裂释放(Fahn, 1987)。维管组织(vascular tissue)或多或少靠近分泌组织(secretory tissue)。有时这只是蜜腺所在器官的维管束(vascular bundle),但许多蜜腺有自己的维管束,通常仅由韧皮部组成。蜜腺中可能存在乳汁管(laticifers)(Tóth-Soma等, 1995/96)。

蜜腺中的活跃分泌细胞(active secretory cells)具有致密的细胞质(cytoplasm)和含有单宁(tannins)的小液泡(vacuoles)。具有发达嵴(cristae)的众多线粒体(mitochondria)表明这些细胞呼吸旺盛。在大多数蜜腺中,内质网(endoplasmic reticulum)高度发达,可能呈堆叠或盘绕状。这种内质网在花蜜分泌阶段达到最大体积,并与囊泡(vesicles)相关。也可能存在许多活跃的高尔基体(Golgi bodies)。在一些蜜腺中(Lonicera japonica, 忍冬科Caprifoliaceae; Fahn和Rachmilevitz, 1970),来自内质网的囊泡,而不是高尔基体释放的囊泡,被认为与糖的分泌有关。分泌细胞的壁通常

图16.9

一品红(Eupborbia pulcber rima)的花外蜜腺。A, 雌花和具蜜腺的总苞(involucre)的视图。B, 裂片状蜜腺附着在包围花序(inflorescence)的总苞上。C, 分泌组织的细节。一品红的花外蜜腺吸引传粉者。(来自Esau, 1977。)

具有壁内生长(wall ingrowths),表明是传递细胞(transfer cells)(Fahn, 1979a, b, 2000)。Maxillaria coccinea(兰科Orchidaceae)的分泌细胞是厚角组织(collenchymatous)(Stpiczynska等, 2004)。

文献中引用的花蜜从分泌细胞原生质体(protoplast)中运输的两种主要机制是颗粒分泌(granulocrine)和外分泌(eccrine)。全分泌(holocrine secretion)很少被引用为蜜腺,但已被充分记录为两种Helleborus属植物的花蜜腺(Vesprini等, 1999)。在这些蜜腺中,花蜜通过每个表皮细胞的壁和角质层(cuticle)的破裂释放。这种花蜜含糖量高,主要是蔗糖(sucrose),还含有脂类(lipids)和蛋白质(proteins)。

蜜腺的外表面被角质层(cuticle)覆盖。在通过毛状体(trichomes)分泌的蜜腺中，单细胞毛状体下部的侧壁或多细胞毛状体最下部细胞（柄细胞，stalk cells）的侧壁完全角质化(cutinized)（Fahn, 1979a, b），这是几乎所有分泌毛状体的特征。这里描述的三种花蜜腺展示了蜜腺结构和分泌方式的一些变化。

图 16.10

Lonicera japonica 蜜腺的细节。A, B，花冠管内表皮上的分泌蜜腺的毛状体，分别显示分泌前（A）和分泌中（B）。C，细胞壁的一部分，具有活跃分泌毛状体的特征性突起。勾勒突起的黑线表示质膜(plasma membrane)。看似分离的突起应被认为在绘图的层面之外与壁相连。（来自 Esau, 1977；根据 Fahn 和 Rachmilevitz, 1970 的数据构建。）

Lonicera japonica 的蜜腺通过单细胞毛状体分泌花蜜

在 Lonicera japonica 的花蜜腺中，分泌花蜜的细胞是短的单细胞毛状体(trichomes)，位于花冠管内表皮的有限区域（Fahn 和 Rachmilevitz, 1970）。每个毛状体由一个狭窄的柄状部分和一个上部的球形头部组成（图 16.10）。柄部突出于邻近的普通表皮细胞之上。除了分泌表皮外，蜜腺组织还包括位于花冠管维管束附近的皮下薄壁组织(subepidermal parenchyma)。年轻的毛状体具有一个大的液泡(vacuole)和一个由厚薄区域组成的紧密贴合的角质层。在活跃分泌的毛状体中，液泡体积减小，小液泡取代了单个大液泡，头部的角质层分离。推测角质层在薄区域扩张，花蜜通过这些区域扩散。在这个阶段，分泌细胞壁的上部具有许多内生长物，形成一个广泛的质膜衬里的迷宫。广泛的内质网(endoplasmic reticulum)衬里的池(cisternae)显然产生囊泡(vesicles)，这些囊泡与质膜融合并释放花蜜（颗粒分泌，granulocrine secretion）。

Abutilon striatum 的蜜腺通过多细胞毛状体分泌花蜜

Abutilon striatum（锦葵科）的花蜜腺由位于合生萼片下内侧（近轴面）的多细胞毛状体组成（图16.11；Findlay和Mercer，1971）。每个毛状体的基部、柄部和顶端均为单细胞，但在柄部和顶端之间为多列细胞（图16.12A）。每个蜜腺下方有一个广泛的维管束系统，其中韧皮部占主导地位。毛状体与最近的筛管之间仅隔两层腺下薄壁细胞。Abutilon的蜜腺毛状体分泌大量的蔗糖、果糖和葡萄糖，花蜜通过毛状体顶端角质层中的短暂（短寿命）孔排出（Findlay和Mercer，1971；Gunning和Hughes，1976）。由于胞间连丝将韧皮部到毛状体顶端的所有细胞相互连接，因此前花蜜很可能通过共质体途径从韧皮部一直移动到毛状体顶端，并在那里作为花蜜分泌。在分泌阶段，毛状体细胞含有广泛的内质网系统，Robards和Stark（1988）称之为“分泌网”。Robards和Stark（1988）提出，Abutilon蜜腺的分泌既不是外分泌也不是颗粒分泌。分泌网的存在和生理数据使他们得出结论，前花蜜被主动装载到所有毛状体细胞的分泌网中（图16.12B）。由此产生的分泌网内静水压力的增加导致“括约肌”的打开，这些括约肌将分泌网的腔与质膜外部连接起来。被强力排出的花蜜随后通过质外体途径移动

图16.11

Abutilon pictum的分泌花蜜的毛状体。（来自Fahn，2000。\copyright 2000，经Elsevier许可。）

在角质层下移动，直到到达覆盖顶端细胞的短暂角质层孔。Hibiscus rosa-sinensis的花蜜腺在形态、结构以及可能的生理上与Abutilon的花蜜腺表现出密切的相似性（Sawidis等，1987a，b，1989；Sawidis，1991）。

Vicia faba 的花蜜腺通过气孔分泌花蜜。Vicia faba 的花蜜腺由一个环绕雌蕊基部的盘状结构组成，并在花的游离雄蕊侧具有一个显著的突起（图 16.13A；Davis 等，1988）。（在许多豆科植物中，包括 Vicia，10 个雄蕊中的 9 个联合成一个束，而第 10 个雄蕊是单独的或游离的。在蝶形花亚科的豆科植物中，花蜜腺最常见的形式是盘状，尽管它们的形态存在相当大的变异；Waddle 和 Lersten，1973。）突起的顶端有几个大型的、特化的气孔（图 16.13B），而在突起的其他部分和盘状结构上没有气孔。突起的表皮细胞在其外壁上有壁内生长物。盘状结构由 9 或 10 层相对较小且紧密排列的分泌花蜜的（薄壁组织）细胞组成。壁内生长物在突起的基部靠近细胞间隙的地方以及突起本身的细胞中发育，这些地方的细胞间隙比盘状结构中的更大，壁内生长物也更丰富。花蜜腺仅由韧皮部供应，这些韧皮部起源于供应雄蕊的维管束。一些筛管在盘状结构中终止，但大部分韧皮部进入突起，形成一个中央束（图 16.14），延伸到突起顶端下方 12 个细胞的位置。筛管元件伴随着大型、染色密集的伴胞，这些伴胞具有壁内生长物。尽管高尔基体在突起的表皮细胞和分泌花蜜的细胞中并不特别发达，但内质网（endoplasmic reticulum）的池非常显著，并且经常与这些细胞的质膜紧密相连。这些超微结构特征支持颗粒分泌机制（granulocrine secretion mechanism）的存在。这与另一种豆科植物 Trifolium pratense 的叶蜜腺的情况形成对比，后者的内质网显然没有增殖。因此，Eriksson（1977）得出结论，Trifolium 的蜜腺中运作的是外分泌机制（eccrine secretory mechanism）。Razem 和 Davis（1999）对 Pisum sativum 的花蜜腺得出了类似的结论。在 Vicia faba 的花蜜中仅发现了蔗糖（Davis 等，1988）。

花蜜中最常见的糖类是蔗糖、葡萄糖和果糖

根据蔗糖与葡萄糖/果糖之间的定量关系，可以将花蜜分为三种类型：

图 16.12

第16章 花蜜分泌毛状体的结构与功能关系模型

Abutilon striatum 花蜜分泌毛状体的结构与功能关系模型。 A. 据推测，前花蜜通过柄细胞横壁上的大量胞间连丝（plasmodesmata）进入毛状体的共质体（symplast），柄细胞的侧壁被角质化（cutinized），因此不透水。 B. 在每个毛状体细胞中，部分前花蜜从细胞质（cytoplasm）被装载到分泌网（secretory reticulum）中。在此阶段发生过滤效应，从而定义了分泌产物的化学成分。蔗糖（sucrose）部分水解为葡萄糖（glucose）和果糖（fructose）。这一过程是在膜上还是在囊腔（cisternal cavity）内发生尚未确定。随着装载到分泌网中的过程持续进行，静水压力（hydrostatic pressure）逐渐增加，直到微量的花蜜被迫进入质膜（plasma membrane）和角质层（cuticle）之间自由透水的细胞壁（apoplast）。该隔间内压力的持续增加最终达到角质层在顶端细胞上打开孔口的水平，花蜜被释放到外部。（摘自 Robards 和 Stark，1988年。）

花蜜的成分可分为以下几类：(1) 蔗糖为主，(2) 葡萄糖为主，以及 (3) 蔗糖与葡萄糖/果糖比例相等（Fahn, 1979a, 2000）。花蜜中还可能含有少量其他物质，如氨基酸、有机酸、蛋白质（主要是酶）、脂类、矿物质离子、磷酸盐、生物碱、酚类化合物和抗氧化剂等（Baker 和 Baker, 1983a, b; Fahn, 1979a; Bahadur 等, 1998）。

花蜜起源于韧皮部的筛管液（sieve-tube sap），通过共质体途径从筛管移动到分泌细胞。在此过程中，前花蜜可能会在花蜜组织中通过酶活性被修饰，甚至在分泌后通过花蜜的再吸收（reabsorption）被进一步改变（Nicolson, 1995; Nepi 等, 1996; Koopowitz 和 Marchant, 1998; Vesprini 等, 1999）。花蜜的再吸收有助于减少那些不参与授粉的机会主义者对花蜜的窃取，并回收部分储存在糖中的能量。

在一些新热带地区（主要是安第斯山脉）的野牡丹科（Melastomataceae）植物中，发现了一种独特的花蜜释放方式（Vogel, 1997）。该科的大多数成员没有花蜜腺，但其中许多植物从雄蕊花丝中分泌大量花蜜。花蜜起源于花丝中央维管束（vascular bundle）渗出的筛管液。它通过花丝组织中的裂缝状破裂处流出花丝。由于几乎是纯筛管液，这种花蜜主要由蔗糖组成。这种花蜜的成分与 Capsicum annuum（茄科；Rabinowitch 等, 1993）和 Thryptomene calycina（桃金娘科；Beardsell 等, 1989）的花蜜形成鲜明对比，后者的花蜜仅含有果糖和葡萄糖。相对较少的植物会分泌不含蔗糖的花蜜。

图16.13

Vicia faba 花蜜腺的扫描电子显微镜图像。 A. 解剖花的基部，显示围绕雌蕊群（G）的花蜜盘（D），并产生一个带有多个气孔（S）的突起（Pj）；部分花萼（Ca）清晰可见。 B. 花蜜突起的尖端，显示多个气孔。保卫细胞（GC）围绕大孔（星号标记）。（两者均为 ×310 倍。摘自 Davis 等, 1988年。）

蜜腺供应的维管组织类型与糖浓度之间存在相关性。仅由韧皮部供应的蜜腺分泌的糖浓度高于由木质部和韧皮部共同供应或主要由木质部供应的蜜腺。在包括Arabidopsis thaliana在内的几种十字花科(Brassicaceae)植物的花中，具有两对蜜腺(图16.15;侧生和中间)，发现侧生蜜腺平均产生95%的总花蜜碳水化合物(Davis et al., 1998)。侧生蜜腺有丰富的韧皮部供应(图16.16)，而中间蜜腺接收到的筛管数量相对较少。基因CRABS CLAW (CRC)已被证明是Arabidopsis thaliana蜜腺发育起始所必需的;crc花缺乏蜜腺(Bowman and Smyth, 1999)。然而，尽管CRABS CLAW对蜜腺形成至关重要，但其异位表达不足以诱导异位蜜腺形成(Baum et al., 2001)。已证明有多种因素在限制蜜腺仅在Arabidopsis花中形成，令人惊讶的是，其中包括LEAFY和UNUSUAL FLORAL ORGANS基因(Baum et al., 2001)。

同一植物的雄花和雌花甚至同一花的不同蜜腺分泌的花蜜成分可能不同。此外，在花蜜分泌期间，糖成分会发生显著变化，如Strelitzia reginae的花蜜腺所示(Kronestedt-Robards et al., 1989)。在对十字花科植物单花的研究中，侧生蜜腺的花蜜始终含有比果糖更多的葡萄糖，而中间蜜腺的花蜜含有比葡萄糖更多的果糖(Davis et al., 1998)。在Cucurbita pepo中，雌花产生的花蜜比雄花更甜，蛋白质含量更低(Nepi et al., 1996)。

在许多植物中，源自韧皮部的前花蜜以淀粉粒的形式积累在蜜腺细胞的质体中。在水解时，淀粉作为开花时糖的主要来源(Durkee et al., 1981; Zer and Fahn, 1992; Belmonte et al., 1994; Nepi et al., 1996; Gaffal et al., 1998)。

图16.14

Vicia faba蜜腺突起的纵切面，显示中央的筛分子(SE)束及其相关的伴胞(箭头)。薄壁细胞(Pa)和细胞间隙(星号)围绕韧皮部束。其他细节:E，表皮。(×315。来自Davis et al., 1988。)

也存在介于蜜腺和水孔之间的结构

如前所述，Populus deltoides 叶子的排水器（hydathodes）在特定条件下被认为具有蜜腺（nectaries）的功能，这些排水器会分泌含有不同浓度糖分的水滴（Curtis 和 Lersten, 1974）。在许多植物中，排水器在结构和功能上与花外蜜腺（extrafloral nectaries）存在过渡关系（Janda, 1937; Frey-Wyssling 和 Häusermann, 1960; Pate 和 Gunning, 1972; Elias 和 Gelband, 1977; Belin-Depoux, 1989）。在 Impatiens balfourii 的叶子中，叶齿上的结构从蜜腺到排水器存在渐变（Elias 和 Gelband, 1977）。这些中间结构具有排水器的细长形态和气孔，以及蜜腺特有的圆顶和含有针晶体的细胞，这使 Elias 和 Gelband (1977) 推测 Impatiens 的叶蜜腺是从排水器进化而来的。（读者可以参考 Vogel 1998 年关于排水器可能是花蜜腺进化前驱的讨论。）无论排水器和蜜腺之间是否存在可能的进化关系，排水器中分泌溶质的主要来源是蒸腾流（transpiration stream），其最终的维管组织是木质部。而在蜜腺中，糖分的主要来源是同化物流（assimilate stream），许多蜜腺的最终维管组织仅为韧皮部。

❙ 粘液腺（Colleters）

粘液腺（Colleters）——该术语源自希腊语“colla”，意为胶水，指这些结构分泌的粘性物质——常见于芽鳞和幼叶上（Thomas, 1991）。它们分泌的液体本质上是粘液状或树脂状，不溶于水。粘液腺在幼叶器官上发育，其粘性分泌物渗透并覆盖整个芽。当芽开放、叶片展开时，粘液腺通常会干枯并脱落。粘液腺的可能功能是为休眠芽提供保护性涂层，并保护发育中的分生组织（meristem）和正在分化的幼叶或其托叶（stipules）。

粘液腺不是毛状体（trichomes）。它们是由表皮（epidermal）和表皮下（subepidermal）组织共同形成的突起。根据其形态，可以识别出几种类型的粘液腺。最常见的一种类型被 Lersten (1974a, b) 在研究茜草科（Rubiaceae）的粘液腺时称为标准型，其由一个多列细长细胞轴组成，外被栅栏状表皮（分泌上皮层），这些细胞紧密贴合，并覆盖有薄角质层（cuticle）（图 16.17A）。夹竹桃科（Apocynaceae）的标准型粘液腺分化为长头部和短柄部，柄部没有分泌细胞。在 Allamanda 中，柄部是绿色的且具有光合作用能力，而

图 16.16

Brassica napus 的侧生花蜜腺。A，侧生花蜜腺的扫描电子显微镜图像，显示蜜腺表面有许多开放的气孔(stomata)。注意蜜腺中间的轻微凹陷。B，纵切面显示韧皮部束(phloem strands, Ph)穿透腺体内部。箭头指向蜜腺表面的凹陷。C，通过蜜腺裂片的斜切面，显示筛管(sieve-tube elements, ST)和染色密集的伴胞(companion cells, CC)。注意蜜腺表面开放的气孔(stoma)（箭头）。(A, \times200 ; B, \times110 ; C, \times{}113 。来自 Davis 等，1986。)

头部呈淡黄色，具有腺体性质(glandular)（Ramayya 和 Bahadur，1968）。Lersten (1974a, b) 根据形态学在 Rubiaceae 中识别了其他类型的粘液毛(colleter)，包括：缩小的标准型粘液毛(reduced standard colleter)，其表皮细胞非常短（图 16.17B）；树状粘液毛(dendroid colleter)，由一个丝状柄组成，柄上辐射出许多延长的表皮细胞（图 16.17C）；以及刷状粘液毛(brushlike colleter)，缺乏延长的轴但具有延长的表皮细胞（图 16.17D）。在 Rubiaceae（Robbrecht，1987）和其他分类群中也识别了其他形态类型的粘液毛。在某些 Piriqueta（Turneraceae）物种中，粘液毛和叶片的额外花蜜腺(extrafloral nectaries)之间存在明显的形态过渡（González，1998）。然而，这些粘液毛都没有维管化，也不分泌明显的糖类分泌物。不同类型的晶体通常存在于粘液毛中，并且具有分类学意义。

粘液毛的分泌细胞含有丰富的线粒体(mitochondria)和高尔基体(Golgi bodies)，以及广泛的内质网(endoplasmic reticulum)系统（包括粗糙和光滑型）（Klein 等，2004）。毫无疑问，分泌物质释放的机制是颗粒分泌(granulocrine)。通常，分泌物质在角质层(cuticle)下积累，最终导致角质层破裂，尽管还有其他分泌模式（Thomas，1991）。

细菌与某些 Rubiaceae 和 Myrsinaceae 物种的叶片之间存在一种有趣的共生关系(symbiotic relationship)（Lersten 和 Horner，1976；Lersten，1977）。这种关系以细菌叶瘤(bacterial leaf nodules)的形式表现出来。细菌生活在由粘液毛分泌的粘液中。一些含有细菌的粘液进入正在发育的幼叶的气孔下腔(substomatal chambers)，从而启动瘤的形成。另一些含有细菌的粘液被困在发育中的花的胚珠中，细菌被整合到种子中。因此，细菌在内部从一代传递到下一代。

❙ 渗透腺(OSMOPHORES)

花的香味通常由挥发性物质产生，这些物质主要是萜类化合物和芳香族化合物，分布在花被部分的表皮中（Weichel, 1956; Vainstein et al., 2001）。然而，在某些植物中，香味源自特殊的腺体，称为香腺（osmophores），这个术语源自希腊词osmo（气味）和pherein（携带）。该术语最早由Arcangeli在1883年使用（如Vogel 1990所引用），用于描述某些Araceae科植物的芳香佛焰花序。这些香味对花的传粉者具有吸引力。一些蜜蜂（雄性euglossine蜜蜂）可能利用Stanhopeinae亚族（Orchidaceae科）植物的香腺产生的香味作为性信息素的前体（Dressler, 1982）。

图16.18

通过中性红染色测试的香腺位置（点状）——花的部分含有负责释放香味的分泌组织。A, Spartium junceum; B, Platanthera bifolia; C, Narcissus jonquilla; D, Lupinus Cruckshanksii; E, Dendrobium minax。（根据Vogel, 1962。）

香腺的实例见于Asclepiadaceae、Aristolochiaceae、Calycanthaceae、Saxifragaceae、Solanaceae、Araceae、Burmanniaceae、Iridaceae和Orchidaceae科。各种花部可能分化为香腺，它们可能呈现为瓣状、纤毛状或刷状。Araceae科佛焰花序的延伸部分称为附属物（Weryszko-Chmielewska and Stpiczynska, 1995; Skubatz et al., 1996），以及Orchidaceae科花中的吸引昆虫的组织（Pridgeon and Stern, 1983, 1985; Curry et al., 1991; Stpiczynska, 1993）都是香腺。香腺可以通过将整个花浸入染料溶液中并用中性红染色来识别（图16.18；Stern et al., 1986）。

香腺由腺体组织组成，通常有几层细胞深（图16.19）。外层由表皮形成，表皮上覆盖着一层非常薄的角质层。2至5层表皮下层可能与下面的基本组织在密度上有显著差异，或者与它逐渐过渡（Curry et al., 1991）。腺体组织可能是紧密的，也可能被细胞间隙渗透。在Ceropegia elegans（Asclepiadaceae科）中，下部的腺体层由仅含韧皮部的脉端血管化，这是在其他香腺中也发现的情况，根据Vogel（1990）。Vogel（1990）提出，在Ceropegia中，香腺的表皮层负责香味物质的积累和释放，而香味合成的主要部分发生在其他腺体层中。香腺表面有气孔。

图16.19

Ceropegia stapeliaeformis花香腺分泌组织的切片。A，分泌活动开始时，含有大量淀粉。B，香味释放后：分泌细胞的细胞质密度降低，表皮下的组织中淀粉耗尽。（根据Vogel, 1962的照片。）

渗透细胞(osmophore)中含有大量的淀粉体(amyloplasts)和线粒体(mitochondria)。内质网(endoplasmic reticulum)，特别是光滑内质网(smooth-surfaced endoplasmic reticulum)非常丰富，但高尔基体(Golgi bodies)很少。在分泌活动开始时，腺细胞中含有大量的淀粉粒(starch grains)和脂滴(lipid droplets)。细胞质(cytosol)中的脂滴和淀粉体中的质体小球(plastoglobuli)通常与香气的产生有关(Curry et al., 1991)。挥发性分泌物的释放时间很短，并且与大量储存物质的利用有关。在开花后(post-anthesis)，渗透细胞的液泡(vacuolate)非常发达(图16.19B)，只有很少的淀粉体、线粒体和内质网池(cisternae)残留(Pridgeon and Stern, 1983; Stern et al., 1987)。

几种细胞成分——粗糙和光滑内质网、质体(plastids)和线粒体——被认为与香气中萜类成分(terpenoid components)的合成有关(Pridgeon and Stern, 1983, 1985; Curry, 1987)。据报道，颗粒分泌(granulocrine secretion)和外分泌(eccrine secretion)都存在(Kronestedt-Robards and Robards, 1991)。此外，超微结构证据表明，在Sauromatum guttatum(voodoo lily)的附属渗透细胞中，内质网可能与质膜(plasma membrane)融合，形成一条通道，将挥发性物质释放到细胞外部(Skubatz et al., 1996)。据信，天南星科(Araceae)植物在开花期间花序释放的热量有助于脂质的挥发(Meeuse and Raskin, 1988; Skubatz et al., 1993; Skubatz and Kunkel, 1999)。在voodoo lily的产热活动期间，至少释放了九种不同的化学类别(Skubatz et al., 1996)。

❙ 分泌亲脂性物质的腺毛

分泌亲脂性物质(lipophilic substances)的腺毛(glandular trichomes)存在于许多真双子叶植物(eudicot)科中(例如，菊科(Asteraceae)、大麻科(Cannabaceae)、壳斗科(Fagaceae)、牻牛儿苗科(Geraniaceae)、唇形科(Lamiaceae)、蓝雪科(Plumbaginaceae)、玄参科(Scrophulariaceae)、茄科(Solanaceae)和蒺藜科(Zygophyllaceae))。腺毛分泌的亲脂性物质包括萜类(terpenoids)(如精油(essential oils)和树脂(resins))、脂肪(fats)、蜡(waxes)和黄酮苷元(flavonoid aglycones)。萜类是这类腺毛中最常见的亲脂性物质。它们在植物中具有多种功能，包括阻止食草动物、吸引传粉者(Duke, 1991; Lerdau et al., 1994; Paré and Tumlinson, 1999; Singsaas, 2000)，以及由于其粘性，有助于某些果实的传播(Heinrich et al., 2002)。

分泌亲脂性物质的腺毛中，研究得最深入的可能是唇形科(Lamiaceae)的腺毛。唇形科中有两种主要类型的腺毛，盾状腺毛(peltate trichomes)和头状腺毛(capitate trichomes)(图16.20)。盾状腺毛由一个基细胞(basal cell)、一个短柄细胞(stalk cell)组成，其侧壁是

图16.20

Leonotis leonurus(唇形科)的腺毛。A，完全发育的头状腺毛的切面图。B，成熟的盾状腺毛的切面图，显示角质层下空间(subcuticular space)中的分泌物质。C，新鲜叶片切面，显示头状腺毛的侧面观(左)和盾状腺毛的顶面观(右)。(来自Ascensão et al., 1995，经牛津大学出版社许可。)

(N. racemosa, Bourett 等, 1994; N. cataria, Kolalite, 1998) 表现出典型的转移细胞壁内生长。一些唇形科植物具有额外的腺毛类型。例如，Plectrantbus ornatus 具有五种形态类型 (Ascensão 等, 1999)。在 Plectranthus ornatus (Ascensão 等, 1999) 和 Leonotis leonurus (Ascensão 等, 1997) 中，盾状毛分泌一种由精油和树脂酸以及黄酮苷元组成的油树脂。在 Leonotis 中，头状毛分泌多糖和蛋白质以及少量的精油和黄酮类化合物。

单萜是精油和树脂的常见成分。它们是唇形科精油的主要成分 (Lawrence, 1981)。单萜的生物合成已特别定位于留兰香 (Mentha spicata) 和薄荷 (Mentha piperita) 叶片的腺毛分泌细胞中 (Gershenzon 等, 1989; McCaskill 等, 1992; Lange 等, 2000)。在薄荷中，单萜的积累仅限于叶片展开最大时期的12至20天龄叶片 (Gershenzon 等, 2000)。在这种活跃的分泌状态下，许多被丰富的平滑内质网包裹的白质体充满头细胞，这是一种与其他精油和树脂分泌腺体共享的超微结构综合征。在薄荷的腺毛中，已证明单萜生物合成途径起源于白质体 (Turner, G., 等, 1999, 2000)。显然，薄荷中大多数单萜生物合成酶在基因表达水平上受到发育调控 (Lange 和 Croteau, 1999; McConkey 等, 2000)。

完全角质化，并由4至18个分泌细胞组成的宽大头部分，这些细胞排列在一个或两个同心环的单层中。盾状毛的分泌产物积累在一个由角质层与细胞壁外层分离形成的大皮下空间中 (Danilova 和 Kashina, 1988; Werker 等, 1993; Ascensão 等, 1995; Ascensão 等, 1999; Gersbach, 2002)。通常，它保持在这个空间中，直到某种外力破裂角质层。头状毛由一个基细胞、一个由一到多个细胞组成的柄和一个由1至4个细胞组成的卵形或球形头部组成。大多数唇形科植物具有两种类型的头状毛，短柄和长柄 (Mattern 和 Vogel, 1994; Bosabalidis, 2002)。最多只能观察到头状毛头细胞上方的轻微角质层隆起。已知在某些头状毛的角质层中存在孔隙 (Amelunxen, 1964; Ascensão 和 Pais, 1998)。至少在两种 Nepeta 物种中，头细胞

❙ 腺毛发育

腺毛(trichomes)在叶片发育的初始阶段就开始形成。在Ocimum basilicum（唇形科）中，形态发育良好的腺毛与较年轻的腺毛混杂在一起，在仅0.5\mathrm{mm}长的叶原基上清晰可见(Werker et al., 1993)。由于它们的异步起始，不同发育阶段的腺毛并排出现(Danilova and Kashina, 1988)。只要原表皮的一部分保持分生能力，新的腺毛就会继续发育。一旦叶片开始扩展，特定部位的腺毛生成通常会停止。由于这种现象最后发生在叶基部，因此叶基部是最后承载未成熟腺毛的部分。属于沙漠植物科蒺藜科的Fagonia属可能是个例外。据报道，在幼嫩和完全展开的Fagonia叶片中，不同发育阶段的腺毛并排出现(Fahn and Shimony, 1998)。在一些叶片中，叶片扩展伴随着腺毛密度的降低(Werker et al., 1993; Ascensão et al., 1997; Fahn and Shimony, 1996)。一些研究者认为腺毛原基的数量在叶片出现时就已经固定(Werker and Fahn, 1981; Figueiredo and Pais, 1994; Ascensão et al., 1997)，而另一些研究者则报告在整个叶片发育过程中腺毛数量有所增加(Turner, J. C., et al., 1980; Croteau et al., 1981; Maffei et al., 1989)。

盾状腺毛的发育在唇形科中相当一致，这里以Origanum的腺毛为例(图16.21; Bosabalidis and Exarchou, 1995; Bosabalidis, 2002)。它始于单个原表皮细胞。原表皮细胞在稍微伸长后，进行两次平周和不对称的分裂，产生一个基细胞、一个柄细胞和腺毛头部的初始细胞。后者随后进行垂周分裂形成头部，而基细胞和柄细胞增大。一旦形成，头部细胞就参与精油的合成和分泌，精油在角质层下积累。在强烈分泌期间，头部细胞顶端壁上的角质层完全脱离，一个大的圆顶形角质层下腔被精油填满。当分泌完成后，头部细胞和柄细胞退化。基细胞保留其原生质体。

Ascensão和Pais (1998)以及Figueiredo和Pais (1994)分别区分了Leonotis leonurus（唇形科）和Achillea millefolium（菊科）腺毛发育的三个阶段：分泌前、分泌和分泌后。分泌前阶段始于原表皮细胞，结束于腺毛完全形成。与分泌和分泌后阶段相关的事件是显而易见的。

图16.21

Origanum \times intercedens叶片中腺毛发育的连续阶段，如叶片横切面所示。(来自Bosabalidis和Exarchou, 1995. \copyright 1995 by The University of Chicago. 版权所有。)

❙ 食虫植物的腺体结构

食虫植物(carnivorous plants)是指能够吸引并捕捉昆虫，然后消化它们并吸收消化产物的植物(Fahn, 1979a; Joel, 1986; Juniper et al., 1989)。为了捕捉猎物，食虫植物进化出了几种捕虫器形态或机制，包括瓶状捕虫器(pitcher traps)(如Nepenthes、Darlingtonia、Sarracenia)、吸捕器(suction traps)(如Utricularia、Biovularia、Polypompholyx)、粘捕器(adhesive traps)(如Pinguicula、Drosera)和夹捕器(snap traps)(如Dionaea、Aldrovanda)。此外，食虫植物还具有几种类型的腺体(glands)，最常见的是引诱腺(alluring glands)、粘液腺(mucilage glands)和消化腺(digestive glands)。引诱腺通常是蜜腺(nectaries)。在某些植物中，粘液和消化酶由同一种腺体分泌；例如在Drosera中，柄状腺体(stalked glands)或触毛(tentacles)同时分泌粘液和酶，并具有吸收消化产物的功能。在Utricularia的捕虫囊(trap)上存在几种不同的腺毛(glandular trichomes)(Fineran, 1985)，包括捕虫囊内部的四臂毛(quadrifids)和两臂毛(bifids)、外部矮圆顶状的外部腺体，以及紧密排列在捕虫囊门口(threshold of the doorway)的上皮细胞(epithelial cells)(图16.22)。内部腺体的功能是在捕虫囊触发后(即猎物突然被吸入且捕虫囊体积增大后)从捕虫囊腔(lumen)中去除多余的水分，并参与溶质运输和消化活动。捕虫囊的外部腺体排泄水分，而门口的腺体分泌粘液，在触发后密封门。粘液也可能吸引猎物。

Pinguicula的叶片具有两种腺体：柄状腺体(stalked glands)和无柄腺体(sessile glands)。柄状腺体产生用于捕捉猎物的粘液。它们由一个位于表皮(epidermis)中的大型基细胞(basal cell)、一个长柄细胞(stalk cell)和一个支撑头部(head)的柱状细胞(columellar cell)组成，头部通常由16个放射状排列的分泌细胞(secretory cells)构成。头部细胞的特征是存在具有发达嵴(cristae)的大型线粒体(mitochondria)、大量明显的高尔基体(Golgi bodies)及其相关的囊泡(vesicles)，以及径向壁(radial walls)上的壁内生长(wall ingrowths)。虽然分泌细胞的外表面最多只有发育不良的角质层(cuticle)，但基细胞的自由壁(free walls)完全角质化(cutinized)。

大多数研究集中在Pinguicula的无柄消化腺(sessile digestive glands)上(Heslop-Harrison and Heslop-Harrison, 1980, 1981; Vassilyev and Muravnik, 1988a, b)。这些腺体由三个功能区组成：(1)基部的储液细胞(reservoir cell)，(2)一个

图16.22

狸藻(Utricularia)的捕虫囊。A，捕虫囊外部形态的示意图。入口(d)位于柄(s)远端的背面。入口附近有几个翼(w)和一个喙(r)，据信它们有助于将猎物引导向入口。B，入口的纵切面结构(捕虫囊外部在右侧，内部在左侧)。门(d)由两层细胞(未显示)组成，其外表面有一组圆顶状腺体。门显示为半开(清晰箭头)，仿佛捕虫囊即将触发。铺路上皮(pe)由紧密排列的腺毛组成，形成一个从入口延伸到门槛内唇的假表皮层。在释放粘液后，门腺体和铺路上皮的末端细胞具有破裂的角质层延伸出来。门槛有几层细胞厚，其下表面生有二叉毛(b)。(来自Fineran, 1985。经出版商许可复制。)

具有内皮特征的中间细胞，和(3)一组分泌头细胞。中间(类内皮)细胞的侧壁完全角质化，形成“凯氏带”，质膜紧密附着其上。中间细胞含有丰富的储存脂质和大量线粒体。成熟时，分泌头细胞的边界角质层不连续。在成熟过程中，分泌头细胞在质膜和细胞壁之间形成一层特殊的层，称为粘液层。该层用于储存显然在头细胞的粗糙内质网上合成并转移到粘液层和液泡中的消化酶。在成熟过程中，分泌细胞的粗糙内质网体积显著增加四倍。有人提出，消化酶可能通过内质网膜与液泡膜和质膜的连续性，直接从内质网转移到液泡和粘液层中(Vassilyev和Muravnik, 1988a)。高尔基体也被认为与Pinguicula中酶的分泌有关。分泌细胞在猎物消化和营养吸收期间保持高度活跃。在消化和吸收周期后，腺体中开始出现衰老细胞特有的破坏过程(Vassilyev和Muravnik, 1988b)。

❙ 刺毛

已知刺毛存在于四个真双子叶植物科中：荨麻科(Urticaceae)、大戟科(Euphorbiaceae)、刺莲花科(Loasaceae)和水叶草科(Hydrophyllaceae)。虽然通常被解释为毛状体，但它们可能更正确地被视为突起，因为它们是涉及表皮和表皮下细胞层的突出物(Thurston, 1974, 1976)。

荨麻(Urtica)的刺毛由四个形态上不同的区域组成：(1)一个球形尖端，(2)一个颈部，(3)一个类似于细毛细管的轴，和(4)一个由表皮和表皮下细胞衍生的基座支撑的球状基部(图16.1G; Thurston, 1974; Corsi和Garbari, 1990)。刺毛的顶端壁硅化且极其脆弱，因此当刺毛被触碰时，球形尖端在颈部断裂，留下一个锋利的边缘。这个边缘很容易穿透皮肤，对未硅化的球状基部的压力迫使液体进入伤口。

Urtica 的刺毛含有组胺（histamine）、乙酰胆碱（acetylcholine）和血清素（serotonin）。然而，这些物质是否是引起刺激的原因尚存疑问（Thurston 和 Lersten, 1969; Pollard 和 Briggs, 1984）。长期以来，人们一直认为刺毛的作用是保护植物免受草食动物的侵害。

第一章 植物体的结构和发育——概览

第二章 原生质：质膜，细胞核，细胞器

第三章 原生质：内膜系统，分泌途径，细胞骨架，储存物

第四章 细胞壁

第五章 分生组织和分化

第六章 顶端分生组织

第七章 薄壁组织和厚角组织

第八章 厚壁组织

第九章 表皮

第十章 木质部：细胞类型和发育

第十一章 木质部：次生木质部和木材结构的变异

第十二章 维管形成层

第十三章 韧皮部：细胞类型和发育

第十四章 韧皮部：次生韧皮部和结构的变异

第十五章 周皮

第十六章 外分泌结构